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ESTUDIO DE LA REPRODUCCIÓN DEL CORAL MEDITERRÁNEO

CLADOCORA CAESPITOSA (ANTHOZOA, SCLERACTINIA)

Autora: Clara Casado Bueno

Master de ciencias del mar: oceanografía y gestión

del medio marino

Directoras: Cristina Linares Susanna López-legentil Dto de Ecología Dto de Biología Animal

Universidad de Barcelona. Septiembre 2011

INDICE

RESUMEN ……………………………………………………………………………… 1

INTRODUCCION

1. Los arrecifes de coral y su papel como ecosistemas marinos …………………… 2

2. Reproducción de los corales e importancia de su estudio ……………………… 2

3. Reproducción de los corales en zonas templadas ……………………………….. 3

4. El coral mediterráneo Cladocora caespitosa ……………………………………... 6

MATERIAL Y METODOS

1. Zona de estudio …………………………………………………………………… 9

2. Marcaje de colonias ………………………………………………………………. 10

3. Procesado de las muestras ………………………………………………………... 10

4. Análisis estadístico ………………………………………………………………... 14

RESULTADOS

1. Modo de reproducción …………………………………………………………… 14

2. Descripción de las gónadas ………………………………………………………. 14

3. Variabilidad inter e intracolonial ……………………………………………….. 16

4. Ciclo reproductor …………………………………………………………………. 18

5. Temperatura ………………………………………………………………………. 20

DISCUSIÓN

1. Modo de reproducción ……………………………………………………………. 21

2. Ciclo reproductor. Talla y liberación de los gametos …………………………... 22

3. Influencia de factores ambientales en la reproducción ………………………… 23

CONCLUSIONES ……………………………………………………………………... 24

AGRADECIMIENTOS ……………………………………………………………….. 26

BIBLIOGRAFÍA …………………………………………………………………...…. 27

Reproducción de Cladocora caespitosa Master de ciencias del mar

1

RESUMEN

La información que se tiene sobre la reproducción de corales templados es muy

escasa. Cladocora caespitosa es la única especie de coral endémica del Mediterráneo capaz

de formar importantes bioconstrucciones, aunque la distribución geográfica de los bancos de

C. caespitosa ha mostrado una importante regresión debido al aumento de los impactos que

amenazan los ecosistemas marinos. El objetivo de nuestro estudio consiste en estudiar,

mediante análisis histológicos, su biología reproductora en la Reserva Marina de las Islas

Columbretes. Los resultados de este estudio muestran la presencia de gónadas de un único

sexo en cada pólipo y en cada colonia analizadas, es decir, que presenta una condición sexual

gonocórica. En estudios previos en el Mar Adriático, ha sido descrita como una especie

hermafrodita, pero nuestros resultados no concuerdan con estas afirmaciones. A pesar de que

son resultados preliminares, tanto los meses donde se observan gónadas como su tamaño, se

asemejan a los que se observan en otra especie perteneciente a la misma familia, Oculina

patagonica, y por lo tanto cabría esperar que presentasen un ciclo reproductivo similar.

Dichos resultados indican la necesidad de trabajos posteriores que nos permitan completar y

estudiar detenidamente el ciclo reproductivo de esta especie, para esclarecer su biología

reproductiva, así como su posible variabilidad espacial.


2

INTRODUCCIÓN

1. Los arrecifes de coral y su papel como ecosistemas marinos:

Los arrecifes de coral se encuentran entre los ecosistemas más productivos y de mayor

diversidad biológica del planeta. Albergan una gran cantidad de especies y proporcionan

numerosos bienes y servicio, tales como alimento, actividades recreativas o protección de la

costa frente a la erosión al actuar como amortiguadores físicos de corrientes oceánicas,

tormentas y oleaje (Moberg y Folke, 1999). Gracias a su longevidad los corales constituyen

un importante registro fósil y actúan como archivos paleoclimáticos permitiéndonos

reconstruir la historia climática del planeta (Roberts et al., 2006).

Los corales se pueden encontrar de forma individual, como colonias aisladas,

formando pequeños parches de varios metros de diámetro o como concentraciones, dando

lugar a un enorme arrecife con grandes cantidades de carbonato, de hasta 300 metros de altura

y varios kilómetros de diámetro, que se han ido formando en el transcurso de miles de

millones de años (Roberts et al., 2006).

Aunque la existencia de los corales se asocia principalmente a zonas tropicales donde

forman grandes arrecifes, también se encuentran en otras zonas como el Mediterráneo y el

Atlántico, pudiendo distribuirse a lo largo de un amplio rango de profundidades. Por ejemplo

en el Atlántico, se han encontrado arrecifes que pueden extenderse por varias decenas de

kilómetros y alcanzar los 30 metros de altura (Freiwald, 2002), colonizando profundidades

que van desde los 40 metros hasta mas de 3.000 metros (Thiem et al, 2006). En el

Mediterráneo solo unas pocas especies pertenecen al orden Scleractinia, que es el grupo que

forma los grandes arrecifes tropicales. De entre los corales mediterráneos, destaca la especie

endémica Cladocora caespitosa (Kružic y Požar-Domac, 2003), que puede llegar a ocupar

extensiones importantes, así como los arrecifes formados por corales de profundidad como

Lophelia pertusa y Madrepora oculata (Waller y Tyler, 2005).

2. Reproducción de los corales e importancia de su estudio:

En los organismos modulares, como los corales, los cuales crecen en tamaño a través

de reproducción asexual, la diferenciación de gametos es un evento fundamental, ya que

genera la diversidad genética necesaria para la supervivencia a largo plazo de las especies. Sin


3

embargo, la mayoría de los ecólogos han hecho hincapié en la capacidad asexual de los

corales bioconstructores, ignorando en gran medida el papel de la reproducción sexual

(Fadlallah y Pearse, 1982). Gradualmente, la reproducción sexual de los corales ha ido

recibiendo una mayor atención, contribuyendo significativamente a la ampliación de los

conocimientos que se tienen sobre la gametogénesis, la estructura de los gametos maduros, la

fecundación y el desarrollo larvario (Hinsch y Clark, 1972; Goffredo et al., 2000; Gaino y

Scoccia, 2008).

Conocer la biología reproductiva de una especie, incluyendo los patrones de fecundación,

la relación de sexos y los ciclos estacionales de reproducción es fundamental para comprender

la dinámica de poblaciones de organismos marinos. La producción de gametos es un

indicador clave de la aptitud física de los individuos (Goffredo et al., 2006). Los datos de

edad y/o talla a la que alcanzan la madurez sexual son esenciales para desarrollar estudios

demográficos en invertebrados marinos (Harvell y Grosberg, 1988; Beiring y Lasker, 2000).

Además hay que tener en cuenta que en los cnidarios, quizás mas que en cualquier otro filo,

las características reproductivas han sido a menudo utilizadas para definir taxones (Fautin,

2002).

Por otro lado, la reproducción también puede influenciar en la distribución de un coral,

por ejemplo, el hermafroditismo puede en algunos casos proporcionar mas ventajas que el

gonocorismo a la hora de colonizar exitosamente una nueva área (Tomalison, 1966); la

distribución espacial puede estar relacionada con la reproducción sexual (Carlon y Olson,

1993).

3. Reproducción de los corales en zonas templadas:

Aunque existen algunas excepciones, la gran mayoría de las especies que pertenecen

al orden Scleractinia se pueden clasificar como hermafroditas o gonocóricas (Baird et al.,

2009). Dentro de esta clasificación la condición sexual más común es el hermafroditismo

mientras que el gonocorismo se da tan solo en un 25% de las especies estudiadas (Fadlallah,

1983a; Harrison y Wallace, 1990; Richmond y Hunter, 1990; Hall y Hughes, 1996;

Richmond, 1997).

Algo muy parecido sucede cuando hablamos de la fecundación y del desarrollo

larvario, ya que de nuevo existen únicamente dos mecanismos. Por un lado la fecundación

interna, implica que el embrión se desarrolla dentro del pólipo y es liberado como una larva


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plánula móvil. Y por otro, la fecundación externa, conlleva que el embrión se desarrolle en la

columna de agua hasta dar lugar a la larva plánula. Hay que mencionar que existe un tercer

modo, común entre los octocorales en el que los huevos son liberados al exterior, pero

permanecen unidos al pólipo mediante un saco de mucus externo que los rodea, y donde

posteriormente se producirá la fecundación. Sin embargo, aunque este mecanismo es común

dentro de muchas especies de octocorales, dentro de los escleractinarios se ha observado

únicamente en la especie Pseudosiderastreidae tayamai, por lo que en este trabajo no lo

consideraremos (Baird et al., 2009).

La mayoría de la información que se tiene sobre la reproducción sexual de corales

escleractinarios, hace referencia a especies tropicales (Fadlallah, 1983; Harrison y Wallace,

1990), mientras que la biología reproductora de las especies que viven en zonas templadas, es

bastante escasa, particularmente para el Mediterráneo (Goffredo et al., 2006). En el

Mediterráneo, la poca información sobre la reproducción sexual de corales escleractinarios

proviene de un reducido número de publicaciones. Lacaze-Duthiers (1873) estudió los corales

solitarios Balanophyllia regia, Leptopsammia pruvoti y Caryophyllia smithi y las especies

coloniales Astroides calycularis y Cladopsammia rolandi. Recientemente también se ha

obtenido información sobre la reproducción sexual de las especies de corales solitarios

Balanophyllia europaea y Leptopsammia pruvoti (Goffredo y Telò, 1998; Goffredo y

Zaccanti, 2004; Goffredo et al., 2006).

Existen dos patrones principales de reproducción en los invertebrados marinos, por un

lado la producción de un pequeño número de oocitos de gran tamaño, y por el otro, la

producción de un gran número de pequeños oocitos (Gage y Tyler, 1991). En escleractinarios

constructores de arrecifes, Harrison y Wallace (1990) demostraron una relación inversa entre

la talla del oocito y la fecundidad. En escleractinarios de profundidad del noreste atlántico, se

observó que Lophelia pertusa producía un número relativamente grande de pequeños oocitos

(un promedio de 3,300 oocitos por cm2 y 140 micras de diámetro máximo); mientras que

Madrepora oculata produce un reducido número de oocitos de gran tamaño (un promedio de

256 oocitos por cm2 y 405 micras de diámetro máximo). El patrón de L. pertusa es similar al

observado en Oculina varicosa, el cual produce una media de 1000-4800 oocitos de menos de

100 micras de diámetro máximo (Brooke, 2002).

La tabla 1 recoge los resultados de algunos de los estudios existentes referentes a la

condición sexual y al tipo de fecundación, de algunas de las especies de corales que

encontramos en las zonas templadas (Mediterráneo y Atlántico Norte).


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ESPECIE CONDICIÓN

SEXUAL MODO REPRODUCTIVO

ÉPOCA DE LIBERACIÓN

REFERENCIA

ESCLERACTINIA Oculinidae Oculina patagonica Gonocórica Fecundación externa Septiembre (Fine et al., 2001) Madrepora oculata Gonocórica Fecundación externa (1) (Waller y Tyler,

2005) Cladocora caespitosa Hermafrodita Fecundación externa Junio (Kružic et al., 2007) Caryophyllidae Caryophyllia smithi Gonocórica Fecundación externa Marzo (Tranter et al., 1982),

(Waller et al., 2005) Caryophyllia ambrosia

Hermafrodita Fecundación externa (1) (Waller et al., 2005)

Caryophyllia cornuformis


Caryophyllia sequenzae


Lophelia pertusa Gonocórica Fecundación externa Enero-febrero (Waller y Tyler, 2005)

Paracyathus stearnsii Gonocórica Fecundación externa Febrero-mayo (Fadlallah y Pearse, 1982a)

Dendrophylliidae Balanophyllia europaea

Hermafodita Fecundación interna Agosto-septiembre (Goffredo et al., 2004)

Balanophylllia elegans

Gonocórica Fecundación interna (2) (Fadlallah y Pearse, 1982b)

Astroides calycularis Gonocórica Fecundación interna Mayo-julio (Goffredo et al., 2010)

Leptopsammia pruvoti

Gonocórica Fecundación interna Mayo-junio (Goffredo et al., 2006)

Pocilloporiidae Stylophora pistillata Hermafrodita Fecundación interna Diciembre – julio

(Loya et al., 2004) (Rinkevich y Loya, 1979) (Zakai et al., 2006)

Fungiidae Fungia scutaria Gonocórica Fecundación externa Agosto-septiembre (Krupp, 1983) Fungiacyathidae Fungiacyathus marenzelleri

Gonocórico Fecundación externa Junio-julio (Waller et al., 2002)

Rhizangiidae Astrangia danae Gonocórica Fecundación externa Agosto-septiembre (Szmant-Froelich et

al., 1980)

Tabla 1. Tabla resumen de la condición sexual y el tipo de fecundación de las principales especies de corales

que habitan en las zonas templadas. (1) indica que con la bibliografía consultada no se ha podido determinar una

fecha de liberación. (2) indica que esta especie presenta una gran variabilidad geográfica, por lo que no se ha

podido determinar una única época de liberación (por ejemplo Lacaze-Duthiers (1897), observó la liberación de

la larva en el Mediterráneo en el mes de octubre, mientras que Yonge (1932), en el suroeste de Inglaterra, lo

describió entre marzo y mayo, y Lyons (1973), en el mismo lugar la indica en los meses de agosto y septiembre).


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La mayoría de los escleractinarios estudiados hasta la fecha se caracterizan por ser

especies hermafroditas que presentan fecundación externa y un ciclo gametogénico de un año,

que culmina con un corto periodo durante el cual son liberadas las células germinales

(Harrison y Wallace, 1990). Sin embargo, de las 17 especies que aparecen en la tabla 1, 11 de

ellas son gonocóricas y 6 hermafroditas. El patrón es contrario al que se observa en corales

tropicales, pero esto puede ser debido al bajo número de especies estudiadas y por tanto

cuando se amplíen los estudios a otras especies se podrá confirmar si este es el patrón general

en mares templado. En cuanto al modo reproductivo si que parece que la tabla refleja la

estrategia mas extendida, ya que la gran mayoría de las especies estudiadas presentan

fecundación externa. Aunque en las familias Dendrophyllidae y Pocilloporiidae parece

dominar el otro mecanismo.

4. El coral mediterráneo Cladocora caespitosa:

Cladocora caespitosa (Linnaeus 1767) es un coral colonial, escleractinario

perteneciente a la familia Oculinidae (Fukami et al., 2008), que tradicionalmente había sido

incluido dentro de la familia Faviidae (Kružic y Požar-Domac, 2003; fig. 1).

Figura 1. Colonia de Cladocora caespitosa en la Reserva marina de las Islas Columbretes.

C. caespitosa ha sido clasificada como coral ahermatípico por Schuhmacher y

Zibrowius (1985) puesto que no es una especie que contribuye a la formación de los arrecifes


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de coral. A pesar de ello muestra muchas similitudes con los típicos corales tropicales

formadores de arrecifes: presenta algas simbióticas (zooxantelas), es colonial y posee la

capacidad de formar bioconstrucciones de gran tamaño (Zibrowius, 1982; Schumacher y

Zibrowius, 1985; Peirano et al., 1998; Kružic y Požar- Domac, 2003). De hecho, gracias al

registro fósil y a observaciones puntuales en algunas localidades Mediterráneas, se ha

concluido que C. caespitosa es el único escleractinario endémico que posee la capacidad de

formar bioconstrucciones en forma de arrecifes monoespecíficos en el Mediterráneo (Aguirre

y Jiménez, 1998; Kružic et al., 2007; Kersting, 2008).

Debido a que esta especie contiene zooxantelas, la vida de este coral está limitada a la

zona eufótica del Mediterráneo (<50 metros), compatible con la necesidad de luz de estos

fotosimbiontes. Sin embargo dentro de esta zona existe un amplio rango de sustratos y

profundidades donde se pueden encontrar ejemplares de C. caespitosa. Desde fondos duros a

blandos, tanto en zonas de bajo hidrodinamismo como en zonas expuestas a fuertes corrientes

y a la acción del oleaje, y desde fondos someros hasta profundidades que pueden llegar hasta

los 50 metros en lugares donde haya suficiente claridad para que penetre la luz (Zibrowius,

1982). La morfología más común es la de un coral tupido en el cual los pólipos crecen en

paralelo dando lugar a una colonia grande e irregular que supera el metro de diámetro. Las

colonias se pueden fusionar en bancos formando estructuras similares a arrecifes (Kružic et

al., 2007).

En aquellos lugares donde C .caespitosa es abundante, sus colonias pueden

encontrarse formando dos tipos de fondos. Por un lado se pueden encontrar fondos que

presentan abundantes colonias con cierto grado de aislamiento entre ellas, a las cuales Peirano

et al. (1998) denominaron como “bed” (lecho), y por otro lado, las que denominaron como

“bank” (banco o arrecife) que consisten en formaciones de mayor tamaño que pueden llegar a

cubrir superficies de varios metros cuadrados y medir unos cuantos decímetros en altura.

También pueden existir múltiples combinaciones de los dos tipos de fondos descritos

(Kersting, 2008).

La distribución geográfica de los bancos de C. caespitosa del Mediterráneo ha

disminuido considerablemente en comparación con la distribución fósil (Kersting, 2008). Las

causas de esta disminución histórica no están del todo claras, pero podrían estar asociadas a

cambios medioambientales. Tal decrecimiento parece que continua hoy en día (Morri et al.,

2001), y se esta viendo reforzado por los eventos de mortalidad masiva que sufre esta especie

desde la ultima década, los cuales están relacionados con los aumentos de la temperatura del


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agua (Perez et al., 2000; Rodolfo-Metalpa et al., 2005; Garrabou et al., 2009; Kersting,

2008). Debido a su distribución batimétrica, las colonias de C. caespitosa se encuentran

generalmente por encima de la termoclina durante una gran parte de los meses estivales. Este

hecho, unido a la sensibilidad de esta especie al aumento de la temperatura la hacen

especialmente vulnerable a sufrir intensamente los efectos de la recurrencia de veranos

anormalmente cálidos (Rodolfo-Metalpa et al., 2005; Rodolfo-Metalpa et al., 2006).

Es el caso de las Islas Columbretes, lugar elegido para nuestro estudio, donde, desde el

verano de 2003 las colonias de Cladocora continúan sufriendo mortalidades a final de verano.

La periodicidad de estos episodios esta mermando seriamente el número de colonias vivas en

la zona (Kersting y Templado, 2006). A todo ello hay que añadirle la intensificación de los

impactos que producen el desarrollo de las zonas costeras, y la proliferación de algas

introducidas, como es el caso de Caulerpa racemosa racemosa y Lophocladia lallemandii

que pueden llegar a ser muy abundantes en algunas de las zonas de mayor concentración de la

especie (Kružic et al., 2008; Kersting, 2009).

A pesar del incremento de los impactos que amenazan la supervivencia de esta

especie, en la actualidad C. caespitosa no se encuentra recogida en ninguna lista oficial de

especies amenazadas, aunque hay que decir que en su día, Augier (1982) la incluyo en un

listado de especies marinas en peligro de extinción. Las características demográficas que se

conocen de esta especie hacen de ella una especie muy frágil al incremento de las

perturbaciones. C. caespitosa es una especie de gran longevidad que presenta un crecimiento

lento. El rango de crecimiento lineal de los coralitos de la colonia oscila entre 1,3 mm/año

(Peirano et al., 1999) y 6,2 mm/año (Kružic y Požar-Domac, 2003).

Como se ha comentado anteriormente la información que se tiene sobre la

reproducción sexual de escleractinarios de zonas templadas es muy escasa, sobre todo si nos

centramos en especies mediterráneas, por lo que no se conoce mucho acerca de los

mecanismos reproductivos de C. caespitosa. El primer trabajo que aporta información

referente a este tema es realizado por Schiller (1993), quien describe el momento en el que se

produce la liberación de gametos en el mes de junio. Una década después, Kružic et al. (2007)

dan un paso mas, afirmando que se trata de una especie hermafrodita que presenta periodos

separados para la liberación de gametos masculinos y femeninos, teniendo lugar nuevamente

en el mes de junio.


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El objetivo principal de este trabajo fue realizar un estudio histológico para determinar

el ciclo reproductivo del coral Cladocora caespitosa en la Reserva Marina de las Islas

Columbretes. Los resultados se comparan con la información disponible sobre este tema, con

el fin de avanzar nuestro conocimiento sobre un aspecto clave de la biología de esta especie.

MATERIAL Y MÉTODOS

1. Zona de estudio:

El área elegida para este estudio se sitúa en las Islas Columbretes (39º 53,785’ N; 0º

41,108’ E). Declarada Reserva Marina en 1990, este archipiélago está situado a 30 millas de

la costa de Castellón, formado por cuatro grupos de islotes, los cuales constituyen la única

parte emergida de un campo volcánico submarino que ocupa un área de 90x40 km, con

profundidades comprendidas entre los 80 y 90 metros (Maillard y Mauffret, 1993).

L’illa Grossa es la isla de mayor superficie en cuya bahía se han tomado las muestras

para el estudio. Sus fondos albergan una de las poblaciones del coral escleractiniario

Cladocora caespitosa más importantes del Mediterráneo noroccidental, siendo además una de

las pocas grandes concentraciones de este coral que quedan en la actualidad en la cuenca

Mediterránea. En la siguiente figura se muestra un mapa de distribución de las colonias de C.

caespitosa en la bahía de l’illa Grossa (conocida como Puerto Tofiño).


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Figura 2. a) Mapa de distribución y cobertura de las colonias de C. caespitosa en Pto Tofiño (% de cobertura).

b) Fotografía de una de las zonas de concentración de C.caespitosa en Pto Tofiño (Kersting, 2008).

2. Marcaje de colonias:

Para realizar el muestreo se marcaron 10 colonias a una profundidad media de 15

metros en la zona de mayor concentración de la bahía, de las cuales se extrajeron 3 pólipos

por colonia. Las colonias marcadas presentaron un tamaño promedio entre 20 y 50 cm. de

diámetro y no mostraban ningún signo de mortalidad parcial. Las muestras fueron recogidas

mensualmente durante el periodo comprendido entre abril del 2008 y julio del 2009.

Al mismo tiempo se obtuvieron los datos de temperatura mediante un grabador de

temperatura de registro continuo (Stowaway Tidbit v2) instalado a 15 metros de profundidad

el cual proporcionaba un registro cada hora.

3. Procesado de las muestras:

Con el fin de poder observar las gónadas, se realizó un estudio histológico de las

muestras mediante el protocolo que se explica a continuación.


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Tras su extracción los pólipos fueron fijados en formol 4%. A continuación se

descalcificaron introduciéndolos en una solución que consistía en: 63 mL de agua (del grifo),

7 mL de formol 4% y 10 mL de HCl 37%. Se dejaba actuar durante 7-8 horas. Una vez

descalcificadas se mantenían en etanol 70%.

Posteriormente se deshidrataron. La deshidratación se realizó siempre con baños de

concentración creciente de etanol según el siguiente protocolo:

1. etanol 80% à 1h

2. etanol 96% à 1h

3. etanol 96% à 1h

4. etanol absoluto à 1h

5. etanol absoluto à 1h30m

Una vez deshidratadas se incluyeron en parafina, para lo cual se utilizó xilol como

disolvente de la parafina siguiendo estos pasos:

1. xilol à 30m

2. xilol à 30m

3. xilol à 1h

4. parafina à 3h (en la estufa)

5. parafina à toda la noche (en la estufa)

Los bloques se realizaron con la ayuda de unos moldes donde quedaba incluido el

pólipo. Se dejaban enfriar los bloques todo el día a temperatura ambiente para que solidificase

la parafina.

Al día siguiente se realizaban los cortes. Previamente se metían los bloques en el

congelador durante unos 30 minutos para cortarlos a la temperatura más baja posible.

Los cortes se realizaron con un micrótomo y oscilaban entre 5-6 µm de espesura. Se

obtuvieron tiras de cortes seriados que se transferían inmediatamente a un baño de agua

destilada a 48ºC con una pizca de gelatina para su extensión. Una vez extendidos los cortes se

recogían del baño con un portaobjetos (previamente limpiado con alcohol y rotulado). Éstos

eran depositados sobre una placa calefactora a 49ºC hasta el completo secado de los cortes

(unas 2horas).

El desparafinado y rehidratación de los cortes se realizó siguiendo el siguiente

protocolo:


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1. xilol à 10 m

2. xilol à 5m

3. xilol à 5m

4. etanol absoluto à 4 inmersiones de 2s

5. etanol 96% à 4 inmersiones de 2s

6. agua destilada à 4 inmersiones de 2s

Todos los cortes fueron teñidos con la técnica hematoxilina-eosina:

1. hematoxilina à10m

2. agua corriente à 10m

3. diferenciación con etanol 96% y HCl al 35% en proporción 100:1 à 1s

4. agua corriente à 10m

5. eosina à 5-10m

6. etanol 96% à 4 inmersiones de 2s

7. etanol absoluto à 4 inmersiones de 2s

8. xilol à 2 inmersiones de 2s

9. xilol à 4 inmersiones de 2s

Por último, una vez que se había evaporado el xilol, se montaban las preparaciones

con DPX para posteriormente observarlas al microscopio óptico cuando estuviesen secas.

Los cortes se realizaron en transversal, y se cortó todo el pólipo comenzando por el polo oral

hacia el polo aboral, con el fin de encontrar las gónadas, ya que se desconocía su situación

exacta.

Aunque el objetivo preliminar del trabajo era estudiar, por primera vez, el ciclo de

reproducción de Cladocora caespitosa en la Reserva Marina de las Islas Columbretes, debido

a un problema que no pudimos solventar con la metodología histológica empleada, una gran

parte de las muestras no pudieron ser analizadas. Se intentó repetidamente esclarecer en qué

parte del proceso se encontraba el problema, pero desgraciadamente no se pudo llegar a

ninguna conclusión. La siguiente tabla muestra todas las muestras disponibles, las muestras

que pudieron ser analizadas (tanto en las que se observan gónadas, como en las que no) y las

muestras que se descalcificaron y procesaron histológicamente pero que no pudieron ser

analizadas debido a que el tejido aparecía completa o parcialmente roto. Solo se pudo

observar la evolución de las gónadas dentro de una misma colonia a lo largo de casi un año en


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las colonias R3 y R6. Por otro lado se procesaron tres pólipos de todas las colonias de un

mismo mes y un mismo año (julio 2008), con el fin de determinar el sexo de las 10 colonias

marcadas y analizar la variabilidad en el tamaño y número de oocitos entre colonias y entre

pólipos de una misma colonia. Se eligió el mes de julio, porque un estudio preliminar se

indicó que era el mes con mayor desarrollo gonadal (Kružic et al., 2007).

R1 R2 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 R10 ABRIL 08 JUNIO 08 JULIO 08

AGOSTO 08 OCTUBRE 08

NOVIRMBRE08 FEBRERO 09

MARZO 09 ABRIL 09 MAYO 09 JULIO 09

Tabla 2. Total de muestras disponibles, se indican en color azul las muestras que pudieron ser procesadas en su

totalidad (descalcificación y observación histológica) y en gris las fueron procesadas pero el protocolo no

funcionó correctamente.

El recuento y medida de las gónadas se realizó con un microscopio óptico equipado

con un micrométrico en las muestras en las que fue posible observar los oocitos. En el caso de

las hembras se contaron el número de oocitos por pólipo (hasta alcanzar el número de 100, a

partir de dicho momento se indicaba así: >100) en cada colonia. Se tomo la precaución de

medir los diámetros máximo y mínimo únicamente en aquellos oocitos en que el nucleolo era

bien visible. Con estas medidas se calcularon las áreas de cada oocito, mediante la siguiente

formula:

Área = π · r1 · r2

Siendo π el valor 3,1416, r1 el radio mas corto y r2 el radio mas largo. Se estimaron el

promedio de las áreas y las desviaciones estándar de todos los oocitos para cada pólipo y

colonia. En el caso de los machos únicamente se identificó la presencia o ausencia de gónadas

ya que no se observaron diferencias claras en su desarrollo.


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4. Análisis estadístico:

Se realizó un análisis de la varianza (ANOVA) de dos factores con el fin de observar

la variabilidad del tamaño de los oocitos (área), por un lado, entre los pólipos de una misma

colonia y por otro la variabilidad que existe entre las distintas colonias de un mismo mes. Los

datos se tuvieron que transformar con el logaritmo ya que no se cumplían los supuestos de

normalidad y homocedasticidad, que fueron analizados mediante los test de Kolmogorov-

Smirnov y Levene respectivamente. Posteriormente, se realizó un análisis de comparaciones

múltiples Tukey post hoc de las variables e interacciones significativas. Para evaluar la

variabilidad del número de oocitos ente todos los pólipos analizados, se realizó un test de

Kruskal-Wallis no paramétrico debido a que el bajo número de muestras (N=15) no cumplía

los requisitos de la ANOVA. Para el análisis de los datos se empleó el programa STATISTICA

v8.

RESULTADOS

1. Modo de reproducción:

Atendiendo a nuestros resultados, Cladocora caespitosa es una especie gonocórica

tanto a nivel de pólipo como de colonia. Al analizar los pólipos, en ningún caso se observaron

gónadas de distinto sexo en el mismo individuo, y todos los pólipos que pertenecen a la

misma colonia presentaban gónadas del mismo sexo.

Por otro lado, no se han observado en ningún momento larvas en el interior de los

pólipos, tan solo los oocitos maduros, por lo que parecería que esta especie presenta una

fecundación externa.

2. Descripción de las gónadas:

Las gónadas se localizan en los mesenterios, comenzando a aparecer a una altura

media entre el polo oral y el polo aboral, y se pueden observar hasta la parte más basal del

pólipo. De las diez colonias procesadas en el mes de julio del 2008 encontramos cinco

femeninas (R1, R2, R3, R5 y R6) y cuatro masculinas (R4, R7, R8 y R9). Únicamente, en una

de las diez colonias (10) no se observaron gónadas en ningún estado de maduración.


15

Las gónadas masculinas consistían en un grupo de células germinales rodeadas por

una envuelta de mesoglea (fig. 3).

Figura 3. Gónadas masculinas. A) tamaño de la barra: 45 micras. B) tamaño de la barra 50 micras. Las flechas

indican las gónadas masculinas.

Figura 4. Gónadas femeninas, primeros estadios de maduración, formadas por un núcleo esférico central con un

nucleolo lateralizado. A) tamaño de la barra: 67,5 micras. B) tamaño de la barra 75 micras. El asterisco azul

señala el núcleo y la flecha negra el nucleolo.

A B

*

*

*

A B


16

En el caso de las colonias femeninas, los oocitos eran fácilmente observables (Fig. 4).

Cada sección transversal de un oocito presentaba un núcleo esférico que se encontraba en

posición central y un nucléolo lateralizado. Los oocitos tenían una forma esférica o elipsoide.

3. Variabilidad inter e intracolonial:

En la figura 5 están representadas las medias y desviaciones estándar de los diámetros

máximos y de las áreas de los oocitos, así como el número de oocitos de cada pólipo de las

colonias femeninas.

A)

AREA MEDIA (µm2)

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

R1P1R1P2R1P3R2P1R2P2R2P3R3P1R3P2R3P3R5P1R5P2R5P3R6P1R6P2R6P3

B)

DIÁMETRO MÁXIMO (µm)

0

10

20

30

40

50

60

70



17

C)

NºOOCITOS

0

20

40

60

80

100

120


Figura 5. A) representa las áreas medias y las desviaciones estándar de los oocitos (µm2). R1= colonia 1; P1=

pólipo 1, y así sucesivamente. B) representa la media y la desviación estándar de los diámetros máximos (µm) de

los oocitos. C) representa el número de oocitos por pólipo (se ha indicado con el valor 100 aquellos que

presentaban una cantidad >100.

El rango de áreas medias de los oocitos medidos (fig. 5a) va desde 1716.07 µm2 ±

979.34 (DS), el valor máximo, a 446.54 µm2 ± 213.72 (DS), el mínimo valor. El rango de

diámetros máximos (fig.5b) está comprendido entre 24.63 µm ± 4.92 (DS) en el pólipo que

presenta los oocitos más pequeños, a 54 µm ± 8.05 (DS), en los de mayor tamaño. El número

de oocitos (fig. 5c) encontrado en nuestras muestras va desde 13 a más de 100 en la gran

mayoría.

El análisis estadístico realizado para observar la variabilidad en el número de oocitos

de las muestras analizadas no muestra ninguna diferencia significativa (test de Kruskal-

Wallis, p=0.44). Con los datos del área de los oocitos se realizó un ANOVA de dos factores

para comprobar si existía variabilidad a nivel de pólipo, de colonia, y de interacción entre

ambos factores y un test post hoc de Tukey para las múltiples comparaciones entre colonias.

Observando la tabla 3 vemos que los tres p-valores son < 0.05, es decir, que son

significativos, y por tanto hay variabilidad a estos tres niveles.


18

ANOVA dos factores

SS df MS F p-valor

COLONIA

4.11 4 1.03 10.91 < 0.05

POLIPO 0.75 2 0.37 3.98 < 0.05

COLONIA*POLIPO 3.90 8 0.49 5.17 < 0.05

Error 48.64 516 0.09

.

Tabla 3. Resultados del ANOVA de dos factores realizado para determinar si existe variabilidad en los

resultados a nivel de pólipo, colonia y la interacción de ambos factores. Se indican en rojo los p-valores

significativos.

En la Tabla 4 se muestran los resultados para los test de Tukey post hoc a nivel de

colonia. La finalidad de este test era determinar entre qué colonias existen las diferencias

significativas detectadas con la ANOVA de dos factores.

COLONIA R1 R2 R3 R5 R6

R1 - - - - -

R2 < 0.05 - - - -

R3 < 0.05 0.77 - - -

R5 0.99 < 0.05 < 0.05 - -

R6 0.94 < 0.05 < 0.05 0.99 -

Tabla 4. Resultados del test de Tukey post hoc. Se indican en rojo los p-valores significativos.

En este test se observa que las colonias R1, R5 y R6 son similares respecto al tamaño

de oocitos pero diferentes a las colonias R2 y R3.

4. Ciclo reproductor:

En la Tabla 5 se muestran los meses que se pudieron analizar para las colonias R3 y

R6.


19

R3 R6 ABRIL 08 JUNIO 08 JULIO 08 AGOSTO 08 OCTUBRE 08 NOVIEMBRE 08 FEBRERO 09 MARZO 09 ABRIL 09 MAYO 09 JULIO 09

Tabla 5. Tabla resumen de las muestras procesadas de las colonias R3 y R6. El color rojo indica la presencia de

gónadas, el verde la ausencia, y el gris problemas de procesado.

Como muestra la tabla 5, las gónadas aparecen para estas dos colonias en los meses de

verano, así como en el mes de octubre en la colonia R6. No se observaron gónadas en

primavera. Desafortunadamente, no se pudo realizar ningún análisis estadístico puesto que no

se disponía de los datos suficientes para ello. Sin embargo a través del área media y el

diámetro máximo de la colonia se observa la diferencia de tamaños.

COLONIA MES AREA MEDIA

(µm2)

DIÁMETRO

MÁXIMO (µm)

R3 JULIO 08 934.84 ± 521.79

39.44 ± 12.84

R3 AGOSTO 08 4033.03 ± 1842.41

79.25 ± 24.47

R6 JULIO 08 581.98 ± 349.25

29 ± 9.87

R6 AGOSTO 08 2641.73 ± 1474.64

80.21 ± 24.48

R6 OCTUBRE 08 3717.15 ± 2365.50 90.62 ± 45.84

Tabla 6. Áreas (µm2) y diámetros máximos medios (µm), (± DS) de los oocitos de las colonias 3 y 6 de los

meses de julio,y agosto 2008, y julio, agosto y octubre 2008 respectivamente.


20

Nótese que el tamaño de los oocitos es superior a medida que avanzan los meses, tanto

las áreas como el diámetro medidos en agosto son mayores que los de julio. Y fijándonos en

la colonia 6, los oocitos en octubre tienen un tamaño todavía mayor que en agosto.

5. Temperatura:

La figura 6 muestra el perfil de las temperaturas medias registradas diariamente en el

área de estudio.

Temperaturas 2007-2009

0

5

10

15

20

25

30

junio 07

julio 07

agosto

07

septie

mbre 07

octubre

07

noviem

bre 07

diciem

bre 07

enero 08

febrer

o 08

marzo 0

8

abril 0

8

mayo 08

junio 08

julio 08

agosto

08

septie

mbre 08

octubre

08

noviem

bre 08

diciem

bre 08

enero 09

febrer

o 09

marzo 0

9

abril 0

9

mayo 09

junio 09

jul-09

agosto

09

septie

mbre 09

Meses

Tem

pera

tura

s med

ias

Figura 6. Temperaturas medias (± DS) del agua recogidas mensualmente de junio 2007 a septiembre 2009. La

línea punteada de color rojo indica el periodo correspondiente a nuestro estudio. Las flechas azules indican los

meses en los que se han observado gónadas.

El rango de variación de la temperatura va desde 13.08 Cº hasta 26.13 Cº,

temperaturas mínima y máxima respectivamente. Durante nuestro periodo de estudio la

temperatura máxima se alcanzó en agosto 2008 (25.41ºC) y la mínima en el mes de febrero

(13.08ºC). En la gráfica también se observa que la aparición de las gónadas femeninas

coincide con los meses de máximas temperaturas (julio y agosto). Sin embargo, en octubre la


21

temperatura ya había descendido a 21.72ºC y aún se observaron gónadas en una de las 2

colonias analizadas (R6).

DISCUSIÓN

1. Modo de reproducción:

Atendiendo a los resultados obtenidos en nuestro estudio C. caespitosa parece que se

trata de una especie gonocórica que libera los gametos a la columna de agua donde tiene lugar

la fecundación.

Como ya se ha mencionado anteriormente existe poca información acerca de la

biología reproductora de escleractinarios templados, especialmente si hablamos de especies

mediterráneas. Fue Schiller (1993) el primero en observar la liberación de gametos de C.

caespitosa en el noreste del mar Adriático, los días 22 y 23 de junio de 1987 (cuatro y cinco

días antes de la luna llena). Sin embargo han sido los trabajos realizados por Kružic los que

han aportado más información sobre esta especie. Kružic et al. (2007) comentan que en un

trabajo previo se realizaron análisis histológicos en los que se observó la presencia de gónadas

femeninas y masculinas en los mesenterios de un mismo pólipo, con lo que se concluyó que

C. caespitosa era una especie hermafrodita. En el mismo trabajo observa, in situ, que las

colonias liberan tanto gametos masculinos como femeninos reafirmando nuevamente que se

trata de una especie hermafrodita que presenta periodos separados para la liberación de

huevos y de paquetes espermáticos para cada colonia (Kružic et al., 2007). Así mismo,

también se comenta en este trabajo que hay un único ciclo reproductivo anual con un periodo

de liberación de gametos a comienzos del verano. Nuestros análisis, aunque preliminares, no

parecen concordar con estas afirmaciones, de hecho nos indican todo lo contrario, pues se

observan en el mismo periodo unas colonias con gametos femeninos y otras con gametos

masculinos. Tampoco se han observado gónadas de los dos sexos dentro de una misma

colonia, ya que los tres pólipos analizados por cada colonia siempre mostraban el mismo

sexo.

Se han encontrado casos en los que la misma especie muestra estrategias reproductivas

distintas en diferentes localizaciones, como por ejemplo Pocillopora verrucosa que se

comporta como una especie hermafrodita con fecundación externa en el Mar Rojo (Fadlallah,

1985), en las Islas Maldivas (Sier y Olive, 1994), en el sur de África (Kruger y Schleyer,


22

1998), y en Okinawa (Kinzie, 1993), mientras que en Enewetak (islas Marshall) lo hace como

una especie con fecundación interna (Stimson, 1978). O el caso de Goniastrea aspera que

presenta los dos mecanismos de fecundación en Okinawa (Sakai, 1997) mientras que en la

Gran Barrera presenta únicamente fecundación externa (Babcock et al., 1984). Sin embargo

no se ha encontrado ningún estudio que muestre resultados tan dispares como los de Kružic y

colaboradores (2007), y los nuestros, tratándose de una misma especie en distintas

localidades. De hecho Harrison (1985), sugiere que la condición sexual es un rasgo

relativamente constante dentro de las familias, aunque se han encontrado excepciones, como

es el caso de Balanophyllia europaea especie hermafrodita que pertenece a la familia

Dendrophylliidae la cual, él mismo, definió como una familia gonocórica.

2. Ciclo reproductor. Talla y liberación de los gametos:

Se observan gónadas femeninas (oocitos) en los meses de julio, agosto y octubre. El

tamaño de estos oocitos parece aumentar mes a mes, con un máximo en octubre. Así pues,

nuestros datos indican que la liberación de gametos tiene lugar a finales de verano. En cuanto

a las gónadas masculinas, solo se observaron en el mes de julio. Por falta de datos, se

desconoce en que momento aparecen estas gónadas masculinas y cuanto tiempo tardan en

desarrollarse y liberar los gametos.

Baird et al. (2009) sugieren que el periodo durante el cual las células germinales son

liberadas varía geográficamente. Como pasa en nuestro caso, ya que los estudios previos

realizados por Kružic et al., (2007) señalan la liberación de gametos dos noches antes de la

luna llena del mes de junio, mientras que nuestros resultados, indican que la liberación de

gametos femeninos tiene lugar a finales de verano. Aunque éstos no nos permiten determinar

el momento exacto de la liberación, el hecho de que una colonia (R3) tenga oocitos en agosto

pero no en octubre, y que otra colonia (R6) aún tenga oocitos en octubre, nos lleva a pensar

que la liberación tiene lugar entre finales de agosto y octubre. Además, en especies de la

misma familia, como O. patagonica, se ha observado una similitud en el diámetro máximo de

los oocitos, y que éstos en su pico de maduración (octubre) alcanzan un tamaño de 100 micras

de diámetro (Fine et al., 2001), y los de nuestro trabajo presentan un diámetro medio en el

mes de octubre de 90.62 ± 45.84 micras. Además, para esta especie se describe que el ciclo va

de junio a octubre, por lo que podría parecer similar a nuestros resultados.


23

Otras hipótesis alternativas que valen la pena considerar son: 1) que C. caespitosa

presente un ciclo reproductivo con una duración superior a un año, ya que el diámetro medio

de los oocitos de las colonias analizadas en el trabajo de Kružic et al., (2007) es de 416 ±

73.12 micras, muy superior al medido para nuestras muestras. Aunque esto es solo una

hipótesis que se debe confirmar o rechazar con más estudios, ya que los ciclos oogénicos en

especies que presentan fecundación externa, generalmente duran entre 6 y 14 meses (Harrison

y Wallace, 1990), y por lo tanto cada colonia normalmente desova una sola vez al año (Baird

et al., 2009). Y 2) podríamos hallarnos ante el caso de una población en condiciones

subóptimas, y por tanto estresada. La población de L’illa Grossa ha sufrido de forma

recurrente mortalidades durante los veranos de 2003 y 2006 que se han relacionado con

aumentos anormales de la temperatura del agua (Kersting y Templado, 2006), lo cual podría

haber afectado a la capacidad reproductora de C. caespitosa.

3. Influencia de factores ambientales en la reproducción:

En este estudio hemos observado que al menos el desarrollo de las gónadas femeninas

y posiblemente también el de las masculinas coincide con las temperaturas del agua mas altas

del año.

Muchos autores sugieren que los factores ambientales pueden influenciar en la

reproducción, porque actúan como agentes a largo plazo ejerciendo presión selectiva sobre la

sexualidad y la modalidad reproductiva de las poblaciones. Por ejemplo Fadlalah (1983)

sugiere que la mayoría de los escleractinarios de aguas poco profundas desovan en repuesta a

estos factores ambientales. En especies de aguas superficiales éstos pueden ser la temperatura,

el ciclo lunar, las mareas o la presencia de otros gametos en el agua en aquellas especies que

presentan una liberación sincronizada. Sin embargo en especies de profundidad, estos factores

desencadenantes son menos obvios ya que hay poca variación de la temperatura a

profundidades por debajo de los 800 metros, y no hay radiación solar. Por ejemplo, para las

especies Lophelia pertusa y Madrepora oculata, escleractinarios de profundidad que habitan

en el noreste atlántico, se ha observado que los blooms estacionales de producción primaria

que sedimentan rápidamente en el fondo de las aguas profundas (Billett et al., 1983; Lampitt,

1985; Thiel et al., 1989), pueden desencadenar el inicio de la gametogénesis en estas especies

(Waller y Tyler, 2005).


24

En el Mediterráneo, uno de los factores que ejerce mas efecto sobre la biología

reproductiva de invertebrados marinos, es la variación estacional en la temperatura del agua,

la cual también ha sido a menudo citada como un importante factor ambiental controlador de

los ciclos gametogénicos o periodos de liberación de la larva en corales escleractinarios (Fine

et al., 2001). Se ha observado en Oculina patagonica, que la tendencia del ascenso de la

temperatura de mayo a agosto, posiblemente unido a un aumento del fotoperíodo, ha sido el

factor desencadenante del desarrollo gonadal en esta especie de coral (Fine et al., 2001). Este

parece ser también el caso ilustrado en el estudio realizado por Kružic et al., (2007), en el cual

la liberación de los gametos se describe coincidiendo con el aumento de la temperatura del

agua.

Son muchas las incógnitas que aún quedan por resolver sobre la biología reproductiva

de C. caespitosa. Serán necesarias investigaciones posteriores que nos permitan estudiar

detenidamente el ciclo reproductivo de esta especie. Por un lado habría que completar el

estudio de al menos un ciclo anual para esclarecer cual es su estrategia reproductiva, así como

el momento exacto de la liberación de gametos, y la talla de los oocitos maduros. Del mismo

modo, habría que ampliar el estudio a otras poblaciones situadas en otras localidades para

establecer el patrón reproductivo dominante, y comprobar la existencia o no de variabilidad

geográfica. Por último, sería conveniente analizar otras poblaciones que no hayan sufrido

mortalidades masivas recurrentes como la de las Islas Columbretes, para determinar si

cambios agudos de la temperatura del agua están alterando de alguna manera el ciclo

reproductivo de esta especie.

CONCLUSIONES

• Según nuestros resultados Cladocora caespitosa presenta una condición sexual

gonocórica, a pesar de que los trabajos previos sobre la biología reproductiva de esta

especie la describen como una especie hermafrodita (Kružic et al., 2007).

• El diámetro medio de los oocitos de C. caespitosa presenta semejanzas con el de otra

especie similar, Oculina patagonica, así como los meses en los que se han observado la

presencia de gónadas, sugiriendo que podrían presentar un ciclo reproductivo similar.

• Los factores ambientales, en especial la temperatura, han podido influir en la estrategia

reproductiva de C. caespitosa.


25

• Hacen falta más estudios para completar la información referente a la biología

reproductiva de esta especie, sobretodo para validar la gran variabilidad geográfica que

mostraría la reproducción sexual de esta especie.


26

AGRADECIMIENTOS

En primer lugar quiero agradecer a mis tutoras, Cristina Linares y Susanna López-

Legentil, haberme dado la oportunidad de trabajar con ellas, por su entera disponibilidad para

ayudarme en cualquier momento y sus numerosas revisiones, gracias a lo cual he aprendido

tanto en estos meses. Gracias a Diego K. Kersting por haberme confiado parte de su trabajo y

facilitarme cualquier ayuda que necesitara. Gracias también a M. Carmen Pineda, sin la cual

no habría sido posible realizar los análisis histológicos.

Por último se agradece a la Secretaría General del Mar (Ministerio de Medio

Ambiente, Medio Rural y Marino) y a la Reserva Marina de las Islas Columbretes el apoyo

prestado durante la realización del presente trabajo.


27

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