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MINISTERIO DE EDUCACIÓN SUPERIOR CENTRO NACIONAL DE SANIDAD AGROPECUARIA

ESTACIÓN EXPERIMENTAL DE PASTOS Y FORRAJES “INDIO HATUEY”

IDENTIFICACIÓN Y COMPORTAMIENTO DE LOS ESTRONGÍLIDOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS EN LA PROVINCIA DE MATANZAS

Tesis presentada en opción al grado científico de Doctor en Ciencias Veterinarias

Javier Arece García

La Habana 2005

MINISTERIO DE EDUCACIÓN SUPERIOR

CENTRO NACIONAL DE SANIDAD AGROPECUARIA

ESTACIÓN EXPERIMENTAL DE PASTOS Y FORRAJES “INDIO HATUEY”

IIDDEENNTTIIFFIICCAACCIIÓÓNN YY CCOOMMPPOORRTTAAMMIIEENNTTOO DDEE LLOOSS EESSTTRROONNGGÍÍLLIIDDOOSS GGAASSTTRROOIINNTTEESSTTIINNAALLEESS EENN OOVVIINNOOSS EENN LLAA PPRROOVVIINNCCIIAA DDEE MMAATTAANNZZAASS

TTeessiiss pprreesseennttaaddaa eenn ooppcciióónn aall ggrraaddoo cciieennttííffiiccoo ddee

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TTuuttoorr:: LLiicc.. JJeessúúss GG.. RRooddrríígguueezz DDiieeggoo,, DDrr..CC

LLaa HHaabbaannaa 22000055

Tesis de Doctorado en Ciencias Veterinarias

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AGRADECIMIENTOS

Es difícil resumir en unas cuartillas todas las personas que merecen ser agradecidas. Puede ser

que se olviden algunos nombres, pero no las personas. Es posible que haya personas que

colaboraran de forma anónima para que esta Tesis llegara a su fin; no obstante, ellos saben que

para mí no lo son. Si se me escapa alguien por mencionar, que me disculpe, que tome un lápiz y

se anote en la lista, que para ello están facultados.

Me gustaría agradecer de forma especial a los siguientes amigos:

A Jesús G. Rodríguez Diego. Agradezco la sabia conducción de esta tesis, sin su ayuda

no se habría logrado este material.

A Lorenzo Rivero, Marisol Ramírez, Yaima Roche, Ramón Guirola, Félix Ramírez,

Otoniel Corso y Manolito. Para ustedes, mis más sinceros agradecimientos. Esta Tesis

sale gracias al trabajo en equipo que se realizó y dentro de este Uds. fueron los

protagonistas.

A Eliel González y Orestes Cáceres. Ustedes fueron quines iniciaron todo este trabajo

de parasitología de los ovinos y los que con luz larga elaboraron el proyecto con el INRA.

A mi adorada familia de Pinar del Río (San Cristóbal) que siempre estuvo pendiente de

mi trabajo.

A Onel López, Mildrey Soca y Tania Sánchez. Mis estimados colegas veterinarios que

me hicieron sus siempre bienvenidas sugerencias.

A Alicia Ojeda por su insustituible ayuda en la revisión del estilo y gramática de este

material.

A Iván L. Montejo (Gracias por las sugerencias y el apoyo que me diste), Félix Ojeda

(A Ud. un agradecimiento especial por sus sabias reflexiones), Guadalupe Pérez (Nunca

olvidaré que este trabajo se inició en tu pequeño laboratorio) y Nidia Amador (Gracias a

ti por las traducciones).

A Yossel González que me ayudó mucho en el mundo de las NTIC.

A Giraldo Martín y Luis Lamela que me apoyaron en todo momento.

A Amelia García y Maurice Mahieu. Gracias por enseñarme a trabajar en el laboratorio

e iniciarme en esta disciplina.

A Saul Garay Sánchez. Gracias por toda la ayuda prestada.


Al Dr. Glafiro Torres y al M.C. Roberto González. Gracias al trabajo que realizan

ustedes en México pude valorar el mío acá en Cuba.

A Osmel Alonso por la meticulosa revisión de este trabajo.

A Olga Castro, José E. Olivera (Chelía) y Abel Martínez (El cámara) Gracias por todo

el apoyo brindado.

A Milagros Milera por sus sabias reflexiones

A Ernesto Fernández, Elsa Sánchez y Rafael Carnet. Gracias por la ayuda prestada en

estos años.

A Milagros Alfonso Cabrera, por brindarme toda la información meteorológica.

A Antonio Suset por ayudarme a reflexionar, sobre todo en los momentos difíciles.

Al colectivo de trabajadores de la EEPF "Indio Hatuey".

A la Revolución. Sólo un proceso como este permite que el hijo de un campesino pueda

optar por un grado científico.


DEDICATORIA

mi madre mi padre

mi hermano

Yusi la memoria del profesor Jesús Carta†

“… a ustedes mil gracias por haber sido la fuente de inspiración de este,

mi gran sueño guajiro”

Javier Arece García


SÍNTESIS

Durante un período de dos años (2000-2002) se realizó un estudio sobre los principales aspectos

epizootiológicos y biológicos de los estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en tres

unidades de producción de la provincia Matanzas. Para el trabajo se seleccionaron tres rebaños

(Dos Mercedes, LABIOFAM y EEPF "Indio Hatuey") en el cual sus sistemas de explotación

fuera representativo en el resto de los rebaños de la provincia. Se identificaron cuatro especies

estrongílidos: Haemonchus contortus, H. placei, Trichostrongylus colubriformis y

Oesophagostomum columbianum, y de ellas las tres últimas constituyen primeros reportes en

ovinos en Cuba. Por primera vez en Cuba se encontró simpatría en las infestaciones por dos

especies del género Haemonchus. Por otra parte, se pudo apreciar que en las tres unidades,

durante todo el año, los animales expulsaron huevos de nematodos, con predominio de

Haemonchus spp. Los niveles de infestación parasitaria mostraron variaciones significativas

(P≤0,05) en los meses del año, con las mayores tasas de expulsión de huevos en el período poco

lluvioso (PPLL) (P≤0,05). La categoría animal influyó en los conteos fecales de huevos (CFH), lo

cual estuvo directamente relacionado con el manejo de los animales. En LABIOFAM las crías

fueron las más susceptibles, mientras que en el resto de las unidades fueron los animales adultos.

Se presentaron diferencias (P≤0,05) en la susceptibilidad de los diferentes estados reproductivos

de las hembras, independientemente del manejo. Las reproductoras paridas presentaron los

mayores CFH y constituyen un factor importante en la progresión de la enfermedad parasitaria.

La condición corporal de las hembras incorporadas a la reproducción presentó variaciones

significativas en los meses (P≤0,05), con valores más bajos en el PPLL como resultado del estado

nutricional del rebaño. La dinámica de las poblaciones larvarias de tercer estadio en el pasto tuvo

un comportamiento similar en las unidades en estudio. Se registró un efecto de los meses y la

época del año en la disponibilidad de larvas. En el período lluvioso (PLL) se recolectó una mayor

cantidad de L3 como producto de los efectos favorables de las precipitaciones y la temperatura.

En el pasto se encontró un predominio de las L3 de Haemonchus spp. y en menor cuantía T.

colubriformis y O. columbianum.


ÍNDICE DE ABREVIATURAS

a.m.- ante meridiano

Arc-seno- Arcoseno

CC- Condición corporal

CFH- Conteo fecal de huevos

cm- Centímetro

CP- Carga parasitaria

DGd-Distancia de la punta de la espícula derecha a su respectivo gancho

DGi- Distancia de la punta de la espícula izquierda a su respectivo gancho

DM- Dos Mercedes

ES±- Error estándar

FD- Función discriminante

g- Gramo

HPG- Huevos por gramo de heces

IH.- EEPF “Indio Hatuey”

kg- Kilogramo

L- Litro

L1-Larva del primer estadio

L2-Larva del segundo estadio

L3-Larvas infestantes o del tercer estadio

L4- Larvas del cuarto estadio

L5- Larvas del quinto estadio

LB- LABIOFAM

LTE- Largo total de la espícula

Log10-Logaritmo decimal

m2- Metro cuadrado

MJ- Mega Joule

mL- Mililitro

mm- Milímetro

MS- Materia seca

NCC- Nota de la condición corporal

PB-Proteína Bruta

PLL- Período lluvioso

PPLL- Período poco lluvioso

RA- Resistencia antihelmíntica

RS- Radiación solar

µm- Micrón

ºC- Grados Celsius

µ- Media poblacional

ÍNDICE DE TABLAS

Pág.

Tabla 1. Clasificación actual del orden Strongylida. ....................................................................9

Tabla 2. Producción diaria de huevos por las hembras de algunos nematodos de importancia veterinaria.....................................................................................................................10

Tabla 3. Promedio (µm) y desviación estándar de las espículas de los machos de H. contortus y H. placei. ...........................................................................................................................35

Tabla 4. Distribución específica (%) del género Haemonchus. ................................................. 36

Tabla 5. Morfología de la aleta vulvar (%) de las hembras de Haemonchus spp. ......................37

Tabla 6. Largo total (mm) y desviación estándar de las hembras de Haemonchus spp..............38

Tabla 7. Largo total (µm) y desviación estándar de las espículas de los machos de T. colubriformis.......................................................................................................................................39

Tabla 8. Tamaño (mm) de los machos de O. columbianum........................................................40

Tabla 9. Prevalencia (%) de las infestaciones por los estrongílidos gastrointestinales en tres unidades de la provincia de Matanzas. ........................................................................................50

Tabla 10. Prevalencia (%) de las infestaciones por estrongílidos gastrointestinales por unidad y por categoría animal. ..........................................................................................................51

Tabla 11. Frecuencia de aparición (%) de los estrongílidos gastrointestinales en los coprocultivos.......................................................................................................................................51

Tabla 12. Influencia del sexo en los niveles de infestación por los estrongílidos gastrointestinales.......................................................................................................................................57

Tabla 13. Efecto de la época del año en la cantidad de larvas infestantes (L3/kg MS) recuperadas en el pasto. ............................................................................................................................70

Tabla 14. Disponibilidad de las larvas infestantes de los estrongílidos gastrointestinales en el pasto (L3/kg MS) en las tres unidades estudiadas..................................................................70

Tabla 15. Matriz de correlación entre las variables meteorológicas y las poblaciones de las L3 en el pasto. ............................................................................................................................72


ÍNDICE DE FIGURAS

Pág.

Figura 1. Ciclo biológico de los estrongílidos gastrointestinales del ovino. .........................6

Figura 2. Porción anterior de Haemonchus spp. A) Papilas cervicales...............................33

Figura 3. Bolsa copulatríz de un macho de H. placei. A) Lóbulo dorsal, B) Lóbulos

laterales, C) Espículas...........................................................................................34

Figura 4. Punta de las espículas de un macho de H. placei. A) Distancia de la punta de la

espícula derecha a su gancho, B) Distancia de la punta de la espícula izquierda a

su gancho. ............................................................................................................. 34

Figura 5. Distribución de la FD para H. contortus (♦) y H. placei (♦) en A) Dos Mercedes,

B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey” .................................................... 36

Figura 6. Morfología de la aleta vulvar de las hembras de Haemonchus spp. A) Botón, B)

Lisa y C) Lingüiforme. ......................................................................................... 37

Figura 7. Bolsa copulatríz de T. colubriformis. A) Rayo dorsal. ........................................ 38

Figura 8. Bolsa copulatríz de T. colubriformis. A) Espículas. ............................................39

Figura 9. Macho de O. columbianum. A) Región aterior (vesícula cefálica) y B)Región

caudal (espículas). ................................................................................................40

Figura 10. Media geométrica del conteo fecal de huevos (HPG) en A) Dos Mercedes, B)

LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey"..........................................................49

Figura 11. Comportamiento de los géneros de estrongílidos gastrointestinales encontrados

en los coprocultivos: (A) Haemonchus spp. (B) T. colubriformis y (C) O.

columbianum. ....................................................................................................... 52

Figura 12. Comportamiento del CFH por época del año en A) Dos Mercedes, B)

LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".........................................................53

Figura 13. Comportamiento de la nota de la condición corporal en A) Dos Mercedes, B)

LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey" .........................................................54

Figura 14. Comportamiento de la nota de la condición corporal en las épocas del año en A)

Dos Mercedes, B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey"...........................55

Figura 15. Efecto de la categoría en el nivel de infestación parasitaria en A) Dos Mercedes,

B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey"..................................................... 56

Tesis de Doctorado en Ciencias Veterinarias Figura 16. Efecto del estado reproductivo en el CFH en las tres unidades. ........................58

Figura 17. Dinámica de las larvas infestantes (L3/kg MS) de estrongílidos

gastrointestinales en el pasto en A) Dos Mercedes, B) LABIOFAM, C) la EEPF

"Indio Hatuey" y D) el total de L3 en las tres unidades. ......................................69

Figura 18. Interacción entre la época del año y la especie de las L3 de los estrongílidos

gastrointestinales recuperadas en el pasto en LABIOFAM. ................................ 71

Figura 19. Disponibiliad total de las larvas infestantes de los estrongílidos

gastrointestinales (L3/kg MS) en A) Dos Mercedes , B) LABIOFAM y C) la

EEPF "Indio Hatuey"............................................................................................71

ÍNDICE GENERAL

Pág.

INTRODUCCIÓN, HIPÓTESIS Y OBJETIVOS...................................................................... 1

CAPÍTULO 1. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ......................................................................... 4

1.1. El parasitismo gastrointestinal en los ovinos. Los estrongílidos gastrointestinales ........ 4 1.1.1. Clasificación taxonómica de los nematodos del sistema digestivo de los ovinos ......... 4

1.2. Ciclo biológico ..................................................................................................................... 5 1.3. Métodos de diagnóstico de los estrongílidos gastrointestinales en rumiantes.................... 10

1.3.1. Diagnóstico clínico ...................................................................................................... 10 1.3.2. Examen macroscópico de las heces............................................................................. 11 1.3.3. Examen microscópico de las heces ............................................................................. 11 1.3.4. Obtención de estadios infestantes para la identificación genérica .............................. 13 1.3.5. Identificación de las especies ...................................................................................... 15

1.4. Principales aspectos epizootiológicos de los estrongílidos gastrointestinales en ovinos ... 17 1.4.1. Disponibilidad de las larvas infestantes en el pasto .................................................... 17 1.4.2. Desarrollo y sobrevivencia de las larvas infestantes en el pasto ................................. 18 1.4.3. Influencia del sexo y el estado reproductivo en la susceptibilidad a las nematodosis gastrointestinales ................................................................................................................... 19

1.5. Efectos del parasitismo en los animales ............................................................................. 22 1.6. Situación actual de la ovinocultura en Cuba ...................................................................... 24 1.7. Factores que limitan el desempeño productivo de los ovinos ............................................ 25

CAPÍTULO 2. PARTE EXPERIMENTAL.............................................................................. 27

Materiales y métodos generales................................................................................................. 27 Selección de las unidades .......................................................................................................... 27 Información meteorológica........................................................................................................ 29 2.1. Identificación de los estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en tres unidades de producción en la provincia Matanzas .................................................................... 31

2.1.1. Introducción................................................................................................................. 31 2.1.2. Materiales y métodos................................................................................................... 31 2.1.3. Resultados.................................................................................................................... 33 2.1.4. Discusión ..................................................................................................................... 40 2.1.5. Conclusiones parciales ................................................................................................ 43

2.2. Comportamiento de los estrongílidos gastrointestinales en tres unidades de producción en la provincia Matanzas................................................................................................................ 44

2.2.1. Introducción................................................................................................................. 44 2.2.2. Materiales y métodos................................................................................................... 45 2.2.3. Resultados.................................................................................................................... 47 2.2.5. Conclusiones parciales ................................................................................................ 65

2.3. Dinámica de las larvas del tercer estadio de los estrongílidos gastrointestinales de ovinos en el pasto en tres unidades de producción de la provincia Matanzas ...................................... 66

2.3.1. Introducción................................................................................................................. 66 2.3.2. Materiales y métodos................................................................................................... 66

2.3.3. Resultados.................................................................................................................... 68 2.3.4. Discusión ..................................................................................................................... 73 2.3.5. Conclusiones parciales ................................................................................................ 76

CAPÍTULO 3. DISCUSIÓN GENERAL .................................................................................. 77

CAPÍTULO 4. CONCLUSIONES GENERALES ................................................................... 81

CAPÍTULO 5. RECOMENDACIONES ................................................................................... 82

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................................... 83

ANEXOS .................................................................................................................................... 103

INTRODUCCIÓN

El ganado ovino en Cuba ha pasado de una ganadería de autoabastecimiento familiar, diseminada

a pequeños productores, a diferentes formas de tenencia (Fonseca, 2003). A partir de 1999 se

registró en el país un incremento sustancial de la masa ovina hasta obtener 3 200 000 cabezas en

el año 2004 (FAOstat, 2005), lo cual evidencia una recuperación paulatina de esta especie.

El éxito de una explotación ganadera ovina depende de diversos factores. Entre ellos se destacan

los relacionados con la alimentación (Borroto, 2004), los problemas sanitarios (Aumont, 1998),

los reproductivos (Fonseca, 2004) y las insuficiencias del manejo del rebaño (Baffi, A., com.

pers.).

Entre los problemas sanitarios que afectan los índices productivos y reproductivos de los ovinos

en el trópico se destacan las parasitosis gastrointestinales (Aumont et al., 1998) y dentro de estos

los estrongílidos son los de mayor importancia económica (Hernández et al., 1999; Fernández et

al., 2000).

En Cuba, en las investigaciones desarrolladas hasta la fecha sobre la parasitología en los ovinos,

se han informado un grupo de estrongílidos gastrointestinales. Entre ellos se destacan los géneros

Haemonchus, Trichostrongylus, Cooperia, Oesophagostomum y Bunostomum (Méndez y Cabo,

1980; Méndez y Orta, 1981; García et al., 1998).

A pesar de los incalculables esfuerzos realizados, el control de las enfermedades parasitarias en

Cuba ha recaído, durante muchos años, en el uso desmedido e indiscriminado de los

antiparasitarios (Arece et al., 2004). Esto ha conllevado la aparición de poblaciones de parásitos

resistentes a los principales fármacos antihelmínticos que en Cuba se comercializan (Arece et al.,

2002; Rodríguez, 2002).

Con el creciente desarrollo de la resistencia antihelmíntica en el mundo, la cual ha alcanzado

valores alarmantes en determinados países latinoamericanos (Waller, 1997), se ha generalizado la

búsqueda de soluciones a los problemas parasitarios. Este fenómeno atenta, a nivel mundial,

contra el desarrollo exitoso de las explotaciones ovinas (Kaplan, 2004).

Por otra parte, la disponibilidad futura de nuevos antiparasitarios se encuentra comprometida no

sólo por el progresivo aumento de los casos de resistencia y los crecientes costos de investigación

y desarrollo, sino también por una cierta falta de conocimiento y competencia para el

descubrimiento de nuevas drogas (Vial et al., 1999; Sangster y Gill, 1999). Además, el “elevado

umbral” que significó el descubrimiento y desarrollo de fármacos endectocidas por sus

características de espectro y potencia, ha complicado las posibilidades para que la industria

farmacéutica pueda desarrollar a corto plazo alguna molécula “superior”, que justifique una

inversión en investigación y desarrollo (Nari, 2003).

En este contexto, el enfoque para el control parasitario enfatiza en métodos que minimicen el

empleo de los antihelmínticos mediante el manejo integrado de parásitos. En este sentido, el

conocimiento de los principales aspectos epizootiológicos de los estrongílidos gastrointestinales

es el primer paso para el establecimiento de los programas de control parasitario (Aumont, 1998;

Vázquez, 2000; Nari y Eddi, 2003).

Según la literatura consultada, hasta la actualidad en Cuba no se ha realizado un estudio

epizootiológico de los estrongílidos gastrointestinales en unidades de producción, sino que las

investigaciones han sido dirigidas a conocer determinados puntos de los ciclos biológicos y no se

han tenido en cuenta las interacciones de los elementos que componen cada sistema.

Todos los argumentos planteados con anterioridad permitieron esbozar la siguiente hipótesis de

trabajo:

Los ovinos en Matanzas están parasitados por más de una especie del orden Strongilida; esos

helmintos tienen una marcada estacionalidad y sus niveles de infestación dependen de diferentes

factores de manejo, fisiológicos y meteorológicos.

Para darle respuesta a dicha hipótesis se trazaron los siguientes objetivos:

Objetivo general

Determinar las especies de estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en tres

unidades de producción en la provincia de Matanzas y conocer el comportamiento de las

infestaciones y la dinámica de las L3 de estos en el pasto.

Objetivos específicos

Identificar especies de los estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en las

unidades en estudio.

Estudiar el comportamiento de los niveles de infestación por los estrongílidos

gastrointestinales en las unidades seleccionadas.

Conocer la dinámica de las poblaciones de las larvas del tercer estadio (L3) de los

estrongílidos gastrointestinales en el pasto.

CAPÍTULO 1. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA

1.1. El parasitismo gastrointestinal en los ovinos. Los estrongílidos gastrointestinales

Los sistemas de producción de ovinos basados fundamentalmente en la utilización de los pastos,

encuentran en los nematodos gastrointestinales la limitación más importante para el

aprovechamiento eficiente de los recursos nutricionales en el trópico y el subtrópico. Dentro de

los órdenes que componen esta clase, los estrongílidos gastrointestinales son los de mayor

importancia económica ya que, independientemente que en la mayoría de las situaciones las

infestaciones pasen de forma inadvertida, son los responsables de los bajos comportamientos

productivos y reproductivos, constituyendo en muchas ocasiones una de las causas principales de

muerte.

1.1.1. Clasificación taxonómica de los nematodos del sistema digestivo de los ovinos

Los ovinos en Cuba, por regla general, presentan infestaciones múltiples de diferentes géneros de

nematodos. Dentro de esta variedad de parásitos los estrongílidos son los de mayor interés desde

el punto de vista económico por causar las pérdidas más importantes.

En la clasificación de los nematodos, según Soulsby (1965) se ha consolidado el sistema

propuesto por Chitwood y Chitwood en la década del 1930. Este sistema divide a los nematodos

en dos grandes grupos: Phasmidia y Aphasmidia, y fue aceptado como el de mayor importancia

por los investigadores de la antigua Unión Soviética, país donde probablemente se ha realizado el

trabajo más consecuente de sistemática en parásitos en el mundo. En tal sentido, la clasificación

que aparece en la tabla 1 corresponde al sistema ruso de clasificación taxonómica adaptado por

Soulsby (1968).

La ciencia de la taxonomía incluye la descripción, la clasificación y el nombramiento de los

organismos. La descripción de los parásitos es una especialidad que ahora involucra parámetros

morfológicos y biomédicos. La clasificación es el proceso de ordenar organismos relacionados y

se basa en clasificar las especies y los géneros y los añade hacia estructuras menos complejas

como son la familia, el orden, la clase y el phylum. Por su parte, la nomenclatura es el proceso de

nombrar a las especies. Aunque la clasificación y la nomenclatura son actividades distintas, están

muy relacionadas entre sí, ya que el nombre es una etiqueta no ambigua para un parásito y marca

su lugar en la clasificación (Sangster y Pope, 2000).

De acuerdo con Skrjabin (citado por Jurasek, 1971), los miembros actuales del orden Strongylida

evolucionaron a partir de Rhabditida de vida libre, luego de un tránsito continuo de estadios de

estos por el tracto intestinal de los rumiantes junto al agua y los alimentos, a partir de un eslabón

(Protostrongylata) que probablemente fueron los primeros en parasitar en el tracto digestivo de

los hospederos correspondientes.

Por tanto, los estrongílidos gastrointestinales manifiestan características similares en los géneros

que los componen, entre las que figura la similitud en el esquema del ciclo biológico, con la

presencia de una fase exógena que compromete la contaminación del pasto y la consiguiente

infestación del hospedero al ponerse en contacto con los estadios infestantes. Además, la

concomitancia de diferentes géneros del taxón dentro de una misma localización y hospederos

son indicadores de la afinidad filogénetica de las especies de este.

1.2. Ciclo biológico

La transmisión de los estrongílidos gastrointestinales es por vía oral y los animales se infestan al

ingerir las larvas del tercer estadio. El ciclo evolutivo es directo, con dos fases: una exógena y

una endógena.

Como se observa en la figura 1, en la fase exógena (C, D y E) los huevos de los nematodos son

expulsados al ambiente junto con las heces del animal y, dependiendo de una temperatura óptima

(20ºC) y humedad relativa (80%) (Vázquez, 2000), eclosionan entre las 24 y 30 horas; aparece

entonces la larva uno (L1), para a posteriori evolucionar a larva dos (L2) en aproximadamente dos

o tres días; después éstas sufren una segunda ecdisis o muda para transformarse en larva tres (L3)

o estadio infestante en siete a 10 días, según las condiciones ambientales. Por tanto, hay que tener

en cuenta el criterio de Soulsby (1965) al señalar que las bajas temperaturas logran retardar el

proceso de desarrollo larvario, donde se ha encontrado que valores por debajo de 9ºC disminuyen

o incluso hacen nulo el desarrollo larval. Este mismo autor indicó que los huevos que alcanzan el

estado “pre-eclosión” son más resistentes a las condiciones adversas y pueden sobrevivir a la

congelación o la desecación.

Figura 1. Ciclo biológico de los estrongílidos gastrointestinales del ovino. Los estadios L1 y L2 están provistos de un aparato digestivo funcional, el cual le sirve para

nutrirse de sustancias orgánicas inertes, así como de microorganismos presentes en el medio

(Gevrey, 1971); no obstante, en estos dos estadios se registra la mayor mortalidad.

Contrariamente, las L3 no se alimentan y son las que persisten por más tiempo en el medio

ambiente gracias a las reservas lipídicas acumuladas. Las L3 son más móviles que los estadios

precedentes y presentan una vaina protectora como resultado de un proceso de muda incompleto

que les permite sobrevivir a las condiciones más adversas.

Después que se han desarrollado las larvas infestantes, éstas pueden migrar vertical u

horizontalmente en su microhábitat. La migración vertical les permite subir a las gotas de rocío

que se encuentran en la punta de los pastos en la mañana o en los días nublados. Los mecanismos

conocidos que facilitan tal migración son un hidrotropismo positivo, un geotropismo negativo y

un fototropismo positivo a la luz tenue y negativo a la luz intensa (Cuéllar, 2002). La migración

horizontal, aunque sucede de forma activa y la larva por sí misma solo podría trasladarse algunos

centímetros (5-10 cm), ocurre por medios indirectos y pasivos, como por ejemplo: por el pisoteo

de los animales en los potreros, las precipitaciones, la esporulación de hongos que crecen en la

materia fecal o por medio de artrópodos coprófagos (Soulsby, 1987; Hansen y Perry, 1994).

Las L3 suelen ser activas y migran hacia los tallos y hojas del pasto que sirven de alimento a los

rumiantes. El proceso de infestación en los nematodos varía considerablemente. La probabilidad

de infestación en los estrongílidos está determinada, en gran medida, por el comportamiento de la

larva infestante, y en dependencia de como ésta responda en el medio ambiente ante diferentes

factores, tendrá más o menos acceso al hospedero (Rogers y Sommerville, 1963).

La fase endógena comienza una vez que el animal ingiere las L3, que al llegar al rumen producen

una muda debido al incremento del pH del medio. La primera ecdisis ocurre por la secreción de

la enzima leucinoaminopeptidasa a través de las células neurosecretoras de la larva (Soca, 2002).

Después de 10 a 20 minutos de haber sido ingeridas penetran en la mucosa y la submucosa del

abomaso (p.e. Haemonchus) o intestinal (p.e. Trichostrongylus), donde se transforman en larva

cuatro (L4); estas penetran en la mucosa gástrica (los géneros Haemonchus y Trichostrongylus) o

en las criptas de las glándulas gástricas (Ostertagia), en los cuales permanecen por un período de

10 a 14 días hasta que emergen para mudar a larva cinco (L5) (Cordero et al., 1998).

En el caso particular de Oesophagostomum su ciclo de vida se completa aproximadamente en 6

semanas. La L3 penetra en la lámina propia de la pared intestinal y, en función de la respuesta del

hospedero, se forma un nódulo fibroso que la rodea. Las larvas emergen hacia el lumen del

intestino y alcanzan la madurez en las cuatro semanas siguientes. En los animales infestados, las

larvas pueden pasar un período de tiempo prolongado (3-5 meses) en los nódulos y otras

eventualmente pueden morir debido a la calcificación de estas (Hansen y Perry, 1994).

Las L3 de Bunostomum infestan los rumiantes cuando son ingeridas o penetran por su piel.

Después las larvas pasan al torrente sanguíneo venoso y llegan a los pulmones, donde penetran a

los alvéolos. Allí desencadenan el mecanismo de la tos, son ingeridas y llegan al intestino

delgado, completándose el ciclo de mudas y maduración en 8 a 9 semanas, aproximadamente,

después del contacto con el estadio infestante.

Una vez establecidos los parásitos adultos maduros, comienza el proceso de copulación y la

hembra inicia la puesta de huevos. Al período de tiempo transcurrido desde la ingestión de las L3

hasta la expulsión de los primeros huevos se le denomina período prepatente, que difiere según la

especie de parásito. En un estudio desarrollado en Cuba (Méndez y Cabo, 1980) se encontró que

el período prepatente de Haemonchus contortus en las condiciones imperantes en el país fue de

17 días. En sentido general, este varía de tres a cuatro semanas en todas las especies de

nematodos.

La producción de huevos es otro elemento que debe considerarse en el ciclo biológico de los

nematodos. El potencial biótico para la capacidad de producir huevos de las especies de

estrongílidos es muy variable (tabla 2) y depende, en primer lugar, del género; además está

estrechamente relacionado con el nivel de inmunidad del hospedero a las infestaciones

parasitarias y con determinados factores fisiológicos y reproductivos de los animales.

Tabla 1. Clasificación actual del orden Strongylida.

Orden Superfamilia Familia Género Especie

Trichostrongylus T. axei, T. Colubriformis, T. vitrinus

Haemonchus H. contortus, H. placei, H. similisH. longistipes

Ostertagia O. ostertagi, O. Circumcincta, O. trifurcata

Nematodirus N. battus, N.spathiger, N. fillicollis, N. helvetianus

Cooperia C. curticei, C. oncophora, C. punctata, C. pectinata, C. mcmasteri

Trichostrongylidae

Hyostrongylus H. rubidus

Trichostrongyloidea

Dictyocaulidae Dictyocaulus D. viviparus, D. filari, D. arnfeldi

Strongylus S. vulgaris, S. equinus, S. edentatus

Triodontophorus T. tenuicollis Strongylidae Cyathostomum

Cylicocyclus Cylicodontophorus Cylicostephanus

“Pequeños estrongilos“ Quince especies comunes

Chabertia C. ovina Chabertiidae Oesophagostomum O. radiatum, O.dentatum,

O.columbianum, O. venulosum Syngamus S. trachea

Strongyloidea

Syngamidae Stephanurus S. dentatus

Ancylostoma A. caninum, A. Tubaeform, A. braziliense

Bunostomum B. phlebotomum, B. trigonocephalum

Ancylostomatoidea Ancylostomatidae

Uncinaria U. stenocephala Metastrongylidae Metastrongylus M. apri

Protostrongylus P. rufescens Muellerius M. capillaris Protostrongylidae Parelaphostrongylus P. tenuis Filaroides F. hirthi

Filaroididae Oslerus O. osleri

Stro

ngyl

ida

Metastrongiloidea

Angiostrongylidae Aelurostrongylus A. abstrusis Fuente: Olivares, 2001

Tabla 2. Producción diaria de huevos por las hembras de algunos

nematodos de importancia veterinaria.

Nematodo Producción de huevo por día

Haemonchus spp. 5 000-15 000

Trichostrongylus/ Ostertagia 100-200

Cooperia 1 000-3 000

Nematodirus 50-100

Oesophagostomum/ Chabertia 5 000-10 000

Fuente: Hansen y Perry (1994)

1.3. Métodos de diagnóstico de los estrongílidos gastrointestinales en rumiantes

1.3.1. Diagnóstico clínico

Una forma de presentación común de la gastroenteritis parasitaria en los rebaños ovinos es la

forma subclínica, en la cual los signos clínicos son muy poco manifiestos (Rodríguez et al.,

2003); sin embargo, esta presentación es muy importante pues influye directamente, en la

disminución de la ganancia de peso, la cual muchas veces no es percibida por el productor. Para

poder detectar esta forma de presentarse la enfermedad y atacarla en el momento preciso que

aparece, es necesario establecer un mecanismo rutinario de diagnóstico.

A diferencia de la forma subclínica, cuando se sospecha de un problema de parasitosis

gastrointestinal en un rebaño, algunos signos clínicos son una valiosa ayuda en el diagnóstico de

estas enfermedades. Por lo general se presenta debilidad y decaimiento, aislamiento de los

animales, pelo hirsuto y pérdida de peso, que puede variar en función de la resistencia de cada

animal, llegándose a observar enflaquecimiento progresivo, hasta hacerse patente un estado

caquéctico. También se observa la presencia de diarrea acuosa, profusa y fétida; además de

anemia, que se manifiesta en diversos grados de palidez de las mucosas, principalmente ocular y

gingival, y la presencia de edemas subglosianos. En casos extremos se puede presentar la muerte

de algunos animales, que en la necropsia presentan en el tracto gastrointestinal una gran cantidad

de parásitos (Mendoza de Gives, 2000).

1.3.2. Examen macroscópico de las heces

El examen de las heces a simple vista proporciona cierta orientación para el diagnóstico

parasitológico. Las heces de consistencia más fluida, suelta y pastosa que lo normal, permiten

suponer la existencia de una enfermedad parasitaria. El cambio de color que sufren las heces

constituye igualmente un signo diagnóstico preliminar (en el caso de los estrongílidos). La causa

más frecuente de esta anomalía es la hemorragia; cuando esta se produce en la última porción del

tracto digestivo, los excrementos son de color rojo brillante, fácilmente reconocible. Muy distinto

es el aspecto de las heces cuando la hemorragia se produce en los primeros segmentos del tubo

intestinal; en este caso resultan más oscuras y fétidas (Quiroz, 2002).

En las heces se pueden observar frecuentemente a simple vista ciertos parásitos, como larvas de

dípteros del género Gasterophilus, proglótides de céstodos y helmintos intestinales adultos

(Ascaris, Trichuris, etc.) (Rodríguez et al., 2003). En ocasiones se encuentran en las heces

estructuras que no siempre son de naturaleza parasitaria, por ejemplo, residuos alimenticios

(tallos de plantas, etc.); en la mayoría de los casos se diferencian con facilidad de los estadios de

parásitos.

El diagnóstico parasitológico no sólo se basa en la identificación de los helmintos expulsados del

cuerpo, sino también de los que, como consecuencia de los purgantes y antihelmínticos

administrados con el fin de combatir la enfermedad parasitaria, son eliminados en el curso del

tratamiento.

1.3.3. Examen microscópico de las heces

El análisis coprológico es un método de diagnóstico práctico y barato que normalmente se realiza

in vivo (García-Romero et al., 2000); sin embargo, tiene el inconveniente de que la eliminación

de formas parásitas en las heces no siempre se corresponde con el nivel de infestación del animal

y, por tanto, no indica de una forma fiable la intensidad de parasitación.

La eliminación de los huevos está influida por una serie de factores dependientes, en lo

fundamental, del hospedero (la edad, el sexo, el estado inmunológico, la nutrición, el estado

reproductivo, etc.) (Jackson, 2000) y el parásito (la cepa, la prolificidad, la carga parasitaria, la

patogenicidad, el sexo, etc.) (Mendoza de Gives, 2000). En consecuencia, aunque el análisis

coprológico no siempre es representativo a nivel individual, tiene validez como diagnóstico de

grupo y puede ser un indicador del nivel de parasitación del rebaño siempre y cuando se analice

una muestra representativa de este.

El método de diagnóstico por enriquecimiento es el más empleado para las investigaciones en

nematodos. El objetivo de estas técnicas es concentrar las formas preinfestantes contenidas en

una muestra de heces. Su mecanismo de acción se basa en mezclar las heces con una solución de

diferente densidad a la de los elementos parasitarios, de tal forma que si la densidad del líquido

reactivo es menor, éstos se depositarán en el fondo; por el contrario, si es mayor, flotarán en su

superficie.

En el trabajo con estrongílidos gastrointestinales la variante diagnóstica que debe utilizarse es la

de solución más densa que los elementos parasitarios, que se denominan flotación. Existen

diferentes técnicas: cualitativas (sedimentación, extensión directa, flotación) y cuantitativas

(McMaster) (Rodríguez et al., 1987; Rodríguez et al., 2003). En el diagnóstico de los

estrongílidos las más importantes son la flotación y la técnica de McMaster.

Ambas técnicas poseen el mismo principio físico de diferencia de peso específico entre sus

componentes (huevos-solución). En el caso de la flotación propiamente dicha se utilizan

soluciones con densidades de 1 180-1 230 g/L (solución azucarada de Sheater o solución salina),

cuyo objetivo fundamental es determinar la presencia o ausencia de huevos de nematodos. Este

método también es empleado para determinar niveles de infestación, la cual se denota con cruces

(+) (Soca et al., 2000). Según Rodríguez et al. (2003), la presencia de huevos en las heces

proporciona una evidencia de que el animal está parasitado; pero si bien grandes cantidades de

huevos confirman un diagnóstico, la ausencia de ellos no significa que el animal no padezca una

helmintiasis, por ser un método cualitativo.

En todo el mundo el conteo fecal de huevos (CFH) es el indicador más empleado para el estudio

de las parasitosis gastrointestinales en rumiantes (Rossanigo y Gruner, 1990; Ward et al., 1997).

Obviamente esto se justifica, entre otras razones, porque es una variable de baja exigencia

tecnológica.

La técnica de McMaster es el método cuantitativo de mayor difusión y empleo en el mundo. Su

principio físico es el mismo que el de la anteriormente descrita, con la diferencia que se cuentan

los huevos que aparecen en las áreas rayadas de la cámara de McMaster y se estima el número de

huevos contenidos en un gramo de heces, mediante un algoritmo matemático que se basa en la

cantidad de heces utilizadas, el volumen de solución salina y las características de la cámara

(Arece et al., 2002). Estos autores emplearon 3 g de heces, 42 mL de solución salina (d= 1 200

g/L) y en estas condiciones cada huevo encontrado equivale a 50 huevos por gramo de heces.

En la mayoría de las circunstancias se ha demostrado que el CFH no siempre refleja los niveles

de infestación por nematodos y, por lo tanto, debe ser usado con mucha precaución para estimar

la enfermedad clínica. Los nematodos no presentan una distribución aleatoria en el tracto

gastrointestinal de sus huéspedes, sino una tendencia a estar agregados, con varianza superior a la

media (Cabaret et al., 1998).

En los estudios realizados por los autores mencionados anteriormente se demostró la relación

lineal entre la carga parasitaria (CP) y el CFH, empleando la siguiente fórmula: (Log CP=

3,08+0,72 log CFH; r=0,62; P<0,001). Esto indica que se pudiera predecir el CFH en una

variedad considerable de condiciones por presentar un error estándar de 0,71 en el intercepto y un

pequeño coeficiente de pendiente (0,12). En esta misma investigación se encontró que la edad de

los animales no modificó la relación entre el CFH y la CP; sin embargo, hubo diferencias en

cuanto a la especie hospedadora: cabras (Log CP=4,72+0,46 log CFH; r=0,34; P<0,21) y ovejas

(Log CP=2,42+0,81 log CFH; r=0,74; P<0,001). En México se encontró que el conteo fecal de

huevos posee un coeficiente de correlación de 0,79 con el total de Haemonchus encontrados en el

abomaso (Figueroa et al., 2004).

Una de las ventajas de la aplicación de la técnica de McMaster es que es muy adaptable a las

condiciones de cada laboratorio, siempre y cuando se tenga en cuenta el principio de su

funcionamiento (Arece et al., 2002). En este sentido, es importante señalar que prácticamente

cada laboratorio ha modificado la técnica de McMaster para el conteo fecal de huevos con

adaptaciones a sus condiciones.

1.3.4. Obtención de estadios infestantes para la identificación genérica

Las gastroenteritis parasitarias de mayor importancia en el mundo son causadas por miembros de

la superfamilia Trichostrongyloidea. Estos agentes etiológicos tienen diferencias sustanciales en

cuanto a su patogenicidad y epizootiología. En los nematodos de esta superfamilia los huevos son

segmentados, no embrionados, de cubierta delgada, ovoide o elíptica, que van al pasto con las

heces (Soulsby, 1965).

La clasificación genérica a través de la identificación de los huevecillos de estrongílidos de

rumiantes (con excepción de Nematodirus y Marshallagia) resulta muy difícil de realizar, debido

a la similitud de estos. Según Reguera y Castañón (1994) los primeros esfuerzos para identificar

los principales géneros de nematodos a través de los estadios de dispersión datan de 1939, donde

la primera clave propuesta fue muy discutida e infructuosa. Desde ese entonces se han presentado

diferentes alternativas basadas en sus características dimensionales (ancho y largo), evolución

embrionaria a bajas temperaturas y análisis multidimensionales (largo, ancho, perímetro, área,

área polar, etc.). Estos mismos autores proponen un método para la identificación de las especies

de estrongílidos basado en una función discriminante que emplea el largo y el ancho del huevo

como parámetros para la identificación específica.

La presencia de huevos de los miembros del orden Strongylida no garantiza que se ofrezca un

diagnóstico genérico exacto. En este caso el rápido desarrollo de los huevos, y unido a ello su

similitud morfológica cuando las muestras no son recién colectadas, hacen frecuentemente

imposible la correcta clasificación y diferenciación genérica (Rodríguez et al., 2003).

Lo anteriormente expuesto sustenta el criterio de la poca exactitud de la técnica ovoscópica para

la identificación de géneros de estrongílidos. En este contexto se debe utilizar, para una mayor

precisión y rigor científico, el método larvoscópico, donde se puede diagnosticar el género del

nematodo mediante la identificación de las L3. Este estadio se puede obtener en el laboratorio al

realizar coprocultivos, para lo cual es necesario propiciarles a las heces condiciones de humedad,

temperatura y oxigenación.

Un elemento importante para este tipo de estudio es la toma de la muestra, la cual debe ser

obtenida directamente del recto del hospedero para evitar contaminaciones con nematodos de

vida libre. Además, de lo anteriormente indicado, debe ser transportada en viales refrigerados,

pero no por períodos prolongados, ya que esto interfiere en la eclosión de algunos géneros

(Aumont, 1998).

Desde los trabajos de Dikmans y Andrews (1933), quienes establecieron las características

morfométricas para los géneros de parásitos gastroentéricos de la oveja, se conocen determinados

elementos que permiten la diferenciación genérica a través de estructuras presentes en la larva de

tercer estadio de estos.

En este sentido, diferentes autores han seguido estudiando estos aspectos con vistas a simplificar

el diagnóstico genérico de estrongílidos en ovinos y bovinos (Valle, 1978; Gruner y Raynaud,

1980; García-Romero et al., 2000), presentando claves para la identificación específica de los

principales géneros encontrados, basados en las características morfológicas de las L3 (relación

entre el largo de la vaina y el largo de la cola, número y morfología de células intestinales,

micrometría, etc.).

1.3.4.1. Los coprocultivos

Existen diferentes métodos para la realización de cultivos de heces; por su aplicabilidad a las

condiciones de Cuba y la posibilidad de modificaciones se destacan: el cultivo en placa Petri

(Rodríguez et al., 2003), el cultivo en tubo de ensayo (Rodríguez-Diego et al., 1980) y el método

de los frascos de Roberts y O´Sullivan (1952).

En todos los diagnósticos que se realicen debe incluirse, además del CFH, un estudio de los

géneros que lo componen. En las condiciones ambientales los cultivos de heces para la obtención

de las L3 son de mucha aplicabilidad y bajas exigencias tecnológicas.

En sentido general, a un cultivo se le debe garantizar una humedad, una temperatura y una

oxigenación adecuadas, que posibiliten la eclosión de los huevos que contiene el medio. En los

países tropicales se garantiza la recolección de las larvas del tercer estadio a partir de los 10 u 11

días.

En determinadas circunstancias los cultivos son infestados por insectos coprófagos, por lo que

deben protegerse con una malla o gasa de algodón; también puede ser que crezcan hongos

filamentosos que no interfieren en el proceso de desarrollo de las larvas.

1.3.5. Identificación de las especies

Los estrongílidos se caracterizan por presentar un marcado polimorfismo, es decir, poseen

variabilidad morfológica y genética (Giudici, 1999), cualidad que genera complejidad en el

momento de la identificación.

Las técnicas recientes que involucran la biología molecular para la identificación específica

resultan efectivas (Zarlenga et al., 1994), pero son de tecnología compleja y encarecen el proceso

de identificación. Por otra parte, requieren de un alto nivel de adiestramiento del personal que las

ejecuta y, por lo general, consumen mucho tiempo al compararlas con las técnicas tradicionales.

Según Giudici (1999), la diferenciación de los nematodos adultos se realiza observando formas o

midiendo caracteres morfológicos cualitativos o cuantitativos: (1) de la extremidad cefálica, (2)

del cuerpo y la cutícula, (3) de las espículas-gobernáculo y (4) de la distribución de las costillas

de la bolsa copulatriz en los machos, o cualquier otro indicador que permita diferenciar los

parásitos. Si además existe especificidad del huésped, demostrada experimentalmente, este puede

ser un criterio que ayude a la diferenciación.

La identificación específica a través de los elementos anteriormente señalados, en la mayoría de

las especies de helmintos, pudiera ser relativamente fácil por su ubicación (órgano diana), su

especificidad hospedadora o incluso por su morfología general. Para el caso de Haemonchus el

proceso es más complejo, debido a la inespecificidad hospedadora y la similitud de algunas de las

especies que lo integran. Este género está conformado por 9-10 especies que se desarrollan en

una variedad de rumiantes domésticos y salvajes. Entre ellas, H. contortus y H. placei son las

especies más frecuentemente encontradas en el ganado bovino y ovino, respectivamente (Le

Jambre, 1979).

La ocurrencia de infestaciones mixtas con las dos especies morfológicamente “iguales” (H.

contortus y H. placei) es probable en los ovinos y los bovinos. Esto ha conllevado, como es

obvio, a la discusión de la validación de las dos especies. Gibbons (1979) las ha considerado

como una sola especie, basado en el solapamiento y la ambigüedad de sus características

morfológicas; mientras que otros han encontrado diferencias morfológicas (Lichtenfels et al.,

1994; Archi et al., 2003), citológicas (Valle et al., 1989) y genómicas (Christensen et al., 1994).

Para la identificación de ese género han sido empleadas, exitosamente, técnicas moleculares

(Stevenson et al., 1995), técnicas enzimáticas (Giudici, 1999), etc.; sin embargo, las basadas en la

morfometría de las espículas han resultado de gran utilidad práctica y de elevada confiabilidad

(Jacquiet et al., 1997). Con el fin de facilitar el proceso en el estudio de un gran número de

individuos en determinada población se ha propuesto una función discriminante (Archi et al.,

2003), para lo cual se necesita el largo total de las espículas, así como la distancia desde la punta

de cada espícula (izquierda y derecha) hasta el gancho. Esta función ha sido empleada en

diferentes países con muy alta aceptabilidad por la comunidad científica internacional.

La identificación de las especies que componen el género Trichostrongylus se realiza sobre la

base de las características morfométricas de las espículas por una clave propuesta por Soulsby

(1968), la cual se basa en aspectos tales como: forma, tamaño y simetría. En Oesophagostomum

la diferenciación de las especies se realiza teniendo en cuenta la morfología de la parte anterior y

algunos detalles de las espículas.

1.4. Principales aspectos epizootiológicos de los estrongílidos gastrointestinales en ovinos

1.4.1. Disponibilidad de las larvas infestantes en el pasto

El número de larvas infestantes ingeridas por los animales diariamente es la variable

epizootiológica que más influye en la carga parasitaria (Barger, 1999). Resulta extremadamente

difícil medir directamente la cantidad de L3 en el pasto; por ello, se realiza una estimación que se

expresa como la concentración de larvas de tercer estadio por unidad de peso del pasto que

ingieren los animales.

Si se tiene en cuenta que el consumo de MS por los animales es relativamente constante cada día,

es posible inferir que el consumo de las larvas que aparecen en el pasto también presenta el

mismo patrón de consumo por los rumiantes y depende de la disponibilidad de estas en el pasto.

Cuando se realizan mediciones de la cantidad de larvas en determinada área de pastoreo con una

frecuencia mensual, se obtiene un patrón de la disponibilidad estacional de las L3 en el pasto.

Estos patrones pueden mostrar determinados picos, como los obtenidos en la región oriental de

Cuba (Fonseca, 2004), o simplemente presentar una tendencia estable en la cantidad de larvas

recuperadas en el pasto (Banks et al., 1990). Generalmente, este último tipo de comportamiento

de las poblaciones larvarias se encuentra en el clima húmedo tropical, donde las temperaturas y

las precipitaciones no muestran una marcada estacionalidad y existen condiciones idóneas para la

eclosión y sobrevivencia de las larvas en el pasto durante todo el año.

En el comportamiento de las poblaciones de larvas en el pasto resulta más frecuente la aparición

de picos con tendencia estacional (Waruiru et al., 1998), lo cual indica variaciones en la eclosión

de los huevos de los parásitos y en el desarrollo y la sobrevivencia de las larvas, acompañado de

las variaciones en la temperatura y las precipitaciones en las épocas del año. También es posible

apreciar picos larvarios que provengan de variaciones de la susceptibilidad de los hospederos,

causados por sucesos ocasionales como son el parto y la lactación (Fonseca, 2004).

Por lo general, las poblaciones larvarias incrementan su densidad en los meses de mayores

precipitaciones; sin embargo, en un trabajo desarrollado en Brasil se encontró que los conteos de

las L3 tuvieron la tendencia a disminuir con las máximas precipitaciones (Amarante y Barbosa,

1995). Estos autores consideran que un sus condiciones las precipitaciones desempeñan un papel

importante en la dispersión de las larvas como resultado del “efecto lavado” y también plantean

que en este período el pasto incrementa su rendimiento, lográndose una mayor dispersión de las

larvas.

1.4.2. Desarrollo y sobrevivencia de las larvas infestantes en el pasto

La capacidad relativa de las L3 para sobrevivir en el ambiente brinda una información valiosa a la

hora de establecer cualquier estrategia de control parasitario, ya que ofrece la información de los

riesgos de infestación a que están sometidos los animales.

El desarrollo y la sobrevivencia de las larvas de los nematodos gastrointestinales en el ambiente

dependen fundamentalmente de un adecuado nivel de humedad y temperatura. En Cuba las

temperaturas son permanentemente favorables para el desarrollo de las larvas en el medio

ambiente, así como la humedad relativa (Méndez y Orta, 1989; García et al., 1994); sin embargo,

la existencia de dos períodos o épocas conlleva una estacionalidad en los niveles de infestación

de los pastizales. De acuerdo con esto, Soulsby (1965) indica que la humedad es el factor

principal que interviene en la longevidad de las larvas.

La acción directa de las precipitaciones en el desarrollo y la sobrevivencia de las L3 en el pasto

quedó demostrada en el trabajo desarrollado por Delgado (1983b), quien obtuvo que las larvas de

Cooperia spp. han llegado a sobrevivir hasta 20 semanas en el pasto; sin embargo, este período se

reduce si no existe acción humectante de las precipitaciones.

Según Almería et al. (1993) las larvas pueden sobrevivir largos períodos de tiempo en el pastizal,

aun en condiciones difíciles. En Cuba, Delgado (1983a) observó que las larvas de Haemonchus

spp. pueden desarrollarse y sobrevivir en la excreta por más de nueve semanas en ausencia total

de precipitaciones y con cierto grado de migración excreta-suelo-pasto. Por otra parte, en Kenya

se encontró un período de sobrevivencia larval de 12 a 16 semanas en el pasto (Waruiru et al.,

1998)

1.4.3. Influencia del sexo y el estado reproductivo en la susceptibilidad a las nematodosis

gastrointestinales

Las epizootias de las nematodosis gastrointestinales en rumiantes generalmente son atribuidas a

los animales jóvenes, particularmente al período posdestete. Como consecuencia, la mayoría de

los planes de control parasitario se basan en la protección de estos individuos, considerados los

de mayor riesgo epizootiológico. Estos animales muestran una tasa de excreción de huevos

mucho más alta que el resto del rebaño (Hoste, 2002; Stear et al., 2000) y se produce debido a la

incapacidad de establecer una inmunidad efectiva contra los parásitos (Jackson, 2002a).

Independientemente de esta apreciación, en un rebaño existen diferentes factores que actúan de

forma compleja y deben tenerse en cuenta para el correcto establecimiento de un plan estratégico

de control parasitario.

1.4.3.1. Sexo

Las diferencias en cuanto a la susceptibilidad de los rumiantes a las infestaciones parasitarias han

sido bien estudiadas. Se han encontrado diferencias entre los sexos; por ejemplo, los machos por

lo general son más susceptibles que las hembras (Vindu, 2003). En un estudio desarrollado por

Colglazier et al. (1989) se encontró que en un grupo heterogéneo de animales que comparten una

misma área, los machos se infestaron más por H. contortus que las reproductoras. Por su parte,

Fonseca et al. (2004) comprobaron que en la región oriental del país los machos expulsaron

mayor cantidad de huevos de estrongílidos con las heces que las hembras.

El mecanismo de este comportamiento se basa en el hecho de que las hembras poseen una mayor

cantidad de clases de inmunoglobulinas y de anticuerpos que los machos; también la inmunidad

celular es mucho más activa en las hembras y los machos castrados que en las machos enteros

(Barger, 1993). Por otra parte, ha sido demostrado el efecto estimulante del sistema humoral de

los estrógenos, mientras que los andrógenos poseen un efecto contrario. Estas diferencias en la

capacidad de respuesta inmune entre los sexos permiten que las hembras puedan enfrentar los

desafíos asociados al proceso reproductivo y, a su vez, ser más longevas.

1.4.3.2. Estado reproductivo del hospedero

En un rebaño ovino, en condiciones normales de producción aparecen diferentes grados de

susceptibilidad de los animales. En sentido general, las hembras paridas presentan un incremento

en la tasa de expulsión de huevos, desde aproximadamente tres semanas antes del parto. Esto

posee gran importancia desde el punto de vista epizootiológico, ya que el incremento de la

expulsión de huevos conlleva una contaminación del pasto y los efectos en las crías que

posteriormente se incorporarán al pasto serían incalculables.

1.4.3.2.1. La elevación periparto

Se ha demostrado ampliamente una disminución temporal de la respuesta inmune en ovejas en

los momentos próximos al parto, aspecto menos tratado en vacas, puercas, perras, gatas, ratas,

conejas y cabras (Barger, 1993). Esta pérdida de la inmunidad se ve reflejada en una elevación

del conteo fecal de huevos en los animales en lactación, que a menudo se asocia con signos

clínicos de la enfermedad parasitaria (Zajac y Moore, 1993). En este fenómeno se comprometen

todas las manifestaciones parasitológicas de la inmunidad adquirida, como son: resistencia al

establecimiento, reducción de la fecundidad, expulsión de parásitos establecidos, etc.

Este incremento en la tasa de expulsión de huevos también ha sido informado en Cuba; en este

sentido, Fonseca (2004) encontró que en cabras explotadas en condiciones de montaña en la

región oriental, a partir de la tercera semana anterior al parto comienza a producirse un

incremento paulatino de la tasa de expulsión de huevos, y esta se mantiene hasta la cuarta semana

de la lactancia de los animales. Por su parte, Arece et al. (2001) encontraron un 21,5% de

incremento del conteo fecal de huevos que se mantiene hasta la tercera semana posterior al parto

en ovejas Pelibuey.

Este fenómeno está mayormente asociado con la lactancia que con la gestación, aunque

generalmente el incremento en el CFH se hace evidente en las últimas semanas de gestación. Su

génesis ha sido atribuida a diferentes razones. Se ha asociado con una nutrición deficiente, con el

estrés producto del parto, la falta de actividad inmunogénica y la supresión hormonal de la

inmunidad, elemento que se encuentra extremadamente favorecido en este caso, entre otros.

Durante más de 20 años se ha investigado la hipótesis de que la prolactina es el principal factor

que interviene en el proceso de elevación periparto, debido al incremento sincrónico de la tasa de

expulsión de huevos y los niveles de esta hormona en el torrente sanguíneo (Dunsmore, 1965).

En principio se consideraba que esta era la clave del fenómeno; sin embargo, en la comunidad

científica comienzan a aparecer dudas sobre esta hipótesis. En un trabajo desarrollado por

Jeffcoate et al. (1990) se administró bromocriptina (antagonista de la prolactina) a ovejas y

posteriormente se infestaron con larvas de Ostertagia circumcincta por seis semanas del período

periparto; se obtuvo una reducción de las concentraciones de prolactina en el plasma a niveles

extremadamente bajos, como resultado de la aplicación de esta sustancia, pero no se encontraron

efectos detectables en el grado o sincronización del periparto.

Se ha asumido que la prolactina provoca inmunosupresión por el simple hecho de detectar

elevados niveles de esta en el parto. Contrariamente a lo que se consideraba, al parecer esta

hormona interviene de forma positiva en el sistema inmunológico, ya que puede restaurar la

respuesta inmunitaria humoral y la celular (Barger, 1993).

Hasta el momento no existe una explicación convincente de la naturaleza de la elevación

periparto (EPP). Ha quedado claro el papel ambiguo de la prolactina en este caso; sin embargo, se

considera que en este suceso existe una implicación hormonal. Se ha indicado que la

progesterona y los corticoesteroides pudieran causar inmunosupresión parcial en las ovejas recién

paridas, pero aun así no se considera que sea la causa fundamental de este fenómeno. Otro

aspecto que mantiene muchas incógnitas es el hecho de que las hembras durante la gestación

mantienen niveles normales de inmunidad contra las nematodosis gastrointestinales hasta dos o

tres semanas antes del parto, cuando se desencadena la elevación periparto del conteo fecal de

huevos; sin embargo, se conoce que la inmunidad se deprime durante la gestación (Grossman,

1989).

1.5. Efectos del parasitismo en los animales

Las nematodosis gastrointestinales, por lo general, son entidades que cursan de forma subclínica

en los animales. Esto conlleva que sus efectos en el potencial productivo de los animales sean de

difícil evaluación.

El primer elemento que se afecta en un animal parasitado es la disminución en el consumo de los

alimentos. Este grado de inapetencia depende de las especies de parásitos y de la efectividad del

sistema de alimentación que se emplee (Hoste, 2000b).

Aunque las causas de la reducción del consumo de alimentos permanecen aún indeterminadas, se

considera que existe un vínculo con las hormonas gastrointestinales gastrina y colecistoquinina,

las cuales intervienen en el mecanismo fisiológico de la regulación del apetito, ya que los

cambios que ocurren tras una elevada infestación parasitaria se asocian con una alta variación en

la concentración plasmática de estas hormonas (Hoste, 2000a).

Las infestaciones parasitarias también traen consigo consecuencias en las estructuras y las

funciones de los órganos involucrados. En este sentido, la presencia de nematodos en el tracto

gastroentérico provoca cambios estructurales en la mucosa. Por ejemplo, en el parasitismo

gástrico la presencia de las larvas en la mucosa produce un reemplazo de las células parietales y

zimogénicas por células indiferenciadas no funcionales. Estas mismas larvas, al emerger al lumen

gástrico, inducen un daño mayor en las glándulas ocupadas. En tanto, en el intestino delgado los

principales daños consisten en hiperplasia de las criptas de Lieberkünh, sobre todo en la porción

proximal (Hoste, 2000a). La magnitud de las lesiones depende de la intensidad de la infestación

parasitaria (Coop y Kyriazakis, 2001).

En las infestaciones por Haemonchus u Ostertagia se produce un incremento del pH abomasal;

esto se relaciona con una disminución de las células parietales y, como consecuencia, se crean

condiciones menos favorables para la transformación del pepsinógeno a pepsina, con la

consecuente digestión incompleta de los nutrientes (McKellar, 1993). En el caso del intestino

delgado se producen alteraciones en la absorción y la motilidad por afectaciones en la actividad

mioeléctrica (Parkins y Holmes, 1989).

Diversas investigaciones han demostrado el efecto negativo de las infestaciones parasitarias en el

comportamiento productivo de los animales. Estos efectos se hacen obvios una vez que está

establecida la enfermedad parasitaria, y dependen, entre otros factores, del nivel de infestación a

que estén sometidos y de la calidad del alimento que reciben.

La suplementación, sobre todo la proteica, mejora la capacidad de los animales para resistir los

efectos de la infestación parasitaria y favorece una mejor respuesta inmune contra ellas (Torres-

Acosta, 2002). Teniendo esto en cuenta, debe considerarse que una de las estrategias de mayor

orden práctico para las condiciones de Cuba, lo constituye el empleo de suplementos en los

principales períodos críticos de los animales (último tercio de la gestación y lactación), así como

en la época de menor disponibilidad de alimentos.

Todos los trastornos ocasionados por las infestaciones parasitarias disminuyen el comportamiento

productivo de los animales, reflejado fundamentalmente en una disminución de la ganancia de

peso vivo.

En investigaciones desarrolladas por Valcárcel-Sancho et al. (1998) en España, se encontró que

los animales desparasitados mostraron un mejor comportamiento productivo que los que

permanecieron constantemente infestados. Por su parte, Forbes et al. (2000) obtuvieron

diferencias de más de 150 g/animal/día a favor de novillas con bajos conteos fecales de huevos.

Además de los efectos en las ganancias de peso vivo, también se ha informado que las

dosificaciones estratégicas de antihelmínticos mejoran el porcentaje de ovejas que presentan celo.

En este sentido, en un estudio desarrollado por Fernández et al. (2000) se encontró que en

animales parasitados, el 20-28% de los cuerpos lúteos no se desarrollaron normalmente y debido

a ello se afectó la gestación en un 66% y se obtuvo un 72% de mortalidad fetal. Estos mismos

autores encontraron un peso al nacer más bajo en los grupos de ovejas parasitadas, así como un

39,9% de disminución de la ganancia media diaria del peso vivo hasta la edad del destete, lo que

propició que los animales tratados tuvieran un peso al destete 60% superior en los corderos de

madres desparasitadas.

Según Aumont (1998) las pérdidas causadas por las infestaciones por nematodos

gastrointestinales en Nigeria ascienden a un 33%; además indicó que son responsables de un 50%

de la mortalidad en animales jóvenes en las Antillas Francesas, lo que conlleva mantener una

frecuencia de tratamientos cada 6-7 semanas para mantener los niveles de productividad en

praderas irrigadas.

1.6. Situación actual de la ovinocultura en Cuba

El ovino resulta un recurso invaluable en la actualidad, cuando el crecimiento demográfico es

cada día más acelerado. Además, resulta más fácil aumentar la población de ovinos que de

bovinos, ya que se necesitan menos recursos para implementar un sistema de explotación y su

potencial reproductivo es más acelerado que el de los rumiantes mayores.

En la actualidad se cuenta con aproximadamente 1,2 millones de cabezas de ovinos; de estos el

77% se encuentra en el sector no estatal como resultado de la política orientada al incremento de

la producción de estas especies en condiciones de agricultura no convencional, tanto en el sector

estatal como en el privado. Aproximadamente el 40-50% del rebaño se encuentra incorporado a

la reproducción (Bidot, 2004).

El sistema de tenencia define, en gran medida, el futuro de la ganadería de pequeños rumiantes.

El sector no estatal en el último año presentó un crecimiento del 9% más que el sector estatal y

posee un rebaño seis veces mayor. En el balance de la Empresa de Ganado Menor de Cuba en el

año 2001 se logró un incremento de un 23% de la producción de carne ovina respecto al año

anterior (4 000 toneladas métricas) y sólo se cumplía el 75% de la venta al turismo (Fonseca,

2003).

La distribución de los rebaños ovinos a lo largo del país difiere según las regiones y las

tradiciones; el 17,6% se encuentra en el occidente, mientras que en la región oriental existe el

59,7% (Bidot, 2004).

En los últimos años la estructura y el sistema de producción ovina nacional ha experimentado

modificaciones con el objetivo de impulsar el desarrollo de esta especie. Dentro de la política de

mejoramiento animal se destaca la raza Pelibuey. En tal sentido Kadinsky y León (1984)

plantearon que este animal es de baja producción de carne, pero fundamentalmente más adaptado

al medio que las demás razas existentes en el país, y debe lograr grandes mejoras en un correcto

programa de apareamiento, selección y cruzamiento para la producción de carne, como producto

más importante de la explotación de esta especie.

La raza Pelibuey de Cuba representa la base de la ganadería ovina en el país para los programas

de mejora genética, reproducción y producción de carne. Se considera oriundo de África, aunque

no está precisado de dónde ni cuándo entró al territorio nacional (Mason, 1980). En condiciones

tropicales posee un comportamiento reproductivo constante durante todo el año (Castillo et al.,

1992) y logra alcanzar la pubertad alrededor de los 7 meses (Perón et al., 1991).

El comportamiento productivo de los rebaños ovinos en el país es muy variable y depende del

sistema de producción que se emplee. Por ejemplo, en sistemas asociados de cocotales y

leguminosas rastreras se han obtenido ganancias de peso superiores a 100 g/animal/día (Borroto,

2004) y en sistemas agroforestales y con una suplementación a base de pulpa de cítrico y follaje

de morera (Morus alba) superan los 133 g/animal/día (Ojeda et al., 2003). Además, en sistemas a

base de pastos mejorados y suplementación con concentrado (18% PB) las ganancias fueron de

116 g/animal/día (Albuernes, 2004). Por su parte, después de la alimentación de corderos

Pelibuey con heno y suplementación con gallinaza, Marshall (2000) obtuvo ganancias de peso de

130 g/animal/día; mientras que al suministrar heno y suplemento concentrado (12% PB) se

obtuvieron ganancias de peso de 150 a 200 g/animal/día (Fonseca, 2003). Por otra parte, en las

experiencias con forrajes sin suplementación proteico energética (8-10% PB) las ganancias no

sobrepasaron los 60 g/animal/día (Marshall, 2000), lo que indica la necesidad de la

suplementación en los períodos críticos.

Otro elemento a considerar en la raza Pelibuey es su rendimiento de las canales, que según

Marshall (2000) presenta variaciones entre 46 y 48%, mientras que Fonseca (2003) obtuvo

rendimientos superiores al 45%.

1.7. Factores que limitan el desempeño productivo de los ovinos

En el argot popular existe una tendencia a considerar que “el ovino se cría solo”. En Cuba se

margina la producción de la explotación ovina, cuando no es la única razón de ser de una entidad

estatal. En estas circunstancias, por lo general, se dedican las peores áreas y en muchas ocasiones

no se conciben estrategias de desarrollo: genéticas, reproductivas o de alimentación.

Factores de diversa índole han limitado el desarrollo de la crianza ovina y resulta difícil delimitar

hasta dónde llega cada uno, ya que por lo general existe una imbricación entre ellos. Por su

importancia se destaca la inexistencia, en la mayoría de las unidades del país, de un control

técnico exacto de los rebaños (Fonseca, 2003). En la mayoría de las circunstancias, sólo se

conoce el número de animales que se posee y no existe un control de aspectos de gran

importancia, tales como la organización de la reproducción y el movimiento de rebaño. Un

elemento que contribuyó negativamente fue la política adoptada en los años 60 al 80; se priorizó

en el país la crianza de otras especies de mayor rendimiento en sistemas de agricultura

convencional, lo cual limitó la explotación de ovinos y caprinos (Bidot, 2004). Por otra parte, se

destaca la falta de capacitación dirigida a los productores de pequeños rumiantes.

La alimentación para muchos es el principal elemento que amenaza la producción ovina

(Devendra, 1990; Borroto, 2004). Cuba, debido a las características climáticas, presenta

estacionalidad en la producción de los pastos, lo que conlleva que en el período de escasas

precipitaciones se limite el comportamiento productivo y reproductivo de los animales en

condiciones de pastoreo (Fonseca, 2004).

Garré y León (2002) indican que los animales mal alimentados retardan el crecimiento y tienen

un desarrollo incompleto, lo que repercute en su peso vivo. Sin el aseguramiento de una ración

balanceada sería sumamente difícil obtener resultados aceptables en el peso de los animales al

nacimiento, al destete o al sacrificio.

Los ovinos responden adecuadamente cuando son alimentados con distintas fuentes de

suplementos proteicos (Marshall et al., 1998). La respuesta a la suplementación está muy ligada

al incremento del consumo de nutrientes, lo que está directamente vinculado con la cantidad y la

digestibilidad del pasto consumido, así como el tipo de suplemento empleado (Pedraza, 2004).

El parasitismo interno en un rebaño ovino tiene la tendencia a ser en ocasiones subvalorado, y por

lo general no se tiene en cuenta como uno de los de mayor importancia que imposibilitan que los

animales expresen su potencial genético. Éste está relacionado de forma directa con los factores

previamente descritos (alimentación y manejo) y su magnitud depende del estado de resistencia

general de los animales.

Según Aumont (1998) los estrongílidos son responsables de cuantiosas pérdidas en pastoreo, y en

este sentido indica mortalidades superiores al 50% en cabras en Guadalupe. Por otro lado, Liu et

al., (in press) obtuvieron pérdidas en la ganancia de peso de 36 g/animal/día.

CAPÍTULO 2. PARTE EXPERIMENTAL

Materiales y métodos generales

Selección de las unidades

Se seleccionaron tres rebaños ovinos en la provincia de Matanzas, teniendo en cuenta diferentes

factores tales como: la microlocalización de las unidades, el genotipo de los animales, el sistema

de manejo empleado y su representatividad en la provincia.

El sistema de pastoreo que predomina es libre, sin rotación por cuartones y con carga global baja.

En el sector estatal los pastizales, por lo general, son naturales, sin riego ni fertilización y sin otro

tipo de atención cultural. Hay un predominio de la reproducción no controlada en los rebaños y

no existe en la mayoría de las unidades un plan de desparasitación, sino que se realizan de forma

arbitraria en función de la disponibilidad de los medicamentos.

En el sector privado predomina el sistema de trashumancia de pastoreo, sobre todo en zonas

marginales (cunetas y guardarrayas de caña), en el cual la carga global es baja. La reproducción

es libre no controlada y las desparasitaciones se aplican de forma arbitraria dependiendo de la

disponibilidad de los antiparasitarios existentes.

En sentido general, existe un predominio del ovino de pelo con un incremento en la cultura de la

zona en la mejora genética con Pelibuey. También se aprecian dentro de los rebaños algunos

animales con características de Suffolk, los cuales se distinguen por un elevado nivel de lana en

la zona dorsal que se manifiesta fundamentalmente en el período poco lluvioso donde las

temperaturas son más bajas.

El sistema de alimentación en la provincia se basa por lo general, en el aprovechamiento de los

pastos naturales. En la mayoría de las unidades se emplea suplementación en el período poco

lluvioso, que varía en función de la unidad.

Finca Dos Mercedes: Pertenece a la Empresa Pecuaria Genética Matanzas, ubicada en el

Consejo Popular Manuelito del Municipio Pedro Betancourt. Se dedica exclusivamente a la

explotación de ovinos y es considerado un centro multiplicador del ovino Pelibuey, de referencia

en la provincia.

La alimentación de los animales se basa, fundamentalmente, en la utilización de los pastos

naturales (Dichantium-Brotiochloa-Paspalum-Sporobolus). Como estrategia de desarrollo en el

período de escasas precipitaciones, los animales reciben aproximadamente 5 kg/animal/día de

king grass (Pennisetum purpureum), dependiendo de la disponibilidad en las áreas forrajeras.

El rebaño está constituido por 145 animales dividido en diferentes categorías (reproductoras,

crías, animales en desarrollo-crecimiento y sementales). El área de pastoreo es de 9 ha divididas

en grandes cuartones, en los cuales los animales se llevan a pastorear en grupos homogéneos por

categoría. Los cuartones se intercambian entre los grupos existentes, excepto los sementales que

pastan en la misma área durante todo el año. Las crías permanecen estabuladas durante el período

de amamantamiento y se llevan una vez por semana junto con las reproductoras al pastoreo.

Los animales pastorean de 7 a 8 horas diarias y en las noches se trasladan a la nave de tenencia,

donde persisten los grupos previamente formados. Esta instalación posee piso de hormigón que

permite su limpieza mecánica diaria.

Las desparasitaciones se realizan de forma arbitraria, sin la existencia de un plan de control

parasitario, y en ocasiones se hacen cada 21 días. No existe una rotación de los medicamentos

antiparasitarios, por lo que los tratamientos antihelmínticos se realizan en función del producto

que exista en un momento dado.

Finca de LABIOFAM: Pertenece a la Granja Agropecuaria de los Laboratorios Biológicos

Farmacéuticos y está situada en el Valle del Yumurí. Es una granja integral que no se dedica

exclusivamente a la explotación ovina, aunque tiene bien concebidas y limitadas las áreas para

cada una de las producciones agropecuarias que en ella se desarrollan.

La alimentación se basa fundamentalmente en el empleo de pastos naturales como fuente de

alimento. Los animales reciben suplementación con forraje de king grass fundamentalmente en el

período poco lluvioso, dependiendo de la disponibilidad de suplemento. Las instalaciones son de

piso de tierra y se barren con determinada frecuencia para impedir el acúmulo excesivo de heces.

El rebaño está constituido por 150 animales divididos en diferentes categorías (reproductoras,

crías, desarrollo-ceba y sementales). Posee un área de aproximadamente 20 ha sin divisiones

internas. El pastoreo es libre y los animales se llevan a grandes áreas en las que sólo existe cerca

perimetral. El rebaño pastorea bajo el concepto de rebaño único, ya que todas las categorías

pastan de forma conjunta.

No existe una estrategia concertada de mejora genética y la reproducción es mediante monta libre

no controlada, lo que ha conllevado un alto grado de consanguinidad visible en los animales.

Las desparasitaciones se ejecutan de forma arbitraria sin la existencia de un plan de control

parasitario y los productos se aplican en función del fármaco existente.

Finca de la EEPF “Indio Hatuey”: Perteneciente al área de producción animal de la Estación

Experimental de Pastos y Forrajes “Indio Hatuey”, ubicada en el municipio Perico. Es una finca

diversificada que posee bien delimitadas las áreas e instalaciones dedicadas a la explotación

ovina.

La alimentación se basa en el aprovechamiento de los pastos naturales. En el período poco

lluvioso se emplean diferentes fuentes suplementarias de alimentos, como pulpa de cítrico y

follaje de morera, entre otras. Las instalaciones poseen piso de concreto, lo cual posibilita su

limpieza mecánica diaria.

El rebaño está constituido por 120 animales separados en diferentes categorías (reproductoras,

crías, desarrollo-ceba y sementales), las cuales pastan en diferentes áreas (4,5 ha) dependiendo de

la categoría. Los machos se castran y se incorporan al pastoreo con las hembras en desarrollo.

La reproducción se organiza por campañas (junio-julio/octubre-noviembre), lo que posibilita la

concentración de los partos y facilita el manejo de los animales lactantes y recentinas. Las crías

se mantienen estabuladas durante el período de amamantamiento y sólo salen a pastoreo una vez

por semana con las madres.

Las desparasitaciones se aplican sin la existencia de un plan de control parasitario por no existir

un criterio para su ejecución. No existe rotación de los antiparasitarios, sino que su aplicación

depende de la disponibilidad en el momento que se decida el tratamiento.

Información meteorológica

La información meteorológica se registró con una frecuencia mensual durante dos años (2000-

2002) y procede de centros meteorológicos próximos a las entidades donde se realizó el estudio.

Se compilaron las siguientes variables: el acumulado de las precipitaciones (mm), los promedios

de la humedad relativa (%), la temperatura media (ºC) y la radiación solar global (MJ/m2) con

una frecuencia mensual. Por otra parte, se realizó un análisis de la información obtenida de los

últimos 15 años de todas las variables, excepto de la radiación solar global (Ver Anexos 1, 2, 3,

4 y 5).

2.1. Identificación de los estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en tres

unidades de producción en la provincia Matanzas

2.1.1. Introducción

La individualización e identificación de los parásitos en los sistemas productivos ganaderos es el

primer eslabón para el estudio de los helmintos en el comienzo de este nuevo siglo (Giudici et al.,

1999). Del mismo modo, constituye el primer paso para un estudio epizootiológico en cualquier

país (Hansen y Perry, 1994). Esto permite una mayor exactitud en el estudio de la prevalencia y

abundancia de las especies que parasitan a los animales de los diferentes sistemas de producción,

y así tener criterios más exactos de su dinámica poblacional, patogenicidad, prevalencia anual o

climática y resistencia a las drogas antihelmínticas, entre otros aspectos.

Entre los estrongílidos gastrointestinales que afectan los ovinos en Cuba se han encontrado los

géneros Haemonchus, Trichostrongylus, Cooperia, Bunostomum y Oesophagostomum (Méndez y

Cabo, 1980; Méndez y Orta, 1981; García et al., 1999); sin embargo, en la provincia de Matanzas

no se conocen las especies que los conforman.

Existen diferentes vías para la identificación específica, las cuales se basan en sus características

morfológicas y/o moleculares. Dentro de ellas se puede mencionar la utilización de las

características morfométricas de los parásitos, caracterizada por su baja exigencia tecnológica y

elevada fiabilidad, por lo que se puede considerar que es una práctica de mucha utilidad.

El objetivo del presente estudio fue identificar las especies de estrongílidos gastrointestinales

presentes en los rebaños ovinos, basándose en sus características morfométricas.

2.1.2. Materiales y métodos

Obtención de los parásitos adultos

Se analizaron 100 ejemplares de cada género de estrongílido adulto, recolectados durante la

necropsia de ovinos. Una vez eviscerados los animales, se separó el sistema digestivo en tres

bloques: abomaso, intestino delgado e intestino grueso, y se introdujeron en bolsas de nailon,

previamente identificadas, para su transportación al laboratorio en viales refrigerados, según la

metodología propuesta por Valcárcel-Sancho et al. (2000).

Identificación de las especies

La identificación de los géneros se realizó sobre la base de aspectos tales como: morfología

general (tamaño, color, forma) y localización en órgano (teniendo en cuenta la especificidad), de

acuerdo con los criterios de Soulsby (1988). Las especies se identificaron en función de las

características morfométricas de las espículas de los machos (Soulsby, 1968; Jacquiet et al.,

1997; Kennedy et al., 1998; Archi et al., 2003), la morfología de la aleta vulvar de las hembras

(Soulsby, 1965; Soulsby, 1968; Giudici, 1999), la identificación estructural de la corona cervical

y la vesícula cefálica (Soulsby, 1965; Kennedy et al., 1998; Valcárcel-Sancho et al., 2000).

Para la identificación morfométrica los ejemplares se sumergieron en lactofenol, con el objetivo

de aclarar las estructuras externas. En el caso del género Haemonchus, por la similitud de las

especies que lo conforman, se midieron tres estructuras: largo total de las espículas (LTE),

distancia de la punta de la espícula derecha a su respectivo gancho (DGd) y distancia de la punta

de la espícula izquierda a su respectivo gancho (DGi). Las mediciones se realizaron con un

micrómetro ocular Carl Zeiss®.

Análisis y procedimientos estadísticos

Para el análisis de la información se empleó el programa Excel de Microsoft Office 2003®,

mediante el cual se calcularon los estadígrafos de dispersión (media y desviación estándar). En

este mismo programa se empleó la función discriminante (FD) propuesta para la identificación de

las especies del género Haemonchus (Jacquiet et al., 1997; Archi et al., 2003) la cual se muestra a

continuación:

FD= 0,0016 (LTE)+0,128 (DGd)+0,152 (DGi)-9,97

Donde:

LTE- Largo total de la espícula

DGd- Distancia de la punta de la espícula derecha a la punta del gancho

DGi- Distancia de la punta de la espícula izquierda a la punta del gancho

Teniendo en cuenta el valor de la FD se determina la especie como sigue:

• FD< 0,63: Haemonchus contortus

• 0,63<FD<3: Haemonchus placei

• FD>4: Haemonchus similis

En el caso de las demás especies, como producto de las diferencias evidentes entre cada una de

ellas, no se aplicó función discriminante, sino que se observaron y cuantificaron las estructuras

claves para su identificación y se aplicó solamente estadística descriptiva mediante el paquete

estadístico SPSS® versión 10.0.1. Se realizó una prueba de comparación de dos medias para

establecer las diferencias del largo total de las espículas de las especies del género Haemonchus y

un análisis de varianza de clasificación simple para las diferencias en el largo total de las hembras

de esta especie en las tres unidades. En ambos casos se consideró significativo cualquier valor de

P≤0,05.

2.1.3. Resultados

En el estudio taxonómico realizado se identificaron tres géneros de estrongílidos

gastrointestinales, que incluyen cuatro especies, las cuales se describen a continuación:

Género Haemonchus

Desde el punto de vista morfológico, el género Haemonchus se caracterizó por poseer en la

región anterior papilas cervicales bilaterales bien desarrolladas en forma de espinas (figura 2).

Figura 2. Porción anterior de Haemonchus spp. A) Papilas cervicales.

A

100µm

La bolsa copulatriz de los machos presentó dos lóbulos laterales alongados; mientras que el

lóbulo dorsal es asimétrico (situado en la parte izquierda) y sus rayos tienen forma de “Y” (figura

3).

Figura 3. Bolsa copulatriz de un macho de H. placei. A) Lóbulo dorsal,

B) Lóbulos laterales, C) Espículas.

Las espículas son simétricas (figura 3C) y cada una posee en su extremo terminal un gancho

(figura 4), que en el caso de la izquierda se encontraba a 20,99 y 21,96 µm para H. contortus y H.

placei, respectivamente; mientras que en la derecha este gancho se encontró a 33,27 y 42,41 µm

para H. contortus y H. placei, respectivamente (tabla 3).

Figura 4. Punta de las espículas de un macho de H. placei. A) Distancia

de la punta de la espícula derecha a su gancho, B) Distancia de

la punta de la espícula izquierda a su gancho.

B A 10µm

A

B

B

100µm

C

Tabla 3. Promedio (µm) y desviación estándar de las espículas de los machos de H. contortus

y H. placei.

Espícula (µm) Especie

Largo total DGi DGd

Dos Mercedes H. contortus 395,94(±17,08)*** 20,09 (±2,72) 33,27 (±4,54) H. placei 407,64 (±21,42) 21,96 (±2,82) 42,41 (± 3,27) LABIOFAM H. contortus 395,40 (±15,01)*** 17,40 (±3,57) 38,60 (±1,78) H. placei 398,58 (±16,21) 21,47 (±3,47) 42,47 (±3,52) EEPF "Indio Hatuey" H. contortus 395,43 (±15,19)*** 15,93 (±4,50) 38,61 (±2,33) H. placei 404,39 (±18,35) 21,78 (±2,62) 42,81 (±3,41) DGi Distancia de la punta de la espícula izquierda al respectivo gancho. ***P≤0,01 DGd Distancia de la punta de la espícula derecha al respectivo gancho.

En la tabla 3 aparecen los valores promedio de las medidas de las espículas para las especies

identificadas. Hubo una gran similitud entre las dimensiones de las espículas en las especies en

las tres unidades, por lo que quedó demostrado que la FD minimiza la varianza entre especies y

maximiza la inter-especies. No obstante, se registraron diferencias significativas (P≤0,01) en el

LTE y H. placei mostró espículas más largas.

La identificación individual de los machos adultos del género Haemonchus en poblaciones

naturales mostró la presencia de dos especies, H. contortus y H. placei, en las tres unidades. No

se encontraron infestaciones monoespecíficas, mientras que las asociaciones de H. contortus más

H. placei aparecieron en LABIOFAM y la EEPF "Indio Hatuey" con patrones similares (tabla 4).

La frecuencia de asociación de estas especies mostró un predominio de H. contortus en Dos

Mercedes, mientras que en la EEPF "Indio Hatuey" y LABIOFAM H. placei constituyó la

especie dominante. En la figura 5 se muestra la distribución de la FD, la cual permitió identificar

dos especies de Haemonchus en las tres unidades.

Tabla 4. Distribución específica (%) del género Haemonchus.

Especie Dos Mercedes LABIOFAM EEPF "Indio Hatuey"

H. contortus 55 27 25

H. placei 45 73 75

Figura 5. Distribución de la FD para H. contortus (♦) y H. placei (♦) en A) Dos

Mercedes, B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey”.

Por otra parte, se realizó un estudio de la aleta vulvar (tabla 5) de las hembras de Haemonchus, en

el que se obtuvo que en los tres rebaños hay un predominio de las aletas lisas (figura 6B) sobre

las de forma de botón (figura 6A) y lingüiformes (figura 6C). Asimismo, se realizó una medición

del largo total de las hembras (tabla 6) y en LABIOFAM se encontraron los de menor tamaño

(P≤0,05).

0

20

40

60

80

100

-3 -2 -1 0 1 2 3 4

0

20

40

60

80

100

-2 -1 0 1 2 3 4

B

C

0

20

40

60

80

100

-3 -2 -1 0 1 2 3 4

A

Tabla 5. Morfología de la aleta vulvar (%) de las hembras de Haemonchus spp.

Unidad/Aleta Lisa Botón Lingüiforme

Dos Mercedes 60,42 23,96 15,63

LABIOFAM 46,80 37,23 15,95

EEPF "Indio Hatuey" 51,02 37,76 11,22

Figura 6. Morfología de la aleta vulvar de las hembras de Haemonchus spp. A) Botón, B) Lisa y

C) Lingüiforme.

B

C

A

100µm 100µm

100µm

Tabla 6. Largo total (mm) y desviación estándar de las hembras de Haemonchus spp.

Tipo de aleta Dos Mercedes LABIOFAM EEPF "Indio Hatuey" Total

Lisa 22,36 (±1,83) 16,67 (±1,91) 21,99 (±1,59) 21,85 (±1,52) Botón 22,64 (±1,47) 16,02 (±1,88) 21,55 (±1,56) 16,44 (±1,90)

Lingüiforme 22,14 (±1,75) 16,72 (±1,84) 22,23 (±0,95) 21,85 (±1,52)

Total 22,38 (±1,52)a 16,44 (±1,90)c 21,85 (±1,52)b 20,05 (±1,65)

Género Trichostrongylus

En las tres unidades se identificó Trichostrongylus colubriformis, que se caracterizó por presentar

una bolsa copulatriz bilobulada, con el rayo antero lateral más robusto. El lóbulo dorsal es

reducido (corto). El rayo dorsal se bifurca cerca de la punta y cada división se vuelve a subdividir

para formar una doble punta (figura 7).

Figura 7. Bolsa copulatriz de T. colubriformis. A) Rayo dorsal. Las espículas son simétricas y contienen en cada punta un gancho (figura 8); en sentido general,

no mostraron diferencias en el largo total en las tres unidades (tabla 7).

A

100µm

Figura 8. Bolsa copulatriz de T. colubriformis. A) Espículas.

Tabla 7. Largo total (µm) y desviación estándar de las espículas

de los machos de T. colubriformis.

Unidad Largo de la espícula (µm)

Dos Mercedes 135,25 (±14,25)

LABIOFAM 148,32 (±10,02)

EEPF "Indio Hatuey" 142,48 (±13,11)

Total 142,01 (±12,46)

Género Oesophagostomum

Los estudios en el género Oesophagostomum evidenciaron la presencia de aletas laterales bien

desarrolladas que se extienden casi hasta la parte posterior del cuerpo. Presenta una bolsa

copulatriz bien definida, el rayo dorsal se bifurca en dos ramas que siguen paralelas hasta el

borde de la bolsa. Son parásitos de color blanquecino y de tamaño promedio de 13,55 mm para

las tres unidades (tabla 8). La región anterior se caracteriza por poseer una vesícula cefálica

característica de la especie (figura 9A). Sus espículas son simétricas y alargadas (700 µm) (figura

9B). Estas características permitieron corroborar la presencia de O. columbianum.

A

100µm

Tabla 8. Tamaño (mm) de los machos de O. columbianum.

Unidad Largo total

Dos Mercedes 13,58(±1,20) LABIOFAM 13,53 (±2,00) EEPF "Indio Hatuey" 13,53 (±1,30)

Total 13,55 (±1,55)

Figura 9. Macho de O. columbianum. A) Región anterior (vesícula cefálica) y B) Región

caudal (espículas).

2.1.4. Discusión

El presente estudio demostró que en las condiciones estudiadas en las tres zonas no existen

infestaciones monoespecíficas del género Haemonchus, sino que las ovejas en condiciones de

producción se encontraban afectadas por H. contortus y H. placei. La simpatría de estas dos

especies es el resultado de un proceso de adaptación de la especie de los bovinos (H.placei) y

pudiera explicarse, en primer lugar, por la crianza extensiva de ovinos y bovinos en las unidades,

que en muchas ocasiones comparten las mismas áreas de pastoreo; esto puede haber permitido la

infestación consecutiva de las ovejas por las L3 de H. placei, hasta el punto de hacer asiduo el

paso del helminto en esa especie y permitirle establecerse como fauna en el abomaso. De igual

100µm 100µm

B A

100µm

manera, el predominio de este nematodo sobre H. contortus en LABIOFAM y la EEPF “Indio

Hatuey” pudiera deberse a la estructura de la ganadería cubana, la cual posee estrategias mejor

definidas para la explotación y recuperación bovina desde hace muchos años, que en el caso de

los pequeños rumiantes. Particularizando en este estudio, se pudo constatar que las áreas de

pastoreo utilizadas, en algún momento previo, fueron pastoreadas por bovinos de diferentes

categorías.

Los resultados de estos estudios revisten gran importancia, toda vez que durante muchos años se

consideró internacionalmente que H. contortus y H. placei eran la misma especie, debido a la

similitud morfológica casi absoluta que existe entre ambas (Soulsby, 1965). Por su parte, Roberts

et al. (citados por Valle et al., 1989) demostraron diferencias morfológicas entre ellas y

concluyeron que H. contortus parasita los ovinos, mientras que H. placei se establece en los

bovinos. De igual manera, Le Jambre (1995) señaló que este último no está bien adaptado a los

ovinos ya que las infestaciones de H. contortus excluían las larvas emergentes de H. placei y las

larvas del primero lograban desalojar las infestaciones establecidas del segundo cuando se

inoculaba dexametazona en los animales; ello indica que este último helminto se encuentra

menos adaptado a la respuesta inmune de los ovinos. Sin embargo, en el presente estudio se

demostró lo contrario.

García-Romero et al. (1994) son del criterio que la presencia de H. contortus en bovinos es

frecuente debido a la afinidad filogenética entre ambas especies de rumiantes, pudiendo ser esta

una de las causas por las cuales se presenta también el fenómeno inverso.

En Cuba se había notificado la presencia de H. contortus en ovinos (Pérez, 1936) y H. placei en

bovinos (Valle et al., 1989); sin embargo, no había sido informada la coincidencia de las dos

especies en un mismo hospedero.

Al realizar un análisis de las condiciones empleadas en este estudio, se consideró que la

probabilidad que las larvas infestantes de H. contortus sean ingeridas por el ganado bovino es

alta, pero algunos factores reguladores, como por ejemplo la susceptibilidad hospedera,

probablemente minimicen las infestaciones por este parásito; sin embargo, H. placei parece ser

más propenso a infestar huéspedes heterólogos, ya que el 64,33% de los machos encontrados

pertenecían a esta especie. Estos resultados coinciden, en parte, con los obtenidos por Archi et al.

(2003), quienes encontraron infestaciones simpátricas de estos dos estrongílidos, pero en baja

frecuencia (10,4% del total de machos pertenecían a H. placei) lo que indica la posible presencia

de un ecotipo o una subespecie en los rebaños estudiados.

La metodología utilizada para este estudio taxonómico inicialmente fue propuesta por Jacquiet et

al. (1997). Esta resultó rápida y fácil de aplicar, además de ser económica. LA FD también se ha

empleado con éxito al estudiar poblaciones naturales de H. placei en Estados Unidos de América,

Australia y África (Nigeria, Malawi y Mauritania); poblaciones naturales de H. contortus en

Estados Unidos de América, Brasil, Argentina, Australia, Europa (Escocia, Irlanda y Francia) y

África (Congo y Mauritania); y poblaciones naturales de H. similis en Estados Unidos de

América y África Central. Aunque este método no ha sido validada aún con las técnicas

moleculares, está demostrado que la identificación por morfometría de las espículas está

directamente correlacionada con la morfología de los cromosomas y brinda seguridad diagnóstica

(Amarante et al., 1997).

Las mediciones realizadas a las espículas de los machos de Haemonchus spp. mostraron

diferencias en cuanto al tamaño entre las especies encontradas y esto se corresponde con lo

descrito por diferentes autores (Soulsby, 1965; Valcárcel-Sancho et al., 2000; Riggs, 2001). No

obstante a las diferencias obtenidas en el tamaño de las espículas entre ambas especies, se puede

apreciar que el LTE de H. placei es, por lo general, de menor tamaño que los informados por los

autores previamente citados. Ello pudiera ser resultado de la hibridación de estas dos especies en

condiciones naturales, aunque según el criterio de Amarante et al. (1997) y Blouin et al. (1997)

es poco probable que esto suceda. Otro elemento que sugiere la posible hibridación entre estas

dos especies es la existencia de un gran número de individuos cuyo valor de la FD está cercano a

los valores límites que definen las especies.

La morfología de la aleta vulvar mostró un predominio de la forma lisa en las tres unidades. Este

tipo de aleta fue reportada en Cuba por Méndez y Cabo (1980) para el caso de H. contortus,

sugiriendo también de este modo la presencia de una subespecie o un ecotipo de H. placei, como

los encontrados en Australia (H. placei placei), África (H. placei africanus n.) y América Latina

(H. placei argentinensis n.) (Giudici et al., 1999).

En relación con Trichostrongylus, en Cuba había sido informado hasta el momento T.

colubriformis en bovinos (Prokopic, citado por Méndez y Cabo, 1980), T. vitrinus y T. axei

(Méndez y Orta, 1981) en ovinos. En el presente estudio se identificó T. colubriformis en las tres

unidades y constituye la primera notificación de esta especie en los ovinos de Cuba. Estos

resultados coinciden con los de Vázquez (1984), quien también encontró la preferencia de esta

especie por los ovinos. La identificación específica de las especies que componen este género se

basa fundamentalmente en la morfología de las espículas de los machos y no resulta muy

complicada su diferenciación, como en el caso del género Haemonchus. Las infestaciones severas

por T. colubriformis son una causa frecuente de atrofia vesicular e hipertrofia de las criptas (Roy

et al., 2004). Las implicaciones epizootiológicas de las infestaciones por T. colubriformis son de

menor magnitud que las producidas por las especies del género Haemonchus, por la conjugación

de su baja capacidad de ovoposición con la elevada capacidad de los ovinos para establecer una

inmunidad sólida contra ellas, mientras que en el genero Haemonchus la inmunidad es lábil

(Abbot y Maxwell, 2002).

Con respecto al género Oesophagostomum sólo se encontró O. columbianum, que dentro del

género es la especie más patógena de las dos reportadas para el ovino (Ndao et al., 1995; Waruiru

et al., 1995). En este sentido también se halló que, especialmente en los ovinos de otros países, la

especie O. columbianum es la representante del género que más abunda (Olivares, 2001). Este

estrongílido posee una gran importancia económica, ya que constituye una de las principales

causas de decomisos de los intestinos de ovinos por la presencia de nódulos caseosos en las

paredes intestinales.

2.1.5. Conclusiones parciales

1. Se identificaron cuatro especies de estrongílidos gastrointestinales en ovinos: Haemonchus

contortus, H. placei, Oesophagostomum columbianum y Trichostrongylus colubriformis.

2. Se notificó, por primera vez en Cuba, la presencia de H. placei, O. columbianum y T.

colubriformis en ovinos.

3. Se demostró, por primera vez en el país, la infestación simpátrica de H. contortus y H.

placei en ovinos.

2.2. Comportamiento de los estrongílidos gastrointestinales en tres unidades de producción

en la provincia Matanzas


La comprensión de la epidemiología del parasitismo es un requisito crucial para establecer un

control sostenible, ya que este se basa en la interacción de hospederos y parásitos en diferentes

condiciones meteorológicas, de manejo y de producción (Almería y Uriarte, 1999).

Según Barger (1999), debido a que los estudios epizootiológicos no conducen a productos o

procesos patentables, son desfavorecidos por organismos financieros e incluso por

investigadores. Generalmente, estas investigaciones se extienden por varios años y tienden a ser

ejecutadas con métodos de “escasa tecnología”. Por su parte, se considera que todo el trabajo

epizootiológico realizado en alguna región climática, en determinadas condiciones de

producción, puede ser extrapolado hacia otra zona, sin considerar las especificidades de cada

sistema. Finalmente, unido a estas malas interpretaciones aparecen los antiparasitarios de amplio

espectro (ivermectinas), los cuales hacen superfluas las investigaciones epizootiológicas, ya que

existe el criterio que con un programa regular de tratamientos con este grupo farmacológico, se

resuelven los problemas del parasitismo.

Según Aumont et al. (1998), el conocimiento de la distribución anual de la expulsión de huevos

de los parásitos por los animales, la disponibilidad de larvas en el pasto, el efecto de la época del

año en las infestaciones parasitarias, el efecto del estado reproductivo de las hembras en la tasa de

infestación parasitaria y la prevalencia de las infestaciones durante el año, constituyen elementos

de vital importancia para establecer cualquier estrategia de control parasitario.

Teniendo en cuenta todo lo anteriormente expuesto, el objetivo del presente trabajo fue realizar

un estudio de los principales aspectos epizootiológicos de los estrongílidos gastrointestinales en

ovinos en tres rebaños de la provincia Matanzas.


Exámenes fecales

Las heces se extrajeron con una frecuencia mensual por un período de 24 meses. Las muestras se

tomaron directamente del recto de los animales. El muestreo se realizó al 50-70% del hato y se

incluyeron todas las categorías y los estados reproductivos. La selección se hizo de forma

aleatoria, con el fin de lograr la representatividad del estado actual del rebaño. Después de

extraídas las heces se almacenaron en bolsas plásticas previamente etiquetadas y se transportaron

al laboratorio en neveras refrigeradas para la realización de los respectivos análisis.

Todas las muestras de heces se examinaron individualmente para el CFH de estrongílidos

gastrointestinales con solución salina saturada (d=1200 g/L) mediante la técnica de McMaster

modificada (Arece et al., 2002), en la que cada huevo de nematodo encontrado equivale a 50

huevos por gramo de heces (HPG).

Coprocultivos e identificación de las larvas infestantes (L3)

Las muestras de heces de cada fecha de muestreo y unidad se mezclaron y se homogeneizaron

después de realizarles sus CFH. Los cultivos de heces se realizaron el mismo día del muestreo

mediante la técnica descrita por Roberts y O’Sullivan (1952) para la obtención de las L3. Se

emplearon aproximadamente 20 g de material fecal y se realizaron dos réplicas. Se mantuvieron a

temperatura ambiente por 11 días garantizándoseles un adecuado nivel de humedad.

Se identificaron 100 larvas del tercer estadio, y basado en sus características morfológicas

mediante las claves descritas por Valle (1978) y Gruner y Raynaud (1980), se expresaron como el

porcentaje que ocupa cada género en el CFH.

Nota de la condición corporal (CC)

La condición corporal (CC) de cada reproductora se determinó mediante la metodología descrita

por Russel et al. (1969), donde el valor mínimo de la escala (1) corresponde a los animales

depauperados y el máximo (5) a los de mejor condición corporal. El incremento se consideró

basado en media puntuación. Se tuvo en cuenta que siempre realizara esta medición la misma

persona (Calavas et al., 1998).

100x


El análisis estadístico de los resultados se realizó con el paquete estadístico SPSS® versión 10.0.1

para Windows.

Como producto de la gran variabilidad de los CFH, se realizaron transformaciones [log10 (X+1)]

para lograr homogeneidad de varianzas y distribución normal de los datos, la cual se comprobó

mediante la prueba de Bartlett y la no paramétrica de Kolmogorov-Smirnov (P≤0,05). Las

retransformaciones (media geométrica) se realizaron mediante el procedimiento siguiente: (media

geométrica= (10x)-1) (Smothers et al., 1999).

Los valores porcentuales obtenidos en la identificación de las L3 en los coprocultivos fueron

también transformados (arc-seno) para los respectivos análisis. La retransformación

(media geométrica) se realizó utilizando el procedimiento inverso {[seno(x)]2*100}.

Para los análisis se utilizó la información promedio de los dos años en las tres unidades. Se

empleó el procedimiento GLM (del inglés, General Lineal Models) y se consideraron como

factores en estudio las tres localidades, el año, el sexo, el estado reproductivo, la categoría y la

época del año. Para la comparación de las medias se empleó la dócima de comparación de rangos

múltiples de Duncan (1955) y se consideró significativo cualquier valor de P≤0,05.

El modelo matemático empleado se describe a continuación:

Yijklm=µ+Ui+Cj+Sk+El+Rm+eijklm

Yijklm= Observación del conteo de huevos en las heces, HPG µ= Media de la población Ui= Efecto de la iésima unidad (i=3; 1= Dos Mercedes; 2= LABIOFAM; 3= EEPF “Indio Hatuey”) Cj= Efecto de la jésima categoría (j=4; 1= Crías; 2= Reproductoras; 3= Desarrollo; 4= Sementales) Sk= Efecto del késimo sexo (k=2; 1= Hembras; 2= Machos) El= Efecto de la lésima época (l=2; 1= Lluvia; 2= Seca) Rm= Efecto del nésimo estado reproductivo (n=3; 1= Vacía; 2= Gestada; 3= Parida) eijklm= Efecto aleatorio del error asociado con cada observación Para el análisis de la condición corporal se realizó un análisis de varianza de clasificación simple

y se consideró significativo cualquier valor de P≤0,05.

2.2.3. Resultados

Comportamiento de los indicadores meteorológicos durante el período experimental

Los indicadores meteorológicos (precipitaciones, humedad relativa, temperatura media y

radiación solar global) mostraron un comportamiento similar durante el período de evaluación.

En relación con las precipitaciones (anexo 1), se pudo apreciar la existencia de dos épocas bien

definidas, el período lluvioso (PLL) y el poco lluvioso (PPLL) (meses de mayo-octubre y

noviembre-abril, respectivamente). En el PLL se registró más del 78% del total de las

precipitaciones ocurridas en el año; este comportamiento fue similar a la media histórica (últimos

15 años), aunque en sentido general en estos dos años se registró un mayor acumulado que el

promedio histórico, en las tres unidades (anexo 2).

En el anexo 3 se observa el comportamiento de la humedad relativa, la cual fue muy similar en

las tres localidades y se registró el valor más bajo en el mes de abril. Este indicador fluctuó en un

rango muy estrecho similar al reportado en los 15 años anteriores a la investigación.

La temperatura media (anexo 4) también mostró un comportamiento similar en las tres unidades

de producción. El mes de enero fue el más frío, mientras que en agosto y septiembre las

temperaturas se elevaron, con valores promedio cercanos a los 30ºC. Otro indicador climático

que se consideró en este estudio fue la radiación solar global, que presentó los mayores valores en

el PLL, comportamiento característico de esta época.

Dinámica mensual y prevalencia de las infestaciones

La dinámica del CFH mostró particularidades en cada unidad estudiada; sin embargo, presentó

diferencias significativas (P≤ 0,05) en los meses del año en los tres rebaños (figura 10).

El pico mayor del CFH en la localidad de Dos Mercedes ocurrió en febrero, mientras que en julio

se registró un segundo pico de menor magnitud. Los menores niveles de infestación se

observaron en los meses del período de máximas precipitaciones.

En LABIOFAM los mayores niveles de infestación correspondieron también a los meses del

PPLL, con niveles máximos de infestación parasitaria en noviembre, enero y febrero. Los

animales en el PLL expulsaron menor cantidad de huevos con las heces, con una tendencia

similar a la presentada en Dos Mercedes.

La situación en el rebaño de la EEPF "Indio Hatuey" fue similar a la obtenida en las otras dos

unidades. Los mayores niveles de infestación se registraron en los meses del PPLL, con picos del

CFH en diciembre, enero y mayo; el PLL se comportó semejante al resto de las unidades en

estudio.

En las tres unidades se apreciaron disminuciones drásticas de los conteos fecales de huevos como

resultado de las aplicaciones de tratamientos antiparasitarios. En la investigación se actuó bajo el

principio de no intervención en los programas de control parasitario, sino que el grupo de trabajo

sólo realizaba las mediciones pertinentes sin intervenir en los procesos que en la unidad se

desarrollaban.

(A)

(B)

(C)

Medias con diferente letra en la misma figura difieren significativamente para P≤0,05. Duncan (1955)

Figura 10. Media geométrica del conteo fecal de huevos (HPG) en A) Dos Mercedes, B)

LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".

dedec cd

b

a

fcde

fde

bc e

0

50

100

150

200

S O N D E F M A M J J A

Meses

HPG

(Med

ia G

eom

.)

ab

decdcd

b

cde

ab

a

e

b

c0

50

100

150

200

250

300

350

400

450


Meses

HPG

(Med

ia G

eom

.)

ef

de

aa

ef

bcd

bc

ab

defcd

f

bc

0

50

100

150

200

250

300


Meses

HPG

(Med

ia G

eom

.)

En la tabla 9 se muestra la prevalencia mensual de las infestaciones y el total en las tres unidades,

donde se apreciaron altos niveles de este indicador epizootiológico en todos los meses. Se

encontraron diferencias significativas (P≤0,05) a favor de LABIOFAM y EEPF "Indio Hatuey"

como las de mayor prevalencia (62,96% y 67,92%, respectivamente).

Tabla 9. Prevalencia (%) de las infestaciones por los estrongílidos

gastrointestinales en tres unidades de la provincia de Matanzas.

Prevalencia (%) Mes Dos Mercedes LABIOFAM EEPF "Indio Hatuey"

Sep 82,95 68,63 56,79 Oct 28,95 85,45 68,75 Nov 77,50 94,00 74,36 Dic 48,95 30,69 89,66 Ene 60,58 85,26 87,50 Feb 73,19 84,38 41,28 Mar 6,62 34,41 64,13 Abr 50,00 53,33 72,73 May 8,04 81,18 82,42 Jun 38,74 47,06 61,29 Jul 56,34 56,94 75,71

Ago 33,82 39,19 35,48 Total 51,16b 62,96ab 67,92a ES± (0,04)

Medias con diferente superíndice difieren significativamente para P≤0,05, Duncan (1955) ( ) Error estándar de datos transformados

En la tabla 10 aparece la prevalencia de las infestaciones por estrongílidos gastrointestinales por

cada categoría animal estudiada. Las diferentes categorías presentaron una prevalencia superior al

40%, lo que indica que los rebaños fueron fuertemente afectados por estos parásitos.

Tabla 10. Prevalencia (%) de las infestaciones por estrongílidos gastrointestinales por unidad y

por categoría animal.

En la tabla 11 se muestra la prevalencia (medias geométricas) de los géneros de estrongílidos

gastrointestinales, identificados mediante las características de las L3 en los coprocultivos, en las

tres unidades; mientras que en la figura 5 se refleja su dinámica mensual.

Tabla 11. Frecuencia de aparición (%) de los estrongílidos gastrointestinales en los coprocultivos.

Como se aprecia en la tabla 11, Haemonchus spp. fue el estrongílido de mayor importancia en las

tres unidades durante todo el año. Por su parte, T. colubriformis y O. columbianum presentaron

pequeñas variaciones no significativas. Por su parte, la dinámica de los géneros encontrados en

los coprocultivos muestra un predominio no estacional del género Haemonchus, con variaciones

mínimas (figura 11).

Unidad Crías Desarrollo Reproductoras Sementales

Dos Mercedes 47,67 41,31 54,10 46,53

LABIOFAM 72,00 69,90 61,51 76,92

EEPF "Indio Hatuey" 60,00 79,84 66,45 73,68

Unidad/Género Haemonchus spp. T. colubriformis O. columbianum

Dos Mercedes 98,03 1,00 0,36 LABIOFAM 97,74 1,21 0,36 EEPF "Indio Hatuey” 96,40 1,21 1,21

Figura 11. Comportamiento de los géneros de estrongílidos gastrointestinales

encontrados en los coprocultivos: (A) Haemonchus spp., (B) T.

colubriformis y (C) O. columbianum.

A

85

90

95

100

S O N D E F M A M J J AMeses

(%)

Dos Mercedes LABIOFAM EEPF"Indio Hatuey"

B

0

2

4

6

8

10


(%)


C

0

2

4

6

8

10


Meses

(%)


Época del año

En la figura 12 se muestra el efecto de la época del año en el comportamiento de la infestación

parasitaria en las tres unidades; se aprecia que en el PPLL aparecieron los mayores niveles de

infestación parasitaria (P≤ 0,01) en las tres unidades.

Figura 12. Comportamiento del CFH por época del año en A) Dos Mercedes, B)

LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".

Condición corporal

En la figura 13 aparece el comportamiento de la CC en las tres unidades en estudio, en la cual se

aprecia un efecto de los meses del año en este indicador. En sentido general, existió una

disminución significativa (P≤0,05) de la condición corporal de los animales durante el PPLL.

Esta información se corroboró al analizar el efecto de la época del año sobre la CC (figura 14), en

la que se observó que en la época de máximas precipitaciones los animales poseían un mejor

estado corporal.

Media con diferente letra en una misma unidad difieren significativamente para P≤0,01. Duncan (1955)

a

a

a

b

bb

0

20

40

60

80

A B CUnidades

CFH

(Med

ia G

eom

.) PPLL PLL

Figura 13. Comportamiento de la nota de la condición corporal en A) Dos Mercedes,

B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".

A

d a acdefdedfdefbcab

0

1

2

3

4

5


NC

C

B

bdedeeffdebcddede

a

cdbc

0

1

2

3

4

5


NC

C

C

abaabcddddecababa

0

1

2

3

4

5


NC

C

Medias con diferente letra difieren significativamente para P≤0,05. Duncan (1955)

Figura 14. Comportamiento de la nota de la condición corporal en las épocas del año en

A) Dos Mercedes, B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".

Influencia de la categoría, el sexo y el estado reproductivo en los niveles de infestación

parasitaria

En la figura 15 aparece el comportamiento de los niveles de infestación parasitaria en función de

la categoría animal. En el análisis no se incluyeron los sementales, por las diferencias en el

tamaño de las muestras y su representatividad.

En Dos Mercedes se observó que los mayores CFH correspondieron a las reproductoras (P≤0,05),

mientras que las crías y los animales en desarrollo presentaron las menores tasas de infestación.

En LABIOFAM, se apreció que las crías presentaron mayores niveles de infestación parasitaria

(P≤0,05) que los animales en desarrollo y las reproductoras.

A

ab

2

3

4

PPLL PLLÉpocas del año

NC

C

B

b

a

2

3

4


NC

C

C

b

a

2

3

4


NC

C

En el caso de la EEPF "Indio Hatuey" los animales en desarrollo expulsaron más huevos de

estrongílidos por las heces (P≤0,05), mientras que no se registraron diferencias significativas

entre las otras categorías evaluadas.

Figura 15. Efecto de la categoría en el nivel de infestación parasitaria en A) Dos

Mercedes, B) LABIOFAM y C) la EEPF "Indio Hatuey".

Sexo

En la tabla 12 se observan los niveles de infestación parasitaria en ambos sexos. En sentido

general los machos se infestaron más que las hembras (P≤0,01), lo cual estuvo influido

mayormente por los animales en desarrollo y las crías. En LABIOFAM y la EEPF “Indio

Hatuey” se apreció que los machos se infestaron más por estrongílidos gastrointestinales (P≤0,01)

que las hembras, mientras que en Dos Mercedes no se apreciaron diferencias significativas entre

estos grupos de animales.

Medias con diferente letra en una misma unidad difieren significativamente para P≤0,05. Duncan (1955)

b b

a

05

1015202530

Categorías

HPG

(Med

ia G

eom

.)

Crías Desarrollo Reprod.

a

bb

050

100150200250

CategoríasH

PG (M

edia

Geo

m.)


(C)

(A) (B)

b

a

b

0

50

100

150

200

Categorías

HPG

(Med

ia G

eom

.)


Tabla 12. Influencia del sexo en los niveles de infestación por los

estrongílidos gastrointestinales.

Nivel de infestación (HPG) Unidad Machos Hembras ES±

Dos Mercedes 740,90 614,73 (0,03) LABIOFAM 1917,61a 701,21b (0,04)*** EEPF "Indio Hatuey" 691,39a 545,01a (0,04)***

Total 924,99a 671,93b (0,02)** () Error estándar de valores transformados *** P≤0,001 **P≤0,01

Estado reproductivo

En la figura 16 se muestran los niveles de infestación parasitaria en los diferentes estados

reproductivos de las hembras. En las tres unidades existió un efecto marcado del estado

reproductivo en la infestación parasitaria, ya que las hembras paridas presentaron los mayores

CFH (P≤ 0,05) que el resto de las categorías estudiadas. En Dos Mercedes las hembras vacías

tuvieron las menores tasas de expulsión de huevos; en LABIOFAM y la EEPF “Indio Hatuey” no

se registraron diferencias significativas entre las reproductoras vacías y las gestadas; sin embargo,

en las tres unidades hubo tendencia a que las hembras gestadas se parasitaran más que las vacías.

Figura 16. Efecto del estado reproductivo en el CFH en las tres unidades.

2.2.4. Discusión

En los cultivos de heces, durante todo el período experimental, se pudo confirmar que

Haemonchus spp. fue el estrongílido de mayor prevalencia en las tres unidades en estudio y se

demostró que la haemoncosis es el principal problema parasitario de los ovinos en la región. Esto

pudiera estar relacionado directamente con la alta fecundidad de este género, lo que conlleva que

exista en el entorno una mayor cantidad de L3 y que, por tanto, sean ingeridas en mayor cuantía

que el resto de las especies (Tsotetsi y Mbati, 2003). De igual manera, no puede dejar de

valorarse que ese helminto es un parásito que se adapta con facilidad a un amplio rango de

condiciones ambientales (Aumont, 1998). Dichos resultados corroboran que este nematodo es el

de mayor importancia epizootiológica que afecta los ovinos en Cuba, y coinciden con

investigaciones previas realizadas por Méndez et al. (1981) en La Habana, por León y Delgado

(1986) en Pinar del Río y Villa Clara, y por García et al. (1994) y La O (2004) en la región

oriental del país.

Al analizar la dinámica del comportamiento de los tres estrongílidos gastrointestinales

encontrados en las tres unidades se evidenció el predominio, durante todo el año, de elevadas

infestaciones (más del 90% del CFH) por Haemonchus spp., sin presentar estacionalidad

manifiesta. Este helminto, durante su filogénesis, tiene una elevada tasa de ovoposición (entre

Medias con diferente letra en la misma unidad difieren significativamente para P≤0,05. Duncan (1955)

bbc

bbb

a

a

a

020406080

100120140160180200

Dos Mercedes LABIOFAM EEPF

Unidades

HP

G (M

edia

Geo

m.)

Vacías Gestadas Paridas

5 000 y 10 000 diarios) (Hansen y Perry, 1994), que justifica el alto porcentaje de conteo fecal

hallado. Por su parte, O. columbianum y T. colubriformis se presentaron en bajos niveles en las

heces, sin observarse tampoco variaciones estacionales significativas; esto pudiera explicarse por

el conocido potencial biótico inferior de esos géneros comparados con Haemonchus spp., en los

cuales se han reportado valores diarios de expulsión de huevos de 3 000 a 5 000 para el primero y

de 100 a 200 para el segundo (Roepstorff y Nansen, 1998).

En el análisis de la prevalencia de las infestaciones parasitarias en las tres unidades se observó

que, en la mayoría de las ocasiones, superó el 50%, y por las categorías estudiadas presentó

variaciones en dependencia de la unidad, pero en sentido general sus valores fueron elevados.

Los resultados de este estudio coinciden con los de León y Delgado (1986) y García et al. (1999),

quienes obtuvieron en la región centro-occidental y oriental de Cuba, elevados niveles de

extensión en la invasión parasitaria durante todo el año.

Las diferencias en los niveles de infestación parasitaria en las unidades pudieran deberse al

genotipo de los animales, ya que en Dos Mercedes y la EEPF “Indio Hatuey” son ovinos de pelo

seleccionados durante años por sus características productivas; mientras que en LABIOFAM

provienen de cruces no controlados entre Pelibuey y Suffolk, con manifiesto grado de

consanguinidad. En este sentido, se ha encontrado en condiciones similares que los animales

presentan diferencias genéticas en la expresión de la enfermedad parasitaria (Haile et al., 2002;

Bishop y Stear, 2003; Morteo et al., 2004). En este comportamiento la carga animal también

desempeña un papel importante, debido a las diferencias existentes entre las unidades. En este

sentido, Méndez et al. (1982); Thamsborg et al. (1996) y Thamsborg et al. (1988) indicaron que

existe una relación directa entre la carga animal y los niveles de infestación parasitaria.

La aparición de las infestaciones en las tres unidades mostró un patrón similar. Los mayores CFH

correspondieron a los meses del PPLL; esto pudiera ser la consecuencia de la interacción de

diferentes factores y los de mayor peso parecen ser los relacionados con el estado nutricional de

los rebaños, asociados con la disminución de la disponibilidad y calidad de los pastizales que se

hace crítica en este período (Sánchez et al., 2003). Durante el PLL los pastizales presentan los

mayores rendimientos de MS, lo que repercute en el incremento del peso vivo y en el sistema

inmunológico de los animales (Nahed et al., 2003). En este sentido, Coop y Kyriazakis (1999),

Torres-Acosta (2002); Houdijk et al. (2001) y Torres-Acosta et al. (2004) coinciden en que un

adecuado nivel de alimentación permite desarrollar una respuesta inmunológica efectiva capaz de

regular las poblaciones parasitarias.

En condiciones similares Fonseca (2004) encontró una relación inversa entre la curva de

crecimiento de los pastos en la región oriental del país y los niveles de infestación parasitaria en

cabras, y llegó a la conclusión que los animales se parasitaban más durante el período de escasas

precipitaciones. Otra posible causa es que los animales expuestos constantemente a altas tasas de

infestación muestran una menor tasa de establecimiento de los parásitos adultos que aquellos que

reciben una menor cantidad de L3 (Barger et al., 1985). Los resultados del presente trabajo

coinciden con los reportados por Uriarte et al. (2003), quienes además consideran que el manejo

y la reproducción definen los patrones de infestación en los animales.

Otro fenómeno asociado al aumento de la carga parasitaria en el PPLL, y a su vez a la

disminución de la cantidad y la calidad del forraje, lo constituye el hábito de consumo de forraje

de los ovinos; en este período, el animal se ve obligado a ingerir el pasto a niveles más bajos, lo

que incrementa el consumo de una mayor cantidad de L3, ya que en este nivel las poblaciones

larvarias son más densas (Gruner et al., 1984).

Por otra parte, es posible que el no control de los tratamientos antiparasitarios haya influido en la

dinámica de infestación parasitaria en las tres unidades; sin embargo, bajo diferentes esquemas de

tratamiento no hubo diferencias en cuanto a la tendencia estacional de la infestación, ni en cuanto

a los picos de mayor infestación en los meses del PPLL. El uso desmedido e indiscriminado de

los fármacos antihelmínticos en dos de las unidades estudiadas (Dos Mercedes y LABIOFAM)

conllevó la aparición de poblaciones de parásitos resistentes a los imidazotiazoles (Arece et al.,

2004) lo cual en un futuro inmediato podría modificar el comportamiento de los estrongílidos en

estos rebaños.

Adicionalmente, resulta importante señalar que otro elemento que interviene directamente en este

fenómeno es que la fecha de partos, por lo general, se presenta en los meses del PPLL como

resultado del efecto modulador de la nutrición en la respuesta reproductiva (Rosa y Bryant,

2003), lo cual se describirá con mayor profundidad posteriormente cuando se aborde lo

relacionado con el efecto del estado reproductivo de la hembra en la infestación parasitaria.

La condición corporal de los animales constituye un elemento de gran importancia para evaluar el

estado nutricional del rebaño y es, a su vez, un indicador más fiel que el peso vivo (Hernández et

al., 1999). Ello alerta acerca de cualquier demanda metabólica superior, como las que se

presentan en el crecimiento, la gestación, la lactación, las infestaciones por H. contortus, etc.

(Hoste y Chartier, 1993). Dentro de las causas que probablemente influyeron en las variaciones

de la CC se encuentran las diferencias en la calidad y cantidad de forraje en las épocas del año,

como resultado de la relación directa entre estos elementos (Vatta et al., 2002; Mao et al., 2004).

La estacionalidad en los CFH obtenida coincide con las reportadas por La O et al. (2003) y La O

(2004) en la región oriental del país, quienes atribuyen este efecto a la disminución del estado

general de la resistencia del rebaño al afectarse la disponibilidad del alimento. Por su parte,

García et al. (1999) indicaron que esta dinámica se corresponde con el período de lactancia, que

por lo general ocurre en esta etapa.

Los mayores niveles de infestación de los animales se presentaron en el período poco lluvioso;

sin embargo, en LABIOFAM y la EEPF "Indio Hatuey" se observó un pico de expulsión de

huevos en el mes de mayo (inicio del PLL). Esto parece ser producto de una elevada ingestión de

las L3 por los animales, que en este período alcanzaron valores considerables (sección 3.3). En

Dos Mercedes no se manifestó este fenómeno, al parecer por la elevada frecuencia de

tratamientos antiparasitarios que en ocasiones se realizan cada 21 días, lo cual ha conllevado la

aparición de poblaciones de Haemonchus spp. resistentes a los imidazotiazoles (Levamisol 10% y

Niclomisol-O) (Arece et al., 2004).

Las diferencias observadas entre los sexos con respecto a las infestaciones por parásitos

gastrointestinales, necesitan ser evaluadas con precaución. En este sentido, los dos sexos no solo

presentan diferencias fisiológicas, sino también de comportamiento, las cuales pudieran resultar

en disparidad entre ellos ante las infestaciones parasitarias. Este señalamiento resulta apropiado

en los ovinos, en los cuales existen más de dos sexos fisiológicos: los dos sexos tradicionales y

sus variantes gonadectomizadas, de las que se pudiera derivar una estrategia de manejo diferente.

Los cambios fisiopatológicos inducidos por los vermes son el resultado de una cascada de

procesos, los cuales están basados en la acción del parásito, las reacciones fisiológicas e

inmunológicas del hospedero y la posible adaptación de los parásitos a esta respuesta (Hoste,

2002).

Por su parte, Barger (1993) señaló que los ovinos machos han mostrado una mayor

susceptibilidad que las hembras a las infestaciones experimentales con O. columbianum, T.

colubriformis y H. contortus. En este sentido, Jackson (2002b) indicó que en muchas especies el

sexo parece tener una influencia importante en el desarrollo y la expresión de la inmunidad contra

la infección de nematodos gastrointestinales, en el cual los machos enteros, generalmente, son

más susceptibles que las hembras, con independencia del manejo a que son sometidos.

Estas diferencias en las tasas de infestación entre las unidades poseen un trasfondo relacionado

con el manejo; por ejemplo, en la EEPF "Indio Hatuey" la reproducción se organiza por

campañas y los sementales sólo permanecen con las reproductoras dos meses en el año. Durante

el período de descanso sexual se mantienen estabulados o estaqueados; el resto de los machos

destinados a la ceba se castran a la edad del destete y se incorporan a las áreas de pastoreo con el

resto del rebaño hasta que alcancen el peso de sacrificio. En LABIOFAM los machos

permanecen durante todo el año con las reproductoras mediante un sistema de monta libre no

controlada; los animales destinados a la ceba se separan del rebaño hacia otro sistema de ceba

semiextensivo hasta que alcancen el peso de sacrificio. Por su parte, en Dos Mercedes los

sementales sólo están en contacto con las reproductoras cuando estas presentan el estro, ya que la

reproducción se organiza mediante un sistema de monta dirigida. Los animales en desarrollo no

se castran y pastorean en grupos independientes con bajas cargas globales.

El conocimiento de los factores de riesgo epizootiológico constituye un paso de gran importancia

para lograr un desempeño exitoso de los planes de medicina preventiva. Este precepto no solo se

ajusta a las enfermedades infectocontagiosas, sino que es igualmente aplicable a las

enfermedades parasitarias.

De forma general los animales jóvenes se consideran como los de mayor importancia para el

control parasitario. Sin embargo, pudiera existir una subvaloración de este fenómeno en otras

categorías, con las consecuentes implicaciones sanitarias. Por ejemplo, en el presente estudio se

apreciaron diferencias en cuanto a los niveles de infestación parasitaria en cada una de las

categorías y en dos de las unidades analizadas las crías no mostraron los mayores CFH, como se

esperaba.

Este comportamiento (Dos Mercedes y la EEPF “Indio Hatuey”) se atribuye al sistema de manejo

implementado para las crías que se mantuvieron estabuladas prácticamente durante todo el

período de amamantamiento. Esta estrategia se adoptó con el objetivo de disminuir la mortalidad

de esta categoría, que en ocasiones superaba el 50% de las crías nacidas vivas como producto de

las infestaciones por Haemonchus. Dentro del grupo de tareas que se desarrollaron en el presente

estudio, se decidió también que este grupo de animales, en algunas ocasiones, saliera a pastoreo

con las madres y de ese modo se reduciría el efecto de la “primera infestación” posterior al

destete, que asociado al estrés tiende a ser, en ocasiones, insuperable por los animales.

Contrariamente a las otras dos unidades, en LABIOFAM las crías presentaron los mayores

niveles de infestación, lo cual se corresponde con lo establecido acerca de que esa categoría es

considerada la más susceptible a los estrongílidos gastrointestinales en un rebaño. Esto obedece

al sistema de explotación en la unidad, en la que se mantiene la concepción de un rebaño único y

las crías salen a pastoreo junto con las madres, y es el resultado de una insuficiencia del sistema

inmunológico en desarrollar una respuesta inmune. Dichos resultados coinciden con los de

Gruner et al. (1984), quienes encontraron a esta categoría como la más susceptible en pastoreo.

En el presente estudio en las tres unidades las hembras paridas presentaron los más altos niveles

de infestación. El manejo de la reproducción no sólo contribuye a la eficiencia bioproductiva de

los rebaños ovinos, sino que la adopción de determinadas estrategias influye, en cierto grado, en

la instauración y progresión de las enfermedades parasitarias. En este sentido, Jithendran (1998)

plantea que las campañas de reproducción no sincronizadas, además de la distribución no

uniforme de los partos, conlleva que los animales jóvenes estén constantemente expuestos a

infestaciones, provocando la aparición de epizootias parasitarias.

Diversas investigaciones en el mundo han demostrado la presencia de un resquebrajamiento de la

inmunidad de las hembras alrededor del parto (Arece et al., 2001; Papadopoulus et al., 2003;

Waller et al., 2004). Esto indica que dentro de un grupo de hembras en plan reproductivo

aparecen diferentes niveles de susceptibilidad a las infestaciones parasitarias y las hembras

paridas son las más afectadas. Al observar la dinámica de la expulsión de huevos de los rebaños

se constató que en el caso de la EEPF "Indio Hatuey", donde la reproducción se organiza por

campañas, los picos de expulsión de huevos coincidieron con las fechas aproximadas de partos,

lo que pudo ser otra causa de estos patrones epizootiológicos; mientras que en las otras dos

unidades este fenómeno no presentó una tendencia clara, debido a que la reproducción es

continua durante todo el año.

Según Barger (1993) ha sido muy bien documentada la pérdida temporal de la inmunidad

adquirida contra los nematodos gastrointestinales en momentos próximos al parto y durante la

lactación en ovejas. Este fenómeno conlleva un incremento considerable en la cantidad de huevos

expulsados por los estrongílidos gastrointestinales, denominándosele EPP (del inglés,

periparturient rise) o alza de primavera (del inglés, spring rise). Generalmente este suceso se

asocia, en la mayoría de los animales, con una sintomatología clínica de parasitosis, muchas

veces enmascarada por el proceso de lactación.

La EPP está más bien asociada con la lactación que con la gestación, comienza a finales de esta

última y puede ser abolida al realizar el destete; sin embargo, su etiología se encuentra aún en

debate. La EPP se produce por la congruencia de diversos factores (Borgsteede, 1978; Swarnkar

et al., 1998; Donaldson et al., 2001), que de una forma u otra intervienen en una disminución de

la eficiencia de los mecanismos inmunológicos que regulan las poblaciones parasitarias. Por su

parte, Coop y Kyriazakis (1999) consideraron que este fenómeno está asociado con la época del

año, el estrés del parto, la falta de actividad de estimulación antigénica, o incluso con la actividad

inmunosupresora de algunas hormonas, como por ejemplo la prolactina, progesterona/estrógenos

o corticoesteroides, etc.

En condiciones de pastoreo existen diferentes elementos que coadyuvan, e incluso magnifican, el

alza de primavera. En tales situaciones, se destacan la nutrición insuficiente durante la gestación

o la lactación, el estrés, etc. Es por ello que, para un mejor funcionamiento de los planes de

control parasitario, se deben tomar en cuenta todos estos elementos y no sólo enfatizar en los

antiparasitarios como única vía de control del parasitismo.

Teniendo en cuenta los elementos anteriormente expuestos se evidencia que los estrongílidos

gastrointestinales poseen mecanismos de supervivencia que les han permitido sobrevivir a

diferentes métodos y estrategias de control. En la actualidad existen evidencias que demuestran

que el parasitismo interno en pequeños rumiantes puede ser controlado mediante métodos

biológicos (Fontenot et al., 2003), a través de plantas con propiedades antiparasitarias (Marrero et

al., 1994; Olivares, 2001; Dimander et al., 2003; Githiori et al., 2003; Githiori et al., 2004;

Marley et al., 2005), mediante la selección de animales con resistencia natural al parasitismo

interno (Amarante et al., 2004), con el empleo racional de antiparasitarios (García et al., 1989;

Arece et al., 2002; Arece et al., 2004) y con el manejo adecuado de las áreas de pastoreo

(Delgado y Mikes, 1970; Delgado, 1980; Delgado y Jurasek, 1983; Hoste, 2000b), entre otros.


1. El CFH se afectó por los meses del año en las tres localidades en estudio y los mayores

niveles de infestación se hallaron en los meses del PPLL.

2. La prevalencia anual promedio de las infestaciones por los estrongílidos gastrointestinales

superó el 50%.

3. El género Haemonchus spp. fue el nematodo de mayor importancia en las tres unidades,

mientras que T. colubriformis y O. columbianum se presentaron en niveles bajos.

4. En Dos Mercedes y la EEPF "Indio Hatuey" los mayores niveles del CFH correspondieron a

los animales en desarrollo y las reproductoras; mientras que en LABIOFAM las crías

presentaron la mayor infestación parasitaria.

5. Los machos presentaron mayores niveles de infestación por estrongílidos que las hembras en

las tres unidades.

6. En las tres unidades existió un efecto marcado del estado reproductivo en la infestación

parasitaria; las hembras paridas presentaron los mayores CFH y no existió una tendencia

definida entre las reproductoras vacías y gestadas.

7. La condición corporal de las reproductoras mostró una marcada estacionalidad.

2.3. Dinámica de las larvas del tercer estadio de los estrongílidos gastrointestinales de

ovinos en el pasto en tres unidades de producción de la provincia Matanzas


En Cuba los sistemas de explotación de ovinos basan su alimentación en el aprovechamiento de

los pastos. Como resultado del proceso de pastoreo existe un enorme riesgo de adquisición de

parásitos del sistema digestivo, ya que es allí donde completan parte de su ciclo biológico

(Cuéllar, 2002).

En la actualidad una de las premisas fundamentales para el incremento de la productividad y

rentabilidad de las explotaciones ovinas es la disminución de los costos asociados con las

endoparasitosis. En este contexto, la búsqueda de alternativas de control parasitario constituye un

elemento clave (González, 2004).

El conocimiento de las fluctuaciones estacionales de los estadios larvarios constituye un elemento

importante al diseñar una estrategia de control parasitario, ya que se puede fijar un modelo de

contaminación de los pastizales y de este modo trazar las ulteriores medidas preventivas y

curativas (García-Romero et al., 1995).

Las investigaciones referentes a las poblaciones de larvas del tercer estadio de los nematodos

gastrointestinales de ovinos realizadas en la región occidental de Cuba hasta la actualidad se

refieren, fundamentalmente, a los estudios de contaminación puntual y de desarrollo y

sobrevivencia de estas en el medio ambiente (Delgado, 1982; Delgado, 1983a; Delgado, 1983b;

Delgado, 1989; García et al., 1994); sin embargo, se han realizado escasos trabajos con el

objetivo de conocer la dinámica poblacional de las L3 en el pasto en condiciones de producción

dentro de un estudio integral del parasitismo interno en ovinos, motivo por el cual se realizó esta

investigación.


Determinación del nivel de infestación de las L3 en el pasto

El nivel de contaminación de los pastizales se estimó con una frecuencia mensual, mediante la

recolección y el conteo de las L3 en el pasto por un período de dos años. Para ello se modificó la

técnica de lavado del pasto descrita por García-Romero et al. (2000). Las modificaciones

fundamentales se realizaron en la cantidad de material vegetal para el análisis (100 g), el volumen

de agua (2 000 mL) y del alícuota (10 mL). Los muestreos se hicieron en el horario de 8:00-9:00

a.m. Las L3 se identificaron según la clave propuesta por Valle (1978) y Gruner y Raynaud

(1980). Se determinó el contenido de MS del pasto y las larvas se expresaron en L3/kg MS.


Los factores considerados para el análisis fueron la unidad y la época del año. La cantidad de las

L3 en el pasto se transformaron [Log (X+1)] para lograr homogeneidad de las varianzas y una

distribución normal de los datos, la cual fue evaluada mediante la prueba Bartlett y la no

paramétrica Kolmogorov-Smirnov (P≤0,05). La retransformación para obtener la media

geométrica se hizo como sigue: media geométrica= (10x)-1) (Smothers et al., 1999).

El análisis se realizó con el paquete estadístico SPSS® versión 10.0.1 para Windows. Se empleó

el procedimiento GLM para la disponibilidad de L3 mediante el siguiente modelo matemático:

Yijkl=µ+Ui+Ej+ Sk+Tl(Ui x Ej)+eijkl

Donde:

Yijkl= Observación de la disponibilidad de las L3 en el pasto µ= Media de la población Ui= Efecto de la iésima unidad (i=3; 1= Dos Mercedes; 2= LABIOFAM; 3= EEPF) Ej= Efecto de la jésima época (j=2; 1= seca; 2= Lluvia) Sk=Efecto de la késima especie de estrongílido (k=3; 1= Haem.; 2= Trich.; 3= Oesoph.) Tl(UixEj)=Efecto de la interacción de la iésima unidad con la jésima época eijkl= Efecto aleatorio del error asociado con cada observación.

Las diferencias entre las medias se establecieron mediante la dócima de comparación de rangos

múltiples de Duncan (1955) y se consideró significativo cualquier valor de P≤0,05. P. Para el

estudio de la relación entre las variables meteorológicas y la disponibilidad de las larvas

infestantes en el pasto se realizó un análisis de correlación no lineal de Spearman.

2.3.3. Resultados

Disponibilidad de las L3 en el pasto

Las especies recuperadas en el pasto fueron Haemonchus spp., T. colubriformis y O.

columbianum. En la figura 17 se muestra la dinámica de las L3 en el pasto (L3/kg MS) en las tres

unidades en estudio. En ella se puede apreciar la existencia de patrones similares en el

comportamiento de las L3 en las tres localidades, en los cuales los picos de mayor infestación del

pasto correspondieron a los meses del PLL, cuyos valores muestran un ascenso evidente en el

inicio de dicho período (meses de mayo-junio). La época del año (tabla 13) mostró diferencias

significativas (P≤0,001 y P≤0,01) en cuanto a la cantidad de las L3 en el pasto en Dos Mercedes y

la EEPF "Indio Hatuey"; mientras que en LABIOFAM apareció una interacción de primer orden

entre la época del año y las especies de estrongílidos gastrointestinales encontrados (figura 18).

Por otra parte, la mayor disponibilidad total de las L3 se encontró en el PLL (P≤0,001) para Dos

Mercedes y LABIOFAM; también se encontraron diferencias significativas (P≤0,001 y P≤0,01)

en la cantidad del larvas de tercer estadio de Haemonchus spp. a favor del PLL, mientras que para

T. colubriformis y O. columbianum no se apreciaron diferencias.

En el caso particular de LABIOFAM se apreció una interacción de primer orden entre la época

del año y las especies de estrongílidos gastrointestinales. Este fenómeno fue producto de un

incremento de la cantidad de las L3 de O. columbianum en el período de mínimas precipitaciones,

que superó los encontrados en el PLL.

Figura 17. Dinámica de las larvas infestantes (L3/kg MS) de estrongílidos gastrointestinales en el pasto en A) Dos Mercedes, B) LABIOFAM, C)

la EEPF "Indio Hatuey" y D) el total de L3 en las tres unidades.

A

0

500

1000

1500

2000

2500


Meses

(L3/

Kg.M

S)

Haemonchus spp. T. colubriformis O. columbianum

B

0

200

400

600

800

1000

1200


Meses

(L3/

Kg.

MS

)

Haemonchus spp. T.colubriformis O. columbianum

C

0

500

1000

1500

2000

2500

3000


(L3/

Kg. M

S)

Haemonchus spp. T. colubriformis O. columbianumD

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500


(L3/

Kg. M

S)

Dos Mercedes LABIOFAM EEPF

Tabla 13. Efecto de la época del año en la cantidad de larvas infestantes (L3/kg MS) recuperadas

en el pasto.

Especie Época Dos Mercedes LABIOFAM EEPF "Indio Hatuey"

PPLL 268,15 (±0,04)*** 43,66 (±0,35)** 574,43 (±0,04)*** Haemonchus spp

PLL 1 547,81 (±0,15) 548,54 (±0,07) 1 818,70 (±0,06)

PPLL 9,96 (±0,52) 0 1,45 (±0,25) T. colubriformis

PLL 43,66 (±0,46) 1,39 (±0,38) 13,45 (±0,52)

PPLL 0 0 0 O. columbianum

PLL 11,88(±0,50)) 1,1 (±0,33) 25,91 (±0,45)

PPLL 345,73 (±0,05)*** 45,77 (±0,36) 587,84 (±0,04)*** Total

PLL 1 777,27 (±0,13) 574,77 (±0,08) 1 994,26 (±0,06) *** P≤0,001 **P≤0,01 -Interacción ( ) Error estándar de los datos transformados

La cantidad de larvas recolectadas en el pasto mostró diferencias entre las especies (tabla 14), con

un predominio significativo (P≤0,001) de Haemonchus spp. sobre el resto de las larvas

infestantes. También se apreciaron diferencias significativas (P≤0,01) en la cantidad de L3 en el

pasto en las tres unidades (figura 19), donde los mayores niveles de contaminación se apreciaron

en la EEPF "Indio Hatuey" y Dos Mercedes.

Tabla 14. Disponibilidad de las larvas infestantes de los estrongílidos gastrointestinales en el

pasto (L3/kg MS) en las tres unidades estudiadas.

Dos Mercedes LABIOFAM EEPF "Indio Hatuey"”

Haemonchus spp. 644,65a 153,88 1 022,29a T. colubriformis 20,88b 0,55 4,89b O. columbianum 2,55c 0,45 4,13b

ES±* 0,021 0,01** 0,01 Medias con diferentes superíndices en una misma columna difieren para P≤0,001. Duncan (1955) * Error estándar de los datos transformados (Log L3+1) ** Interacción época-especie

Figura 18. Interacción entre la época del año y la especie de las L3 de los estrongílidos

gastrointestinales recuperadas en el pasto en LABIOFAM.

Figura 19. Disponibiliad total de las larvas infestantes de los estrongílidos gastro-

intestinales (L3/kg MS) en A) Dos Mercedes, B) LABIOFAM y C) la EEPF

"Indio Hatuey".

a

b

a

0200

400600

8001000

12001400

1600

A B C

L3/k

g

Estrongílidos

O.columbianumT.colubriformisHaemonchus spp.

Valo

res

trans

form

ados

Log

(L3+

1)

3.0

2.5

2.0

1.5

1.0

.5

0.0

EPOCA

PLL

PPLL

Medias con diferentes letras difieren significativamente para P≤0,05. Duncan (1955)

Relación entre las L3 en el pasto y las variables meteorológicas

En la tabla 15 se muestra la matriz de correlación entre las variables meteorológicas y la cantidad

total de las L3 recuperadas en el pasto, en las que se incluyen el género Haemonchus y las

especies T. colubriformis y O. columbianum. Como se observa, se obtuvo una fuerte relación

entre las L3 de Haemonchus spp. y el total de las L3 y las precipitaciones (P≤0,01); también se

relacionaron directamente con O. columbianum en Dos Mercedes y la EEPF "Indio Hatuey".

Tabla 15. Matriz de correlación entre las variables meteorológicas y las poblaciones de las L3 en

el pasto.

Unidad/Especie Precipitaciones HR Temperatura RS Dos Mercedes Haemonchus spp. 0,72** 0,57** 0,68** 0,41 T. colubriformis 0,37 -0,01 0,41* 0,29 O. columbianum Total1

0,57** 0,72**

0,10 0,48*

0,27 0,66**

0,16 0,40

LABIOFAM Haemonchus spp. 0,63** 0,06 0,05 0,30 T. colubriformis 0,07 0,04 0,001 0,25 O. columbianum Total1

-0,29 0,58**

-0,22 0,05

0,23 0,06

-0,26 0,31

EEPF "Indio Hatuey" Haemonchus spp. 0,83** 0,29 0,52** 0,45* T. colubriformis 0,35 -0,05 0,15 0,26 O. columbianum Total1

0,48* 0,80**

-0,007 0,24

0,36 0,49*

0,19 0,44*

* P≤0,05 **P≤0,01 HR (Humedad Relativa) RS (Radiación Solar) 1 Corresponde la población de todos los géneros

La humedad relativa sólo se relacionó (P≤0,05) con las larvas de Haemonchus spp. y el total de

las L3 en la finca Dos Mercedes. Por su parte, la temperatura media desempeñó un papel

importante en el desarrollo y la sobrevivencia de las larvas de tercer estadio en Dos Mercedes y la

EEPF "Indio Hatuey"; mientras que la radiación solar mostró efectos positivos sobre las L3 de

Haemonchus spp. y el total en la EEPF "Indio Hatuey".

2.3.4. Discusión

Los estrongílidos gastrointestinales encontrados en el lavado del pasto demuestran que los

rebaños ovinos en Matanzas son afectados por tres géneros fundamentales: Haemonchus spp., T.

colubriformis y O. columbianum, con predominio del primero. Esto corrobora los resultados de

Arece y Rodríguez (2003), quienes consideran que la haemoncosis es el principal problema

parasitario de los ovinos en la región.

Los valores promedio de las L3 en las tres unidades fueron moderados, al compararlos con los

hallados en estudios similares realizados en Guadalupe (5 450 y 3 520 L3/kg MS para el PLL y el

PPLL, respectivamente) por Aumont et al. (1996). Ello indica que en las condiciones de este

estudio los animales estuvieron continuamente expuestos a fuentes considerables de infestación

durante todo el año, con los mayores riesgos de infestación en el PLL.

Se pudo apreciar que la cantidad de las L3 encontradas mostró diferencias entre las unidades en

estudio, con los mayores conteos en Dos Mercedes y la EEPF "Indio Hatuey". Este

comportamiento se puede atribuir a las diferencias en la carga animal en las tres unidades, la cual

resultó más baja en LABIOFAM. Por otro lado, es importante señalar que existieron diferencias

en el manejo de los tres rebaños, ya que en esta unidad los animales se mantienen en grandes

extensiones con pastoreo libre, mientras que en las otras existe acuartonamiento y restricción del

pastoreo. En este sentido, Thamsborg et al. (1996) señalaron la existencia de una relación

positiva entre la carga animal y la cantidad de las L3 en el pasto, en la cual la mayor carga animal

se correspondió con el mayor nivel de contaminación del pasto.

En el presente estudio resultó interesante que los picos de las L3 en el pasto (en las tres unidades)

correspondieran a los meses del PLL, mientras que en ese mismo período se encontró la menor

cantidad de huevos en las heces (sección 3.2). Sin embargo, en el PPLL las poblaciones larvarias

fueron bajas (a la altura que pastaban los animales) y los animales mostraron los mayores niveles

de infestación parasitaria. Este fenómeno pudiera estar asociado con la instauración de una

inmunidad sólida, debido al incremento de la disponibilidad y la calidad del forraje. A su vez, en

el PPLL los animales se ven forzados a ingerir el pasto a niveles más bajos, como producto de la

disminución de la disponibilidad del alimento, y en este lugar poblaciones de larvas son más

densas (Gruner et al., 1984). Estos resultados coinciden con los de García-Romero et al. (1995),

quienes obtuvieron altos CFH con bajas densidades de L3 en el pasto como producto de la posible

reinfestación de los animales en lugares puntuales en las áreas de explotación, como son los

abrevaderos, las áreas a la entrada de los cuartones, etc.

La dinámica de las L3 en el pasto coincide, en parte, con la obtenida por Altaif y Jacobs (1987),

Aumont et al. (1996) y Fonseca et al. (2004) en Iraq, Guadalupe y Cuba, respectivamente. Estos

autores hallaron los mayores niveles de infestación de los pastos en el PLL. Dicho

comportamiento se atribuye a los efectos positivos de las precipitaciones, la temperatura y la

radiación solar en el proceso de desarrollo y sobrevivencia de las larvas en el pasto. Por otra

parte, se ha demostrado que las L3 necesitan de una pequeña película de agua para trasladarse por

el pasto y en el PPLL esta es mínima y depende, en gran medida, de la humedad condensada en la

noche (Cordero et al., 1998). Estos resultados difieren de los obtenidos por Amarante y Barbosa

(1995) en Brasil, quienes en condiciones climáticas similares encontraron en el período de

máximas precipitaciones una menor cantidad de larvas infestantes; y ellos consideran que este

comportamiento se debe al “efecto de lavado” de las precipitaciones y al “efecto dilución” de las

poblaciones larvarias debido al crecimiento del pasto, situación que, evidentemente, no se

constató en el estudio aquí realizado.

La relación positiva de las precipitaciones con el desarrollo y la sobrevivencia de las poblaciones

de las L3 en el pasto en el presente estudio, coincide con los trabajos realizados por Aumont y

Gruner (1989); Rossanigo y Gruner (1994); García-Romero et al. (1995); García-Romero et al.

(1997) y Singh et al. (1997); sin embargo, también se han reportado relaciones no bien definidas

entre estas dos variables (Simón et al., 1996). Los resultados demostraron que las precipitaciones

fueron la principal variable meteorológica que influyó en la dinámica de las poblaciones larvarias

en las condiciones imperantes en el estudio.

La temperatura media influyó de forma positiva en la cantidad de larvas recuperadas en Dos

Mercedes y la EEPF "Indio Hatuey"; sin embargo, este comportamiento no quedó bien definido

en LABIOFAM. En esta última finca tampoco se encontraron relaciones definidas entre las L3 y

la radiación solar global y la humedad relativa. Este comportamiento pudiera explicarse por las

características de las áreas de pastoreo, las que poseen pastos naturales de baja talla que sólo

alcanzan alturas de 3-8 cm aproximadamente y apenas les brindan protección a esos estadios

infestivos, lo que pudiera limitar la migración de las larvas que tienden a evitar las temperaturas

elevadas y la radiación solar, cuando no encuentran la protección necesaria en la vegetación del

entorno.

Los resultados hallados en Dos Mercedes y en la EEPF "Indio Hatuey" acerca de la relación entre

las temperaturas y las poblaciones larvarias coinciden con los informados por Rossanigo y

Gruner (1994), quienes apreciaron en un análisis de componentes principales que la temperatura

media y la mínima, así como el contenido de agua de las heces, explicaban el 54% de la varianza

total para el género Haemonchus; sin embargo, no concuerdan con los reportados por García-

Romero et al. (1995) y García-Romero et al. (1997), quienes encontraron relaciones negativas

entre las dos variables analizadas.

La radiación solar global presentó coeficientes medios en la EEPF "Indio Hatuey" (r=0,45 para la

cantidad de larvas de Haemonchus spp. y r=0,44 para el total de larvas), mientras que en las otras

dos unidades no se apreció un comportamiento bien definido. Estos resultados difieren de los

obtenidos por Simón et al. (1996), quienes encontraron coeficientes de correlación entre -0,21 y

-0,40 de acuerdo con las especies y el período de muestreo. Dicho comportamiento se atribuye al

tipo de pasto y al horario de muestreo, que generalmente se desarrolló en horas de la mañana

(8:00-9:00 a.m.), momento del día en que las radiaciones son débiles y se favorece la migración

de las L3 hacia las capas superiores del pasto como producto del fototropismo positivo a la luz

tenue (Cuéllar, 2002).

En un estudio epizootiológico resulta de gran interés conocer el origen del aumento de los niveles

de las L3 en el pasto como elemento para la concepción de las estrategias destinadas a minimizar

el enfrentamiento entre los animales susceptibles y las poblaciones de las larvas infestantes. En

este sentido, en las tres unidades dichos aumentos tuvieron un comportamiento estacional,

favorable en el PLL, el cual se debió al rápido desarrollo de los huevos recién expulsados al

pasto, que al encontrar condiciones ambientales favorables devinieron en larvas infestantes. Las

implicaciones epizootiológicas de estos picos adquieren una trascendencia considerable, ya que

Haemonchus predomina en los rebaños ovinos (Barger, 1999).

Estos resultados revisten una gran importancia, toda vez que la tasa de infestación del pasto o la

cantidad de larvas ingeridas cada día es la variable epizootiológica de mayor influencia en la

carga parasitaria de los animales en pastoreo. En este sentido, el conocimiento de los niveles de

contaminación de los pastos por las larvas infestantes de los estrongílidos resulta de interés para

los planes estratégicos de control parasitario. Por otra parte, es importante señalar que las

tendencias actuales en este sentido no solo tienen en cuenta los niveles de infestación parasitaria

del rebaño, sino también la población larvaria en el pasto, denominada “población en refugio”,

con el objetivo de trazar estrategias de aplicación de los antihelmínticos con vistas a minimizar la

presión de selección de individuos resistentes, para el establecimiento y desarrollo de planes de

lucha mediante el uso de antiparasitarios de manera efectiva (Van Wyk, 2001).


1. Las poblaciones de las L3 de los estrongílidos gastrointestinales presentaron una marcada

estacionalidad en las tres unidades, con los mayores niveles de infestación del pasto en el

PLL.

2. Durante todo el año se encontraron Haemonchus spp., Trichostrongylus colubriformis y

Oesophagostomum columbianum, con un predominio absoluto del primero.

3. Las precipitaciones y la temperatura media fueron las variables climáticas que mayor

influencia tuvieron en el desarrollo y la sobrevivencia de las larvas de Haemonchus spp. y la

cantidad total de L3 recuperadas en el pasto.

CAPÍTULO 3. DISCUSIÓN GENERAL

Al realizar un análisis global de la situación del parasitismo gastrointestinal, específicamente los

estrongílidos, se destaca la presencia de cuatro especies de importancia económica en los rebaños

estudiados. Se encontró, por primera vez en Cuba, la infestación simpátrica de los animales por

dos especies del género Haemonchus (H. contortus y H. placei) y además es la primera ocasión

en la que se halla la segunda especie en ovinos. En estudios realizados en otros países se ha

reportado la simpatría de estas especies en ovinos (Archi et al., 2003) y en cuatro especies de

rumiantes (Jacquiet et al., 1995); no obstante a ello, la elevada prevalencia de H. placei en estos

rebaños indica la posible presencia de una subespecie o ecotipo. Esta simpatría es el resultado de

un proceso de adaptación de H. placei en los ovinos, ya que las áreas de pastoreo en las unidades

estudiadas han sido indistintamente utilizadas por ovinos y bovinos, a través de muchos años de

explotación.

Además del género Haemonchus se encontró por vez primera Trichostrongylus colubriformis en

el intestino delgado y Oesophagostomum columbianum en el intestino grueso. Estas dos especies,

no reportadas en Cuba hasta el momento en ovinos, mantuvieron niveles discretos durante todo el

año en los animales, reflejados a través de los coprocultivos. Las implicaciones epizootiológicas

de estas especies pueden ser atenuadas si se emplean correctamente los planes de control contra

Haemonchus, ya que su patogenicidad y virulencia es de menor magnitud.

Desde el punto de vista epizootiológico, la presencia de elevadas tasas de infestación por

Haemonchus spp. durante todo el año posee dos implicaciones: una negativa y otra positiva. Este

parásito es el más patógeno y virulento que afecta los ovinos y es una de las principales causas de

muerte en los animales (Quiroz, 2002). Es conocido que las infestaciones por H. contortus

provocan una depresión, la pérdida de la condición corporal, la reducción de la productividad y la

muerte ocasional en los animales infestados, con la manifestación de anemia e hipoproteinemia

severa (Kaplan et al., 2004).

Recientemente en Sudáfrica se ha establecido un método de control (FAMACHA©) basado en la

identificación de los animales anémicos (Bath et al., 1996). El hecho de contar en nuestros

rebaños con el nematodo más perjudicial que afecta a los ovinos en el trópico y que causa

anemia, permitirá utilizar este agente como una herramienta y revertir ese daño en una posible

alternativa para su control. Esta se basaría en el tratamiento selectivo de los animales anémicos

mediante el empleo de una carta de colores (Kaplan et al., 2004; Mahieu et al., 2005). Dicha

metodología ha sido empleada exitosamente en diferentes países, lo cual ha posibilitado reducir

los tratamientos antiparasitarios en un 90% (Van Wyk y Bath, 2002). Otro aspecto que ayudaría

en el sistema de control previsto es el predominio casi absoluto de esta especie durante todo el

año.

Se pudo constatar que las infestaciones por los estrongílidos presentaron una marcada

estacionalidad, con los mayores CFH en los meses correspondientes al PPLL. Contrariamente a

ello, la dinámica de las poblaciones larvarias mostró sus mayores niveles de contaminación de los

pastizales en el PLL. Esto constituye una paradoja, en la cual los animales están más infestados

en los meses que las poblaciones larvarias son mínimas, como resultado de la congruencia de

diversos factores. Dicho suceso puede atribuirse a que en el PPLL los rendimientos en cantidad y

calidad de forraje son mínimos y esto se refleja en una disminución del estado de resistencia

general del hospedero; asimismo, la disminución de la cantidad de forraje hace que los animales

ingieran el pasto a niveles más bajos, donde las poblaciones larvarias son más densas (Gruner et

al., 1984). Es por ello que la alimentación constituye el principal factor que interviene en la

expresión de la enfermedad parasitaria (Knox et al., 2005) y la suplementación desempeña un

papel importante en el futuro establecimiento de planes estratégicos de control bajo el concepto

del manejo integrado de parásitos.

Por otra parte, la estacionalidad en la curva de crecimiento de los pastos, inducida por la

existencia de dos épocas del año bien definidas, conlleva que los animales también muestren

determinado grado de estacionalidad reproductiva, ya que la alimentación constituye un

modulador de la respuesta sexual (Rosa y Bryant, 2003). Por un lado, como se había comentado

anteriormente, el período de escasez de alimento coincide con los mayores niveles de infestación

parasitaria, y esto a su vez también pudiera ser el reflejo de cierto nivel estacionario de la

reproducción en la que los partos, por lo general, ocurren en los meses del PPLL y ha sido

previamente discutido el papel que desempeñan las hembras paridas en la diseminación de los

estadios de dispersión de los estrongílidos gastrointestinales.

Además de los elementos analizados, resulta interesante el hecho de que los animales sean

capaces de regular las tasas de infestación de una mejor forma cuando están expuestos a altas

densidades de larvas, que cuando se enfrentan a un consumo de pequeñas cantidades (Barger et

al., 1985).

Las relaciones entre hospedero y parásito son, en esencia, muy complejas y dependen de un

grupo de factores, en función de cuya magnitud se producen dos situaciones: se desarrolla la

enfermedad parasitaria o se logra un equilibrio entre ellos que no afecta el proceso productivo del

animal. En este contexto, la expresión de la infestación parasitaria está supeditada a la interacción

de diversos factores, entre los que se destacan la edad de los animales, el estado inmunitario del

rebaño, el sexo y el estado fisiológico, entre otros.

En el presente estudio las hembras paridas resultaron ser las más afectadas por los estrongílidos

gastrointestinales, coincidiendo con lo encontrado en la región oriental del país (Fonseca, 2004),

y ello obedece en nuestras condiciones a la aparición de la EPP en estos animales. Este fenómeno

resulta de gran importancia para el establecimiento de las medidas de control parasitario en un

rebaño ovino, ya que se produce como un mecanismo de perpetuación de la especie parásita y

constituye la fuente más importante de infestación de los animales lactantes. Es por ello que

dentro del grupo de medidas que deben considerarse en esta categoría está la desparasitación dos

semanas antes del parto donde sea posible, y en su defecto realizarla el mismo día en que este

ocurre.

Un elemento de gran importancia que facilita el proceso de control parasitario lo constituye la

organización de campañas de reproducción. Esto facilita el manejo del proceso de programación

de las desparasitaciones y, a su vez, permite un manejo más adecuado de las crías, las cuales

pueden ser explotadas en un sistema restringido de amamantamiento y pastoreo hasta que se

desarrolle su sistema inmunológico y de este modo se evita el contacto con las larvas infestantes.

En el caso de los animales adultos que no están en plan de reproducción, presentan una respuesta

inmune eficiente frente a las infestaciones parasitarias. Ello indica que los principales factores de

riesgo epizootiológico en un rebaño ovino lo constituyen las hembras paridas y las crías, y es en

este nivel donde se garantiza el éxito de un plan estratégico de control parasitario.

Las formas de vida parásita se conocen desde la era paleozoica (Cordero et al., 1998). Desde

entonces han evadido las diferentes estrategias de control elaboradas, mediante un complicado

proceso de selección natural que les ha permitido sobrevivir y a su vez constituir una de las

principales limitantes de la producción animal en el trópico. Quizás el enfoque reduccionista,

unido a la mala actuación del hombre en esta disciplina, haya contribuido al fracaso de los

métodos de control más prominentes, por lo que la realidad sugiere un enfoque holístico que

vincule todos los elementos que componen el agroecosistema pecuario.

CAPÍTULO 4. CONCLUSIONES GENERALES

1. Se logró identificar cuatro especies de estrongílidos gastrointestinales a través de sus

características morfométricas: Haemonchus placei, Haemonchus contortus, Trichostrongylus

colubriformis y Oesophagostomum columbianum; el género Haemonchus constituyó el de

mayor prevalencia durante todo el año.

2. Se notificó, por primera vez en Cuba, la presencia de Haemonchus placei, Trichostrongylus

colubriformis y Oesophagostomum columbianum en ovinos, así como la simpatría de H.

placei y H. contortus.

3. Las infestaciones por estrongílidos gastrointestinales presentaron elevados índices de

prevalencia en todo el año, con lo cual se demostró que en Cuba existen las condiciones para

la circulación de estas especies.

4. Las infestaciones por los estrongílidos gastrointestinales mostraron una marcada

estacionalidad, reflejado en un incremento del conteo fecal de huevos durante el período poco

lluvioso.

5. El estado fisiológico de las reproductoras influyó en los niveles de infestación parasitaria y de

ellas las hembras paridas mostraron las mayores tasas de expulsión de huevos.

6. En las condiciones del presente trabajo el sistema de manejo de las crías definió la

prevalencia de las infestaciones por los estrongílidos gastrointestinales; el sistema de

amamantamiento y pastoreo restringido adoptado en dos de los rebaños influyó en que esta

categoría presentara bajos niveles de infestación parasitaria.

7. Las poblaciones de larvas infestantes en el pasto tuvieron una marcada estacionalidad, con la

mayor disponibilidad de las L3 en el período lluvioso.

8. Las precipitaciones y las temperaturas fueron los factores climáticos que mayor influencia

tuvieron en el desarrollo y sobrevivencia de las larvas de Haemonchus spp. y la cantidad total

de L3 recuperadas en el pasto.

CAPÍTULO 5. RECOMENDACIONES

Profundizar en el estudio de los posibles ecotipos o subespecies de Haemonchus spp.

Validar, en función de los resultados, la metodología FAMACHA© para el control

parasitario.

Diseñar y proponer a la Delegación de la Agricultura de la provincia Matanzas un plan

estratégico de control parasitario, con el objetivo de disminuir la frecuencia de aplicación de

los antiparasitarios convencionales, así como minimizar los niveles de infestación parasitaria

y sus consecuencias.

Continuar las investigaciones relacionadas con esta temática en diferentes zonas geográficas

del país en disímiles condiciones de manejo.

Proponer a la dirección de la Empresa de Ganado Menor de la provincia Matanzas la

aplicación del sistema restringido de amamantamiento y de pastoreo de las crías, así como la

organización de la reproducción por campañas.

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ANEXOS

Anexo 1. Comportamiento del promedio de las precipitaciones en los dos años de estudio y la

media histórica (15 años) en las tres unidades.

Anexo 2. Comportamiento del promedio de la humedad relativa en los dos años en estudio y la

media histórica (15 años) en las tres unidades

0

100

200300

400

500

S O N D E F M A M J J AMESES

(mm

)

Dos Mercedes LABIOFAMEEPF"Indio Hatuey" Promedio 15 años

60

70

80

90

100


(%)


Anexo 3. Comportamiento del promedio de la temperatura media en los dos años en estudio y la

media histórica (15 años) en las tres unidades.

Anexo 4. Comportamiento de la radiación solar global en la provincia Matanzas.

05

10152025


(MJ/m2)

15

20

25

30

35


(ºC)


Anexo 5. Comportamiento del acumulado (anual e histórico) de las precipitaciones en A) Dos

Mercedes, B) LABIOFAM, C) la EEPF "Indio Hatuey" y D) la media histórica de la

provincia Matanzas.

0200400600800

100012001400160018002000

A B C D

(mm

)

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