Bol. San. Veg. Plagas, 16: 25-35, 1990

Comparación del ciclo biológico de los diaspinos Parlatoriapergandii, Aonidiella aurantii y Lepidosaphes beckii(Homoptera, diaspididae) en cítricos

E. RODRIGO y F. GARCIA-MARI

El Piojo rojo de California Aonidiella aurantii (Mask.), aunque citado desde hacetiempo, solo recientemente se ha detectado como plaga en los cítricos españoles.Con objeto de determinar su ciclo biológico comparado con los dos diaspinos másperjudiciales en la zona, Serpeta gruesa Lepidosaphes beckii (Newman) y Poll grisParlatoría pergandii Comstock, se ha seguido la evolución en la proporción de esta-dos de desarrollo de las poblaciones de las tres especies a lo largo del año en unaparcela de naranjo Navel. Los momentos de máximo de formas inmaduras son tres,coincidentes en P. rojo y P. gris, y teniendo lugar el primero un poco antes y el se-gundo un poco después en serpeta. La proporción de inmaduros es muy elevada enP. rojo, y puede ser conveniente observar la proporción de hembras con huevos ensu lugar. El desarrollo de las sucesivas generaciones puede adelantarse en frutos res-pecto a hojas, y en estas respecto a ramas, encontrándose también diferencias en laproporción de formas de desarrollo en los tres habitats.

E. RODRIGO y F. GARCIA-MARI. Departamento de Producción Vegetal. E.T.S.I.A.Univ. Politécnica Camino de Vera, 14. 46022 Valencia.

Palabras clave: Cítricos, Lepidosaphes beckii, Aonidiella aurantii, Parlatorio per-gandii, biología.

INTRODUCCIÓN

Los cóccidos diaspinos se encuentranentre las plagas más perjudiciales al culti-vo de los cítricos en España. En naranjo ymandarino las especies más dañinas en losúltimos 20 años han sido Lepidosaphesbeckii (Newman) (Serpeta grossa, Serpetagruesa o Serpeta) y Parlatoría pergandiiComstock (Poli gris, piojo gris). Recien-temente ha producido daños en algunaszonas localizadas otra especie, el piojorojo o Poli roig Aonidiella aurantii(Mask.), al que se ha dado en llamar en-tre nosotros Piojo rojo de California paradistinguirlo de otra especie similar. A. au-rantii se encuentra citado en nuestro paísdesde hace mucho tiempo (GOMEZ ME-

NOR, 1937; GOMEZ MENOR, 1955) peronunca había producido daños con anterio-ridad, a pesar de que es el diaspino másperjudicial a los cítricos en todo el mundo.

Existen varios estudios sobre el ciclobiológico y la evolución anual de las dis-tintas formas de desarrollo en nuestrasplantaciones de Serpeta gruesa (GOMEZCLEMENTE, 1943; GOMEZ CLEMENTE,1946; MELIA Y BLASCO, 1980; LLORENS,1984; SANTABALLA, 1988) y Poli gris (ME-LIA Y BLASCO, 1980; LLORENS, 1986). Es-tos trabajos han servido de base a la es-trategia actual de control químico de estasdos plagas basada en la aplicación de in-secticidas en los momentos del máximo deformas sensibles larvarias Ll + L2, cuan-do superan el 50% de la población. Di-

chos momentos son fundamentalmentedos, junio y agosto-septiembre, y se con-sideran simultáneos a efectos prácticos enlas dos especies. Estos cóccidos diaspinosviven sobre hojas, ramas y frutos de cítri-cos, y normalmente el muestreo se lleva acabo en hojas y ramas conjuntamente.

Dado que el Poli roig A. aurantii ha pa-sado a ser plaga muy recientemente no seconoce su evolución anual en nuestrascondiciones. El objetivo de este trabajoes determinar el ciclo biológico de A. au-rantii comparándolo con el de Serpeta yPoli gris, y conocer asimismo datos sobrebiología y comportamiento de las tres es-pecies en función del habitat sobre el queviven, ramas, hojas o frutos.

MATERIAL Y MÉTODOS

La experiencia se llevó a cabo en unaparcela de naranjo Navel de 15 años deedad de El Puig (Valencia) que presenta-ba poblaciones de los tres insectos simul-táneamente. Durante un año se muestrea-ron a intervalos entre 1 mes (en invierno)a una semana (en verano) poblacionesprocedentes de hojas, ramas o frutos. Es-tos órganos se trasladaban al laboratoriodonde se contaban 100 individuos vivosde cada una de las tres especies en cadauno de los tres sustratos, haciendo así untotal de nueve muestras en cada fecha demuestreo.

Los estados de desarrollo que se sepa-raron fueron inmaduros (Ll con exclusiónde larvas móviles y L2), machos y hem-bras. Se consideraron machos a preninfas,ninfas y adultos encontrados debajo delescudo. En el caso de las hembras se se-pararon a su vez dos fases: en Poli gris ySerpeta se separaron hembras sin huevosdebajo del escudo de hembras con huevoso larvas debajo del escudo. En el caso dePoli roig que es vivíparo se distinguió en-tre hembras sin larvas y hembras con lar-vas debajo del escudo. Convencionalmen-te a las dos fases las denominamos en estetrabajo hembras sin huevos y hembrascon huevos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La fluctuación anual de porcentaje deinmaduros (considerando los tres sustra-tos simultáneamente) en Poli gris, Poliroig y Serpeta se muestra en la figura 9.Se aprecian claramente tres momentos demáximo que son prácticamente coinciden-tes en el caso de Poli gris y roig, mientrasque en Serpeta el primer máximo pareceiniciarse un poco antes y el segundo unpoco después. Esta tendencia se confirmatambién en la figura 10 donde se muestrala evolución de la proporción de machosrespecto al total de individuos considera-dos adultos. Otros autores han considera-do también como número de generacio-nes habitual en Serpeta y P. gris el de 3(GOMEZ CLEMENTE, 1943; MELIA Y BLAS-CO, 1980), pudiendo haber una cuarta siel año es cálido (GOMEZ CLEMENTE, 1946;SANTABALLA, 1980).

La razón del ligero desfase entre Serpe-ta y las otras dos especies puede encon-trarse en el hecho de que Serpeta inicia eldesarrollo antes al poseer una temperatu-ra umbral inferior, mientras que requieremás tiempo para completar una genera-ción. Esto se confirma en experienciasrealizadas por diversos autores en las quedan para Serpeta un valor de temperaturaumbral de 7,6° C (Santaballa, 1988) a8o C (AVIDOV, 1969), mientras que paraP. gris se da el valor de 11° C (GERSON,1967) y para Aoinidiella 11,6° C (HOFF-MANN y KENNETT, 1985). La integral tér-mica para Serpeta es de 1.104 días grados(SANTABALLA, 1988), para P. gris 715 díasgrados (GERSON, 1967) y para P. rojo 616a 673 días grados (HOFFMANN y KENNETT,1985).

En esta figura 10 se observa que la ma-yoría de adultos invernantes de P. rojo ySerpeta son machos que darán lugar a unprimer vuelo anual al principio de la pri-mavera, en marzo o abril, vuelo que notendrá lugar en P. gris ya que práctica-mente todas las formas adultas son hem-bras, presumiblemente ya fecundadas des-de el otoño del año anterior. En nuestroestudio se observa que invernan indivi-duos en todos los estados, con predomi-

Fig. 1.—Daños de SerpetaLepidosaphes beckii en

dementi no.

Fig. 2.—Daños del PoliGris Parlatorio pergandü

Comstock en naranja.

Fig. 3.—Daños de PiojoRojo de California Aoni-dieíla aurantii en limón.

nio de hembras adultas en el caso de Poligris. Según GOMEZ CLEMENTE (1946) Ser-peta inverna en todos los estados avanza-dos de desarrollo, y según SANTABALLA(1988) en forma de hembra adulta entrela que predomina la hembra con hue-vos.

Aunque la oscilación anual observadaen las figuras anteriores es casi coinciden-te el valor porcentual en cada una de lafcespecies es muy distinto. Así, en el casode inmaduros, P. rojo muestra un porcen-taje mucho más elevado que P. gris, en-contrándose Serpeta en situación interme-dia. La elevada proporción de inmadurosque se encuentra siempre en las poblacio-nes de P. rojo puede ser un problema a lahora de detectar cambios en dicha pro-porción para decidir un momento de má-ximo de formas sensibles. Otro parámetrodemográfico a utilizar que puede mostrarmayor sensibilidad es el de la proporciónde hembras con huevos respecto al totalde hembras en la población, que se mues-tra para las tres especies en la figura 11.Se observa en dicha figura que el primermáximo tiene lugar en la misma fechapero marcándose de forma mucho másacusada en el caso de P. rojo. Tambiénpuede ser útil para Serpeta y P. gris en elsegundo máximo ya que tiene lugar 15días antes del máximo de inmaduros.

Las diferencias entre la proporción rela-tiva de los distintos estados de desarrolloen las tres especies se aprecian con másclaridad al representar el valor medioanual (Fig. 12), observándose que los in-maduros constituyen alrededor del 60%de las poblaciones en P. rojo y apenas lle-gan al 30% en P. gris. Siempre parece ha-ber algo más de inmaduros en hojas queen ramas. La razón de las diferencias en-tre las tres especies podría encontrarse enla distinta fecundidad que poseen. Aun-que la bibliografía da valores muy varia-bles para este parámetro, suelen ser siem-pre elevados para P. rojo, medios en Ser-peta y bajos en P. gris. Así, EBELING,(1959) da valores de 73, 60 y 16 huevospor hembra respectivamente, QUAYLE(1941) da 150 y 60 para Poli roig y Serpe-ta, BODENHEIMER (1951) 171 para Poli

roig, y BALACHOWSKY (1935) 25 huevospor hembra en Poli gris.

Otro aspecto que destaca en la figura 12es la mayor proporción de machos que seencuentra en hojas respeto a las ramas,sobre todo en Serpeta y Poli roig. Esta di-ferencia podría deberse a la distinta cali-dad del alimento, o a un comportamientodiferencial de machos y hembras. CARRO-LL Y LUCK (1984) encuentran mayor pro-porción de machos en la descendencia dehembras de A. aurantii criadas sobre ra-mas deterioradas que sobre ramas sanas.Además, se sabe que en diaspinos las lar-vas de hembras se mueven a mayor velo-cidad que las de machos y ello puede faci-litar la emigración de hojas a ramas, alte-rando la proporción de sexos en los dossustratos (BENNETT Y BROWN, 1958;BROWN, 1958).

Los resultados expuestos hasta el mo-mento corresponden a la media encontra-da para cada especie de diaspino en tressustratos muestreados, hojas, ramas y fru-to. Estos últimos pudieron muestrearsesolo una parte del año, cuando estabanpresentes en el árbol (de enero a marzo yde septiembre a diciembre), por lo quesolo tenemos la posibilidad de compararde forma completa todo el año en rama yhojas a fin de comprobar si el desarrollode los dos habitats muestra diferencias.Esta comparación se muestra para la evo-lución de la proporción de inmaduros enla figura 13. Se puede comprobar en pri-mer lugar que los momentos de máximoson casi coincidentes, aunque puede ha-ber ligeros retrasos, siempre en ramas res-pecto de hojas, como en el primer máxi-mo en P. gris o en el segundo de P. roig yserpeta.

Se observa también en esta figura lamenor proporción de inmaduros a lo lar-go de todo el año en las ramas, confir-mándose lo ya observado para la mediaanual en la figura 12. Aunque no semuestran los datos de frutos por ser in-completos, destaca un importante adelan-to de la tercera generación de P. rojo enfrutos respecto a ramas y hojas.

Anteriormente (Fig. 11) se ha demos-trado el interés que puede tener, especial-

Fig. 4.—Segunda fase larvaria de Poli Gris. Arriba elescudo que se ha levantado para mostrar el insecto

debajo.

Fig. 5.—Pupa del macho de A. aurantii junto al escu-do que le proteje y que ha sido levantado para mos-

trar al insecto.

Fig. 6.—Hembra adulta de Poli Gris. Escudo a la iz-quierda, insecto a la derecha.

Fig. 7.—Hembra adulta del Piojo Rojo de California.A la derecha vista superior del escudo. A la izquierdavista del insecto al que se ha dado la vuelta, observán-

dose la presencia del velo ventral.

Fig. 8.—Escudo de hembra adulta de Serpeta Gruesa(el de mayor tamaño), rodeado de varios escudos de

macho.

Fig. 9.—Evolución anual de la proporción de estados inmaduros Ll + L2 de los diaspinos Poli Gris (P. pergandii),Piojo Rojo de California (A. aurantii) y Serpeta Gruesa (L. beckii) en una parcela de naranjo navel de El Puig (Va-

lencia).

Fig. 10.—Evolución anual de la proporción de machos (prepupas, pupas y adultos que se encuentran aun debajo delescudo) respecto al total de formas no larvarias (hembras adultas y machos) en una parcela de naranjo navel de El

Puig (Valencia).

Fig. 11.—Evolución anual de la proporción de hembras con huevos o larvas debajo del escudo, respecto al total dehembras adultas en una parcela de naranjo navel de El Puig (Valencia).

Fig. 12.—Valor medio anual de la proporción de inmaduros (Ll + L2) y machos de los diaspinos: P. Gris, P. Roig ySerpeta Gruesa, según se encuentren en ramas u hojas, en una parcela de naranjo navel de El Puig (Valencia).

Fig. 13.—Comparación de la evolución anual de inmaduros (LI +L2) en ramas y hojas de naranjo navel, en losdiaspinos: P. Gris, P. Roig y Serpeta Gruesa en una parcela de naranjo navel de El Puig (Valencia).

Fig. 14.—Comparación de la evolución anual en ramas, hojas y frutos de la proporción de hembras con huevos olarvas respecto al total de hembras en los diaspinos: P. Gris, P. Roig y Serpeta en una parcela de naranjo navel de

El Puig (Valencia).

mente en el caso de P. rojo, la observa-ción de la proporción de hembras conhuevos respecto al total de hembras de lapoblación. Esta proporción muestra tam-bién diferencias entre hojas y ramas, talcomo se observa en la figura 14. En estecaso aparecen casi siempre mayor propor-ción de hembras con huevos en ramas,mientras que de nuevo se confirma el lige-ro adelanto del desarrollo en hojas, quese aprecia perfectamente en el último má-ximo de serpeta.

El motivo de las diferencias encontra-das puede radicar en el distinto valor nu-tricional de frutos, hojas y ramas para loscoccidos, que puede dar lugar a diferen-cias en distintos parámetros del potencialbiótico como velocidad de desarrollo, fe-cundidad y supervivencia. CARROL yLUCK (1984) demuestran que A. aurantiiposee más fecundidad en frutos que enhojas, y también la supervivencia es dife-rente, con un orden de mayor a menor defrutos, hojas y ramas. También AVIDOV(1969) destaca la mayor fecundidad dediaspinos cuando se alimentan del frutoque cuando viven sobre hojas o ramas.

CONCLUSIONES

La nueva plaga del acaro rojo Aonidie-lla aurantii muestra una fluctuación anualcuyos momentos de máximo son casi coin-cidentes con los del Poli Gris Parlatoriapergandii. Serpeta gruesa Lepidosaphesbeckii difiere ligeramente de las especiesanteriores, iniciándose antes su desarrollopero requiriendo más tiempo para com-pletar una generación. Las tres especies

muestran un máximo de inmaduros en ju-nio, otro a final de agosto (primeros deseptiembre en serpeta), y un tercero me-nor y parcial en noviembre o diciembre.

La proporción de inmaduros respecto ala población total es más elevada en P.roig, lo que hace difícil mantener el um-bral de 50% de inmduros para detectarlos momentos de mayor sensibilidad aplaguicidas. La observación del porcenta-je de hembras con huevos respecto al to-tal de hembras puede resultar más ade-cuada en esta especie, especialmente enprimera generación. Esta proporción per-mite también señalar con antelación el se-gundo máximo de formas sensibles de ve-rano en serpeta y P. gris.

En invierno pueden encontrarse todaslas formas de desarrollo en las tres espe-cies, predominando los inmaduros desa-rrollados en Serpeta y P. roig, y las hem-bras con huevos en P. gris. Existen tam-bién numerosos machos invernantes enlas dos primeras especies.

La diferencia en valor nutricional entrefrutos, hojas y ramas da lugar a ligeras di-ferencias en proporción relativa de formasde desarrollo y momentos de máximo en-tre los tres sustratos. Puede adelantarse eldesarrollo en frutos respecto a hojas, y enestas respecto a ramas. Además en ramasse encuentra mayor proporción de hembrascon huevo y menor proporción de inma-duros que en los otros sustratos. Las dife-rencias encontradas sugieren que el mejorhabitat para muestrear a fin de decidir elmomento de aplicación de plaguicidas esen serpeta gruesa las hojas, en Poli Grisramas y hojas conjuntamente, y en PoliRoig hojas y fruto cuando este se encuen-tre presente.

ABSTRACT

RODRIGO, E. y F. GARCIA-MARI, 1990: Comparación del ciclo biológico de losdiaspinos Parlatoria pergandii, Aonidiella aurantii y Lepidosaphes beckii (Homopte-ra, diaspididae) en cítricos. Bol. San. Veg. Plagas, 16 (1): 25-35.

The California Red Scale Aonidiella aurantii (Mask.), though present for manyyears, just recently has reached pest status in Spanish citrus orchards. To know theannual trend of its developing stages compared with the two main diaspidid speciesLepidosaphes beckii (Newman) and Parlatoria pergandii Comstock a Navel orange

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 16, 1990 35

orchard was sampled for one year. Three moments of maximum of immatures wereobserved, coincidents in A. aurantii and P. pergandii, and slightly differents in L.beckii. The proportion of immatures was very high in A. aurantii populations, sug-gesting the use of the ratio females with progenie/total females instead. The develop-ment of the generations can be faster on fruits than on leaves, and on these than onwood. Else, differences in the proportion of developing stages between the three ha-bitats were observed.

Key words: Citrus, biology, Parlatorio pergandii, Lepidosaphes beckii, Aonidiellaaurantii.

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