Resumen. A fin de conocer la estructura de la comunidad de aves de un monocultivo frutícola(naranjo) y su posible valor de conservación para las aves, se obtuvieron muestras de su avifauna conredes de neblinas (1800 h-redes) y se compararon en términos de riqueza, abundancia, composiciónde especies (raras, migratorias, endémicas, en peligro, interés cinegético y áreas alteradas), estructuraa nivel de familias y gremios alimentarios, con aquellas de igual esfuerzo obtenidas en un cultivoagroforestal amigable con el medio ambiente (cacao). Inesperadamente, la riqueza en la muestra delnaranjo (75 especies) fue ligeramente superior a la encontrada en el cacao (72), albergando igualmenteuna mayor proporción de especies raras, migratorias y de interés cinegético, así como un mayornúmero de familias (22 naranjo vs 19 cacao) y gremios alimentarios (9 naranjo vs 6 cacao). Amboscultivos mostraron igual número de aves endémicas, sin registros de especies bajo régimen deprotección especial. Esto otorga al naranjo bajo estudio un papel tan conservacionista para la avifaunacomo el cacao. No obstante, el naranjo resultó ser un ambiente más perturbado, reflejado en su altaproporción de aves propias de áreas alteradas (65%) y su baja importancia para familias susceptibles alas perturbaciones (Dendrocolaptidae, Thamnophilidae y Troglodytidae). No obstante, los insec-tívoros, el gremio alimentario más susceptible a las perturbaciones, dominó la muestra del naranjo consimilar riqueza a la encontrada en el cacao (30 naranjo vs 31 cacao), pero estuvieron representadospor depredadores aéreos en el naranjo, a diferencia de los escudriñadores del cacao. Por su parte, elnaranjo favoreció la abundancia de los frugívoro-insectívoros, mientras que el cacao a los nectarívo-insectívoros. Nuestros resultados indican que ambientes agrícolas sencillos en estructura como elnaranjo pueden ser ecológicamente viables en la conservación de la avifauna, aun cuando favorezcaa aquellas especies no tan susceptibles a las perturbaciones.
Palabras clave. Aves. Cacao. Naranjo. Comunidad. Conservación.
Bird community structure of a fruit monoculture (citrus) and it value for avifaunaconservation: a comparative study with an agroforestal culture (cacao)
Abstract. In order to determine the bird community structure of a fruit monoculture (citrus) and itvalue to bird conservation, mist-net samples (1800 net-h) of citrus avifauna were obtained andcompared in term of richness, abundance, species composition (rare, migratory, endemic, threatened,cinegetic and disturbed habitat birds), family and feeding guilds structure, with those samples obtainedin similar effort from a friendly-environment agroforest (cacao). Unexpectedly, richness in the citrussample (75 species) was slightly larger than cacao (72), with a larger proportion of rare, migratory andcinegetic species, as well as a larger number of families (22 citrus vs 19 cacao) and feeding guilds (9citrus vs 6 cacao). Also, both cultures showed the same number of endemics birds, without records ofthreatened species. Therefore, citrus monoculture had a similar significance for bird conservation ascacao agroforest, but it showed to be a more disturbed area, reflected in the high proportion ofdisturbed habitat birds (65%) and the low importance for families sensitive to perturbations(Dendrocolaptidae, Thamnophilidae and Troglodytidae). Insectivores, the most sensitive feeding guild
Estructura de la comunidad de aves de un monocultivofrutícola (naranjo) y su valor de conservación para laavifauna: estudio comparativo con un cultivo agroforestal(cacao)
Carlos Verea, María A. Araujo, Luz Parra y Alecio Solórzano
Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2010 (“2009”), 172: 51-68
52 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
to perturbations, dominated the citrus sample with similar richness to that found in cacao (30 citrusvs 31 cacao), but they were represented by aerial predators in the citrus, unlike to cacao scrutinized.Also, citrus favored the frugivore-insectivores abundance, while cacao the nectarivore-insectivores.Our results indicate that simple environments in structure like citrus monocultures could beecologically viable in the avifauna conservation, even though it favors to those species not sosusceptible to perturbations.
Key words. Birds. Cacao. Citrus. Community. Conservation.
Introducción
Aunque la agricultura es una práctica desarrollada por el hombre hace aproxi-
madamente 10.000 años, la actividad agrícola tal como la conocemos en la actualidad
es muy reciente. Para cubrir la demanda de alimentos de una población en continuo
crecimiento, el hombre ha intensificado la mayor parte de los procesos agrícolas en
función de obtener mejores rendimientos en sus cultivos, lo cual se ha considerado
contraproducente para el medio ambiente (Pimentel et al. 1992, Jones et al. 2005). Allí,
la avifauna se ha visto afectada de manera directa, pues algunos procesos mecanizados
producen la muerte de numerosos individuos, así como la destrucción de sus nidos
(Rodenhouse et al. 1995). Indirectamente, el establecimiento de la actividad agrícola
está asociada a cambios en la estructura vegetal del bosque, alterando al menos los
niveles de temperatura, humedad, luz y vientos (Sekercioglu 2002a), afectando algunos
aspectos del comportamiento de las aves y aumentando las interacciones biológicas
negativas como la depredación y el parasitismo de nidos (Estades y Temple 1999). En
prácticas agrícolas más intensivas, se destruyen extensas áreas arboladas, lo que se
traduce en la desaparición de hábitats completos, y con ellos, territorios, lugares para
anidación y cortejos, dormideros y áreas para forrajeo, generando una fragmentación
del ambiente con las múltiples consecuencias que ello conlleva (Estades y Temple 1999,
Raman 2001, Donatelli et al. 2004). Las especies que logran sobrevivir a esta pertur-
bación primaria, continúan siendo afectadas por la utilización de biocidas (Newton
1998) que, aplicados para el control de plagas diversas, contaminan el alimento de
muchas aves, afectando su vitalidad y produciendo en numerosas ocasiones su muerte
(Freemark y Boutin 1995).
Como consecuencia al elevado costo ambiental de la actividad agrícola, actual-
mente se buscan cultivos que reduzcan su impacto, existiendo una tendencia por los
cultivos agroforestales como el café y el cacao, los cuales permiten una mezcla del
cultivo con los árboles naturales que les proporcionan sombra, por lo cual soportan un
alto número aves y han ganado la denominación de “amigables con el medio
ambiente” (Greenberg et al. 1997, Reitsma et al. 2001, Greenberg 2003, Verea y
Solórzano 2005). Con ello, se ha reforzado la idea de que todo monocultivo, por su
simplicidad estructural, sólo puede albergar unas pocas aves, dejando a un lado a
cultivos como el naranjo que, de alguna manera, podrían contribuir con la
conservación de la biodiversidad. Sin embargo, hay tendencias que expresan que sin
53Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
importar las características de los cultivos, estos son capaces de soportar altas
diversidades de aves (Hughes et al. 2002, Waltert et al. 2004), ofreciendo cierto valor
de conservación para algunas especies no tan susceptibles a las perturbaciones (Petit y
Petit 2003). Unos pocos ensayos en países neotropicales han encontrado que cultivos
de cítricos pueden incluso albergar una mayor riqueza de aves que aquellas
encontradas en cultivos agroforestales como el café o el cacao (Robbins et al. 1992). En
tal sentido, el presente estudio busca dar a conocer la estructura de la comunidad de
aves de un monocultivo arbóreo (naranjo) para determinar su importancia potencial
para la conservación al compararlo con otro cultivo agroforestal tradicionalmente
considerado amigable para el medio ambiente (cacao), así como sus bondades para
ciertas familias y gremios alimentarios.
Materiales y Métodos
El presente estudio se llevó a cabo en un cultivo de naranjo Citrus sinensis
(Rutaceae) y otro de cacao Theobroma cacao (Sterculiaceae), los cuales se desarrollan
en las montañas de la cordillera de la Costa, norte de Venezuela. El primero está
ubicado en la Finca Paso Real, Municipio Montalbán, Estado Carabobo (10°09’10”N-
68°20’40’’O), a unos 650 m de altitud (Figura 1). Estructuralmente se trata de un
ambiente simple, pues toda la vegetación original ha sido removida y sustituida por los
árboles del naranjo, los cuales en algunos casos logran alcanzar los 8 m de altura.
Sobre estos, abundan algunas plantas parásitas como Phoradendron ohonis
(Santalaceae) y Tillandsia recurvata (Bromeliaceae), las cuales persisten a lo largo del
año y azarosamente son removidas dentro de un deficiente plan de manejo. Entre estos
árboles existen igualmente espacios abiertos expuestos a una continua radiación solar
y donde resultan abundantes algunas hierbas como Paspalum paniculatum y Panicum
maximum (Poaceae), apareciendo de manera dispersa entre ellas Lantana camara
(Verbenaceae), Hyptis suaveolens (Labiatae), Baccharis trimera (Asteraceae), Blechum
pyramidatum (Acanthaceae), Ipomoea sp. (Convolvulaceae), Alternathera sp.
(Amaranthaceae) y Ruellia tuberosa (Acanthaceae), las cuales son eventualmente
removidas en labores de mantenimiento. Este cultivo se encuentra rodeado en su
mayor parte por un bosque deciduo y, en menor medida, por sabanas de montañas.
El segundo cultivo está ubicado en el Centro de Germinación y Propagación del
Cacao, Cata, Sector Monasterios, Municipio Ocumare de la Costa de Oro, Estado
Aragua, en el límite norte del Parque Nacional Henri Pittier (10°27’45”N-
67°44’05”O), a unos 50 m de altitud (Figura 1). Este presenta una estructura florística
bastante heterogénea, pues parte del bosque original ha sido mantenido, encontrando
verticalmente dos estratos: uno superior (± 15-20 m) dominado por Erytrhina velutina
(Fabaceae), Persea americana (Lauraceae), Cordia alba (Boraginaceae) y Triplaris
caracasana (Polygonaceae), las cuales sirven de sombra al cultivo y soporte a
numerosas Bromelia spp. (Bromeliaceae); y un estrato inferior o sotobosque (± 8 m)
dominado por las plantas del cultivo mismo, junto a otras como Piper dilatatum
54 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
(Piperaceae), Triplaris caracasana (Polygonaceae), Monstera sp. (Araceae), Cecropia
peltata (Moraceae), Guazuma ulmifolia (Sterculiaceae), Ricinus communis
(Euphorbiaceae) y cultivos como Musa paradisiaca (Musaceae). Destaca la abundancia
de Heliconia caribaea (Musaceae), así como arbustos y hierbas de Acalypha hispida,
Jatropha urens, (Euphorbiaceae), Cordia fallax, Heliotropium procumbens
(Boraginaceae), Iresine acicularis (Amarantaceae), Solanum hirtum (Solanaceae),
Gynerium sagittatum, Panicum maximun, Cenchrus echinatus (Poaceae), Desmodium
sp. (Fabaceae), Momordica charantia, Cucumis anguria (Cucurbitaceae), Dichromena
ciliata, Cyperus ferax (Cyperaceae), Colocasia esculenta (Araceae), Fleurya aestuans
(Urticaceae), Ruellia tuberosa (Acanthaceae), Sida carpinifolia (Malvaceae), Borreria
ocymoides (Rubiaceae), Centrosema pubescens (Fabaceae), Rajania cordata
(Dioscoreaceae), Ipomoea tiliacea (Convolvulaceae) y Dorstenia contrajerva
(Moraceae). Este cultivo, forma parte de un bosque ribereño modificado para sembrar
cacao, el cual se encuentra en su mayoría rodeado por un bosque seco deciduo.
En el naranjo, se tomaron muestras de la avifauna durante dos días consecutivos
en marzo, abril, mayo (época seca), julio, agosto y septiembre (época lluviosa) del 2005,
con la ayuda de 16 redes de neblina AVINET PQ-9, de nylon negro 70/2 y cuatro
estantes, de 9 m de largo x 2,6 m de altura y 30 mm de abertura, las cuales fueron
sostenidas con la ayuda de parales de aluminio de 16 mm de diámetro. Las redes
Figura 1. Ubicación de los sitios donde se realizaron los muestreos en un cultivo de naranjo (FincaPaso Real, Municipio Montalbán, Estado Carabobo) y otro de cacao (Centro deGerminación y Propagación del Cacao, Municipio Ocumare de la Costa de Oro, EstadoAragua) en la cordillera de la Costa, norte de Venezuela.
55Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
fueron extendidas a ras del suelo, en los mismos sitios durante todos los muestreos,
entre las 6:00 hasta las 17:00 horas (1800 h-redes en total) y separadas al menos 150 m
desde los bordes del bosque aledaño. La muestra resultante se comparó con otra
obtenida dentro de una plantación de cacao en marzo, abril, mayo (época de seca),
julio, agosto y septiembre (época lluviosa) del 2004, utilizando el mismo esfuerzo y
características de muestreo. Con los datos obtenidos se determinó la riqueza (número
de especies) en cada cultivo, cuyo nivel se determinó utilizando las categorías
propuestas por Verea et al. (2000): 1) pobre, entre 0-39 especies capturadas; 2)
moderada, entre 40-69 especies; 3) alta, entre 70-99 especies y 4) muy alta, mayor a 99
especies. Asimismo, se determinó la abundancia relativa de cada especie según la
expresión AR = [CTE/CTM] x 100, en donde “CTE” corresponde a las capturas
totales obtenidas de cada especie y “CTM” corresponde a las capturas totales de la
muestra. Esto nos permitió separar a las especies en dos categorías (Verea 2001):
especies raras, aquellas con una proporción igual o menor al 2% y, especies comunes,
aquellas con una proporción superior al 2%.
En cada cultivo, se determinaron las aves de valor patrimonial, formadas por
aquellas endémicas (especies o subespecies), bajo régimen de protección e interés
cinegético. Las primeras se obtuvieron de Cracraft (1985), mientras que las segundas
fueron consideras de acuerdo a las categorías de amenazas de UICN definidas en el
contexto regional: en peligro crítico (CR), en peligro (EP) o vulnerable (VU),
propuestas para el Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Rodríguez y Rojas-Suárez
1995). Las de interés cinegético, fueron aquellas que dentro de la comunidad, resal-
taron por su potencial como un recurso alimentario, comercial, científico o deportivo
(Fergusson 1990, Ojasti 1993 y comentarios in situ). Asimismo, se determinaron las
especies migratorias en cada cultivo (Hilty 2003) y, como una medida del grado de
perturbación de cada uno de ellos, se determinaron las especies propias de áreas
alteradas basados en Stotz et al. (1996).
Luego, las especies de cada cultivo se listaron considerando sus respectivas
familias, basados en Hilty (2003), excepto Coereba flaveola que se mantuvo en
Parulidae. Según su dieta, cada especie fue colocada dentro de alguno de los siguientes
gremios alimentarios: insectívoros (I), aquellas especies que se alimentan principal-
mente de artrópodos y que pueden o no complementar su dieta con frutos;
nectarívoro-insectívoros (NI), las que se alimentan de néctar y pequeños artrópodos;
frugívoros (F), las que se alimentan de frutos carnosos; frugívoro-insectívoros (FI), las
que se alimentan en igual proporción de frutos y artrópodos; frugívoro-folívoros (FF),
las que se alimentan de frutos carnosos y hojas; granívoros (G), las que se alimentan de
semillas; granívoro-insectívoros (GI) las que se alimentan de semillas y artrópodos; y
carnívoros (C), las que se alimentan de vertebrados que cazan activamente o muertos
(carroña). Esta determinación se basó en observaciones directas hechas en el campo y
por la revisión de los trabajos de Sick (1993), Haverschmidt y Mees (1994), Phelps y
Meyer de Schauensee (1994), Poulin et al. (1994a, 1994b), Verea y Solórzano (1998,
2001, 2005), Verea et al. (2000) y Verea (2001).
56 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
Las variaciones entre ambos cultivos, así como entre familias y gremios alimen-
tarios, se calcularon a través del índice de similitud de Sorensen, que se expresa como
IS=[2C/(A+B)] x 100, donde “C” es el número de especies compartidas entre las
muestras a comparar; “A” y “B” corresponden al número total de especies en cada
muestra (Moreno 2001). El grado de similitud entre las muestras comparadas se realizó
utilizando los niveles propuestos por Verea et al. (2000): valores entre 1-20 se consi-
deraron muy escasamente parecidas, entre 21-40 escasamente parecidas, entre 41-60
algo parecidas, entre 61-80 parecidas, y entre 81-99 muy parecidas. Tanto al nivel de
familias como de gremios, sus variaciones se calcularon mediante la prueba estadística
no paramétrica chi-cuadrado (χ2), con un nivel de significación de 95% (α=0,05)
utilizando el programa estadístico PAST V1.81 (Hammer et al. 2001).
La importancia del naranjo como un posible cultivo conservacionista de la
avifauna se determinó tras comparar su riqueza (especies comunes, raras, migratorias,
endémicas, bajo régimen de protección, cinegéticas y propias de áreas alteradas) y
abundancia relativa, así como su diversidad de familias y gremios alimentarios, con
respecto a la encontrada en el cacao, un cultivo agroforestal tradicionalmente
considerado amigable con el medio ambiente (Greenberg et al. 1997, Reitsma et al.
2001, Greenberg 2003, Verea y Solórzano 2005). No obstante, debemos tomar en
cuenta como limitantes del presente estudio: (a) no existen otros estudios en naranjales
de Venezuela o réplicas del presente. Por ello, las conclusiones obtenidas deben ser
vistas como propias del cultivo en cuestión, sin que implique la no existencia de otros
naranjales o cacaotales de mayor o menor importancia en la conservación de las aves;
(b) la diferencia de altitud entre ambientes naturales por sí misma genera cambios en
la composición de la avifauna. No obstante, en este caso particular consideramos que
su efecto se reduce al tratarse de ambientes alterados dentro de la misma zona
altitudinal (tropical) y la misma bioregión (cordillera de la Costa), rodeados e influen-
ciados por bosques deciduos tropicales, haciendo pertinente la comparación; (c) dado
que los datos sobre observaciones visuales y/o auditivas en ambos cultivos no fueron
tomados de manera sistemática, los análisis e interpretaciones fueron realizadas sobre
las muestras obtenidas con las redes, siendo las observaciones de uso complementario
e informativo.
Resultados
En el naranjo se encontraron un total de 75 especies, por lo que su riqueza resultó
alta. Todas ellas, junto a otras nueve especies identificadas visual y/o auditivamente
que corresponden a Buteo magnirostris, Ortalis ruficauda, Vanellus chilensis, Piaya
cayana, Tapera naevia, Melanerpes rubricapillus, Thamnophilus doliatus,
Chiroxiphia lanceolata y Mimus gilvus se reportan por primera vez para este tipo de
ambiente en Venezuela. Asimismo, la riqueza del cacao resultó alta (72) y junto a otras
26 especies identificadas visual y/o auditivamente como Buteo magnirostris, B. nitidus,
Herpetotheres cachinnans, Milvago chimachima, Ortalis ruficauda, Amazona
57Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
amazonica, Aratinga wagleri, A. pertinax, Forpus passerinus, Pionus sordidus,
Chloroceryle americana, Aulacorhynchus sulcatus, Glaucidium brasilianum, Piaya
cayana, Dryocopus lineatus, Melanerpes rubricapillus, Thamnophilus doliatus,
Formicivora grisea, Contopus cinereus, Turdus leucomelas, Cyclarhis gujanensis,
Cacicus cela, Icterus auricapillus, I. chrysater, I. nigrogularis y Sporophila
bouvronides, se suman 53 nuevos reportes de aves para el cacao en Venezuela (Anexo
1). En general, ambas muestras resultaron algo parecidas (IS=53) en su composición de
especies. Para el naranjo, la especie más abundante resultó Myiozetetes similis
(Tyrannidae) con 122 capturas (17,8% del total), mientras que en el cacao fue Amazilia
fimbriata (Trochilidae) con 109 (15,2% del total). El resto de las especies, sus
proporciones y diferencias se muestran en el anexo 1.
La tabla 1 muestra la composición de especies encontrada en cada cultivo. En
términos de riqueza, las especies raras, migratorias, de interés cinegético y áreas
alteradas resultaron superiores en la muestra del naranjo. No obstante, las aves migra-
torias resultaron más abundantes en la muestra del cacao. No se encontraron especies
bajo régimen de protección especial en ninguno de ellos y en cada cultivo se registró
una ave endémica: Mionectes olagineus abdominalis para el naranjo y Sternoclyta
cyanopectus para el cacao. Resalta en el naranjo, el elevado número de capturas de las
especies propias de áreas alteradas, con más de la mitad de las capturas totales (60%).
Aunque el número de familias en la muestra del naranjo (22) fue superior a la del
cacao (19), Tyrannidae y Trochilidae resultaron las más importantes para ambos, al
reunir para cada cultivo, el mayor número de especies e individuos (Tabla 2). No
obstante, hubo diferencias significativas entre sus abundancias (α=0,05), así como una
baja similitud en la composición de especies de Tyrannidae (IS=48). Las familias
Dendrocolaptidae, Thamnophilidae y Troglodytidae, consideradas susceptibles a las
perturbaciones, estuvieron presentes en ambos cultivos, pero fueron más abundantes
en la muestra del cacao. Por su parte, en la muestra del naranjo estuvieron ausentes las
Tabla 1. Riqueza (número de especies), abundancia relativa (número de capturas) y proporción(entre paréntesis) de las diferentes especies encontradas en las muestras del naranjo y elcacao estudiadas en el norte de Venezuela.
Especies Riqueza y proporción (%) Abundancia y proporción (%)Naranjo Cacao Naranjo Cacao
Comunes 10 (13,3) 16 (22,2) 437 (63,7) 523 (72,8)Raras 65 (86,7) 56 (77,8) 247 (36,3) 195 (27,2)Migratoriasa 5 (6,7) 3 (4,2) 8 (1,1) 16 (2,2)Endémicasb 1 (1,3) 1 (1,3) 10 (1,5) 4 (1,6)Interés cinegéticoc 21 (28,0) 16 (22,2) 199 (29,0) 151 (21,0)Áreas alteradasd 22 (29,3) 14 (19,4) 412 (60,0) 263 (36,6)
Basados en: aHilty (2003); bCracraft (1985). Se refiere a especies o subespecies endémicas; cOjasti (1993), Verea y
Solórzano (2005) y comentarios locales; dStozt et al. (1996).
58 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
familias Pipridae y Bucconidae, mientras que en la muestra del cacao faltaron
Psittacide, Cuculidae, Alcedinidae, Hirundinidae y Fringillidae.
Asimismo, en la muestra del naranjo hubo un mayor número de gremios alimen-
tarios (9), pues en el cacao (6) faltaron los granívoro-insectívoros, omnívoros y
carnívoros (Tabla 3). Aunque ambos cultivos estuvieron dominados a nivel de riqueza
por los insectívoros, con muestras parecidas en composición de especies (IS= 62), los
frugívoro-insectívoros dominaron la abundancia del naranjo, mientras que los
nectarívoro-insectívoros lo hicieron en el cacao, mostrando diferencias significativas
entre ellas (α=0,05).
Discusión
El conocimiento de las aves que hacen uso de los cultivos venezolanos estuvo
restringido durante mucho tiempo a unas pocas y aisladas observaciones para el café,
cacao y banano, con varios registros simples en otros cultivos como piña, coco,
aguacate, yuca y lechosa (Ginés et al. 1951, Schäfer y Phelps 1954, Phelps y Meyer de
Schauensee 1994) siendo de ellos el cacao, el cultivo mejor estudiado (Verea y
Tabla 2. Riqueza (número de especies), abundancia relativa (número de capturas), proporción(entre paréntesis) e índice de similitud (IS) de las familias encontradas en las muestras delnaranjo y el cacao estudiadas en el norte de Venezuela.
Familiasa Riqueza y proporción (%) Abundancia y proporción (%) Naranjo Cacao Naranjo Cacao ISb
Tyrannidaec 19 (25,3) 14 (19,4) 354 (51,8) 49 (6,8) 48Trochilidaec 8 (10,7) 13 (18,0) 61 (8,9) 371 (51,7) 76Emberizidaec 7 (9,3) 6 (8,3) 72 (10,5) 18 (2,5) 31Parulidae 6 (8,0) 7 (9,7) 58 (8,5) 44 (6,1) 62Thraupidae 5 (6,6) 7 (9,7) 36 (5,3) 42 (5,8) 67Turdidae 4 (5,3) 2 (2,8) 30 (4,4) 39 (8,4) 33Columbidae 3 (4,0) 3 (4,2) 21 (3,1) 39 (5,4) 67Furnariidae 3 (4,0) 1 (1,4) 8 (1,2) 6 (0,8) 50Vireonidae 3 (4,0) 3 (4,2) 14 (2,0) 7 (1,0) 67Dendrocolaptidaec 2 (2,7) 5 (6,9) 4 (0,6) 48 (6,7) 57Picidae 2 (2,7) 2 (2,8) 4 (0,6) 3 (0,4) 50Troglodytidaec 2 (2,7) 2 (2,8) 4 (0,6) 14 (1,9) 100Polioptilidae 2 (2,7) 1 (1,4) 4 (0,6) 2 (0,3) 67Galbulidaec 1 (1,3) 1 (1,4) 4 (0,6) 16 (2,2) 100Thamnophilidae 1 (1,3) 1 (1,4) 1 (0,1) 1 (0,1) 0Cardinalidae 1 (1,3) 4 (5,6) 14 (2,0) 16 (2,2) 40Icteridae 1 (1,3) 1 (1,4) 1 (0,1) 1 (0,1) 0Pipridaec 0 (0,0) 2 (2,8) 0 (0,0) 7 (1,0) 0
aNo están representadas Cuculidae, Alcedinidae, Bucconidae, Hirundinidae, Icteridae y Fringillidae. bÍndice de
similitud: IS = [2C/(A+B)] x 100. Valores: entre 1-20, muy escasamente parecidas; entre 21-40, escasamente
parecidas; entre 41-60, algo parecidas; entre 61-80, parecidas; entre 81-99, muy parecidas (Verea et al. 2000).cProporción significativamente diferente para la abundancia (α=0,05)según prueba de χ2.
59Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
Solórzano 2005). Esto hace del presente estudio una contribución importante al
conocimiento de la avifauna que utiliza los ambientes agrícolas en Venezuela, pues
hasta la fecha no se contaba con registros de aves en naranjales del país, elevando a la
vez el número de aves registradas para los cacaotales de Venezuela (Schäfer y Phelps
1954, Verea y Solórzano 2005).
Aunque las perturbaciones ambientales encontradas en el naranjo fueron más
profundas que en el cacao, la muestra del naranjo fue capaz de soportar una alta
riqueza de aves (75 especies), incluso ligeramente superior a la encontrada en el cacao
(72). Si bien la biodiversidad se ve reducida cuando los ambientes naturales son
simplificados estructuralmente para convertirlos en tierras agrícolas (Orejuela 1979,
Laiolo 2005), nuestros resultados muestran que al menos en monocultivos arbolados
como el naranjo, es posible encontrar un número relativamente alto de especies, confi-
riéndole cierto valor ecológico, tal como lo han manifestado otros autores (Hughes et
al. 2002, Petit y Petit 2003). Este nivel de riqueza encontrado en el naranjo, unido a
una estructura comunitaria más compleja, reflejada en un mayor número de especies
raras, migratorias, endémicas, de interés cinegético, así como de familias y gremios
alimentarios, nos indican que el naranjo podría considerarse tan importante para la
conservación de las aves como el cacao. Similarmente, Robbins et al. (1992)
encontraron que cultivos de cítricos de Jamaica, Belize y Costa Rica superaban en
riqueza a cultivos agroforestales como el cacao y el café. Contrariamente, Petit y Petit
Tabla 3. Riqueza (número de especies), abundancia relativa (número de capturas), proporción(entre paréntesis) e índice de similitud (IS) de los gremios alimentarios encontrados en lasmuestras del naranjo y el cacao estudiadas en el norte de Venezuela.
Gremios Riqueza y proporción (%) Abundancia y proporción (%)
Alimentariosa Naranjo Cacao Naranjo Cacao ISb
I 30 (40,0) 31 (43,0) 100 (14,6) 139 (19,4) 56
FIc 18 (24,0) 10 (13,8) 341 (49,8) 78 (10,1) 43
NIc 9 (12,0) 15 (20,8) 111 (16,2) 398 (55,4) 75
G 9 (12,0) 5 (6,9) 69 (10,1) 45 (6,3) 43
F 5 (6,6) 8 (11,1) 32 (4,6) 38 (5,3) 46
GIc 1 (1,3) 0 (0,0) 12 (1,8) 0 (0,0) 0
FF 1 (1,3) 2 (2,8) 14 (2,0) 9 (1,3) 67
C 1 (1,3) 0 (0,0) 1 (0,1) 0 (0,0) 0
O 1 (1,3) 0 (0,0) 4 (0,6) 0 (0,0) 0
aI, insectívoros; F, frugívoros; FI, frugívoro-insectívoro; FF, frugívoro-folívoro; NI, nectarívoro-insectívoro; G,
granívoro; GI, granívoro-insectívoro; C, carnívoro; O, omnívoro. bIndice de similitud: IS = [2C/(A+B)] x 100.
Valores: entre 1-20, muy escasamente parecidas; entre 21-40, escasamente parecidas; entre 41-60, algo parecidas;
entre 61-80, parecidas; entre 81-99, muy parecidas (Verea et al. 2000). cProporción significativamente diferente
para la abundancia (α=0,05) según prueba de χ2.
60 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
(2003) han reportado que monocultivos arbolados como el pino caribe, virtualmente
no poseen un valor de conservación para las aves al compararlos con cultivos agrofo-
restales (café).
No obstante, al analizar ambas muestras en términos de abundancia, el naranjo
resultó un ambiente más perturbado que el cacao, pues el 60% de sus individuos perte-
necían a especies propias de áreas alteradas, sin contar que otras como Tolmomyias
flaviventris, Turdus nudigenis, Saltator striatipectus y Sporophila intermedia no
mencionadas por Stotz et al. (1996), igualmente podrían considerarse dentro de este
grupo, al menos en Venezuela, elevando su proporción hasta un 65%. Dunn (2004)
también reporta un aumento en el establecimiento de especies propias de áreas
alteradas, mientras mayores son las perturbaciones al ambiente.
Este alto grado de perturbación también estuvo reflejado a nivel de familias, prin-
cipalmente en aquellas susceptibles a las perturbaciones. De ellas, Dendrocolaptidae,
cuyas aves forrajean trepando troncos y ramas, escudriñando entre grietas, epífitas y
bajo la corteza de los árboles (Ridgely y Tudor 1994), mostraron una de las mayores
diferencias en sus abundancias, debido a la ausencia de las características antes señala-
das en el naranjo. Asimismo, las aves de esta familia han mostrado una incapacidad
para incursionar en áreas poco arboladas (Sekercioglu 2002b) como el naranjo,
resultando un ambiente poco atractivo para ellas. Esta debilidad ha colocado a
muchas de sus especies entre las candidatas a desaparecer a mediano plazo, junto a
otras de Thamnophilidae y Troglodytidae (Terborgh y Weske 1969, Sekercioglu
2002b). Las dos últimas mostraron una baja riqueza tanto en el naranjo como en el
cacao, pues son más dependientes de los sotobosques (Skutch 1996), el estrato más
modificado en ambos cultivos. Sin embargo, estuvieron representadas por otras aves
de la familia, propias de ambientes abiertos (Phelps y Meyer de Schauensee 1994)
como Formicivora grisea en el naranjo y Sakesphorus canadensis en el cacao, o menos
susceptibles como Troglodytes aedon.
Estas aves insectívoras, al ser más específicas de bosques (Sekercioglu et al. 2002),
son mejor atraídas por cultivos mixtos que los monocultivos (Jones et al. 2005). Por lo
tanto, esperábamos una baja incidencia de insectívoros en el naranjo. Sin embargo, sus
proporciones de riqueza y abundancia se mantuvieron similares en ambos cultivos.
Aunque ciertamente en el cacao, una mayor diversidad de árboles, arbustos y enre-
daderas que soportan un importante número de artrópodos (Skutch 1996) atraen aves
trepadoras y escudriñadoras como Dendrocincla fuliginosa y Lepidocolaptes
souleyetii, los insectívoros en el naranjo estuvieron representados por depredadores
aéreos como Empidomax euleri, Myiophobus fasciatus, Tolmomyias flaviventris y
Stelgydopteryx ruficollis, favorecidos por sus espacios abiertos, manteniendo elevada
su presencia tanto en términos de riqueza como abundancia. En ambos casos, el
gremio representó más del 40% de las especies, un resultado similar al obtenido tanto
en ambientes perturbados y no perturbados del Neotrópico (Verea 2001, Donatelli et
al. 2004, Verea y Solórzano 2005).
61Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
Contrariamente, por tratarse de un cultivo frutícola, esperábamos una alta inci-
dencia de frugívoros en el naranjo. Sin embargo, fueron menos ricos y similarmente
abundantes con respecto al cacao. Cabe destacar que los grandes frutos del naranjo
resultaron inaccesibles para la mayoría de estas aves, por lo que unas pocas como
Thraupis episcopus o Ramphocelus carbo, sólo podían acceder a la pulpa interna de
los frutos muy maduros abandonados durante la cosecha. Sin embargo, Mionectes
oleagineus, Euphonia laniirostris, Tangara cayana y Thraupis episcopus, visitaban
regularmente las plantas parásitas que crecen sobre el cultivo, aumentando su
abundancia. Por su parte, el cacao posee un dosel, un estrato ausente en el naranjo,
donde abundan los frutos y normalmente forrajean las aves frugívoras (Terborgh et al.
1990, Donatelli et al. 2004), principalmente Pipridae y Thraupidae, las cuales visitaron
eventualmente su sotobosque y fueron capturadas por las redes. La ausencia de
Pipridae en la muestra del naranjo generó la baja similitud (IS= 46) de los frugívoros
con respecto al cacao.
El naranjo también resultó poco importante para Trochilidae, evidenciado en las
marcadas diferencias de sus capturas (α=0,05) con respecto al cacao. Si bien la familia
estuvo representada por los nectarívoro-insectívoros, los cuales son capturados con
mayor frecuencia en áreas iluminadas que en el interior de los bosques (Wunderle et
al. 2005) y podrían estar menos afectados por la deforestación que los insectívoros
(Borgella et al. 2001), la ausencia de lugares para obtener néctar o polen impidió reunir
un elevado número de sus individuos. Estos recursos, además de estacionales,
estuvieron ofertados sólo por el cultivo o unas pocas plantas parásitas, cuyas flores
probablemente no eran las más adecuadas para estas aves y, regularmente, estuvieron
ocupadas por insectos ponzoñosos (Vespidae), con los cuales debían competir. Hemos
observado como tales insectos expulsaban con vigor a Chlorostilbon mellisugus y
Amazilia fimbriata cuando se acercaban explorando sus flores. Contrariamente en el
cacao, la oferta continua de Heliconia atrae a muchos individuos de esta familia,
además que el riego por inundación produce lugares ideales para la reproducción de
dípteros, los cuales se han reportados importantes para Trochilidae (Verea y Solórzano
2005).
Por su parte, Tyrannidae y Emberizidae se vieron favorecidas en la muestra del
naranjo. La elevada abundancia de Tyrannidae estuvo relacionada al alto número de
capturas de Myiozetetes similis y Phaeomyias murina (30% entre ambas), aves
frugívoro-insectívoras que habitan en áreas abiertas con árboles dispersos (Phelps y
Meyer de Schauensee 1994) como el naranjo. Junto a otras frugívoro-insectívoras
como Camptostoma obsoletum, Contopus cinereus, Elaenia flavogaster, Myiarchus
tyranulus, Myiozetetes cayanensis, M. similis y Pachyramphus cinnamomeus, tomaron
provecho de los frutos de las plantas parásitas sobre el cultivo, elevando su riqueza y
abundancia en el naranjo y generando una marcada diferencia (α=0,05) tanto a nivel
de familia como de gremios alimentarios con respecto al cacao, así como sus
diferencias en composición de especies (IS= 48 y 43, respectivamente).
62 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
Asimismo, las malezas (Panicum maximum) que crecen como consecuencia de la
alta radiación solar y la falta regular de labores de mantenimiento entre las plantas y
caminerías del naranjo, atrajeron desde las sabanas de montaña aledañas a Sporophila
spp., Volatinia jacarina y Sicalis flaveola, aves principalmente granívoras, haciendo a
Emberizidae y a los gremios dependientes del recurso “granos” más abundantes en la
muestra del mismo. La baja abundancia de granos en otras plantaciones de cacao de
Venezuela ha sido reportada como un factor determinante en la poca incidencia de
granívoros dentro del cultivo (Verea y Solórzano 2005).
Finalmente, el naranjo como monocultivo se perfila como un ambiente ecológica-
mente viable en la conservación de la avifauna, dada la compleja estructura de su
comunidad de aves, aún cuando no favoreció la abundancia de algunos grupos
tradicionalmente indicadores de la calidad ambiental, jugando un papel particular en
el mantenimiento de la biodiversidad dentro del mosaico ambiental de Venezuela y el
Neotrópico.
Agradecimientos. Quisiéramos expresar nuestro más sincero agradecimiento a José AntonioCórdido (Hacienda Paso Real) y Sebastián Concepción (Centro de Germinación y Propagacióndel Cacao de Ocumare de la Costa), por toda la ayuda logística durante la realización de losmuestreos; a Luis Hernández Chong por su colaboración en la identificación de las muestrasbotánicas; a Francisco Mateo por los cálculos estadísticos y al Instituto de Zoología Agrícola(IZA) de la Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela.
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65Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
Anexo 1. Listado de las especies y subespecies de las aves capturadas en los muestreos con redes deneblina dentro de los cultivos de naranjo y cacao estudiados en el norte de Venezuela, consu respectivo gremio alimentario, número de capturas y abundancia numérica relativa(entre paréntesis), así como la diferencia entre las capturas del naranjo con respecto alcacao.
Taxones y gremios alimentariosa Cultivos
Naranjo Cacao Diferencia
Columbidae
Columbina squammata ridgwayi (G)d, e 4 (0,6) 0 4
Columbina talpacoti rufipennis (G)d, e, f 4 (0,6) 23 (3,2) -19
Leptotila rufaxilla dubusi (G)e, f 0 1 (0,1) -1
Leptotila v. verreauxi (G)e 13 (1,9) 15 (2,1) -2
Psittacide
Forpus passerinus viridissimus (F)e 3 (0,4) 0 3
Cuculidae
Crotophaga ani (I)d 1 (0,1) 0 1
Trochilidae
Amazilia fimbriata elegantissima (NI)d 36 (5,3) 109 (15,2) -73
Amazilia tobaci feliciae (NI) 4 (0,6) 24 (3,3) -20
Anthracothorax n. nigricollis (NI)d 0 50 (7,0) -50
Chalybura buffonii aeneicauda (NI) 1 (0,1) 21 (2,9) -20
Chlorestes n. notatus (NI) 1 (0,1) 29 (4,0) -28
Chlorostilbon mellisugus caribaeus (NI)f 12 (1,8) 1 (0,1) 11
Chrysuronia o. oenone (NI) 0 2 (0,3) -2
Florisuga m. mellivora (NI) 0 15 (2,1) -15
Glaucis h. hirsuta (NI) 4 (0,7) 70 (9,7) -64
Phaethornis anthophilus fuscicapillus (NI) 2 (0,3) 43 (6,0) -41
Phaethornis a. agusti (NI)f 1 (0,1) 1 (0,1) 0
Phaethornis striigularis ignobilis (NI) 0 2 (0,3) -2
Sternoclyta cyanopectus (NI)b 0 4 (0,6) -4
Alcedinidae
Chroceryle a. americana (C) 1 (0,1) 0 1
Galbulidae
Galbula r. ruficauda (I) 4 (0,6) 16 (2,2) -12
Bucconidae
Hypnelus ruficollis bicinctus (I) 0 11 (1,5) -11
Picidae
Campephilus m. melanoleucos (I)f 0 2 (0,3) -2
Picumnus squamulatus rohli (I) 3 (0,4) 1 (0,1) 2
Veniliornis kirkii continentalis (I) 1 (0,1) 0 1
Furnariidae
Cranioleuca s. subcristata (I) 4 (0,6) 0 4
Phacellodomus inornatus (I)g 3 (0,4) 6 (0,8) -3
Synallaxis albescens occipitalis (I)d, f 1 (0,1) 0 1
Dendrocolaptidae
Dendrocincla fuliginosa meruloides (I) 0 16 (2,2) -16
Lepidocolaptes souleyetii littoralis (I) 3 (0,4) 23 (3,2) -20
Sittasomus griseicapillus griseus (I) 1 (0,1) 2 (0,3) -1
Xiphorhynchus picus choicus (I)f 0 2 (0,3) -2
Xiphorhynchus susurrans nanus (I) 0 5 (0,7) -5
66 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
Anexo 1. Continuación.
Taxones y gremios alimentariosa Cultivos
Naranjo Cacao Diferencia
Thamnophilidae
Formicivora grisea intermedia (I) 1 (0,1) 0 1
Sakesphorus canadensis intermedius (I)f 0 1 (0,1) -1
Tyrannidae
Camptostoma obsoletum venezuelae (FI)d 17 (2,5) 0 17
Cnemotriccus fuscatus cabanisi (I) 0 2 (0,3) -2
Contopus cinereus bogotensis (FI)f 5 (0,7) 0 5
Elaenia c. cristata (FI) 8 (1,2) 0 8
Elaenia f. flavogaster (FI)d 10 (1,5) 0 10
Empidomax euleri lawrencei (I) 3 (0,4) 0 3
Leptopogon amaurocephalus diversus (FI) 1 (0,1) 0 1
Leptopogon superciliaris venezuelensis (FI)f 5 (0,7) 5 (0,7) 0
Mionectes oleagineus abdominalis (F)b 10 (1,5) 0 10
Pogonotricus ophtalmicus purus (FI)f 10 (1,5) 2 (0,3) 8
Myiarchus tuberculifer pallidus (I)f 0 3 (0,4) -3
Myiarchus t. tyrannulus (FI) 3 (0,4) 0 3
Myiarchus v. venezuelensis (I) 1 (0,1) 1 (0,1) 0
Myiodynastes maculatus difficilis (I) 0 9 (1,3) -9
Myiopagis gaimardii bogotensis (I) 1 (0,1) 3 (0,4) -2
Myiophobus f. fasciatus (I)d, f 7 (1,0) 0 7
Myiozetetes cayanensis rufipennis (FI)d 35 (5,1) 1 (0,1) 34
Myiozetetes similis columbianus (FI)d, f 122 (17,8) 18 (2,5) 104
Pachyramphus cinnamomeus magdalenae (FI)f 0 1 (0,1) -1
Pachyramphus r. rufus (FI)g 0 1 (0,1) -1
Phaeomyias murina incompta (FI)d, f 79 (11,5) 0 79
Pitangus sulphuratus rufipennis (O)d 4 (0,6) 0 4
Poecilotriccus sylvia griseolum (I)f 0 1 (0,1) -1
Todirostrum c. cinereum (I)d, f 6 (0,9) 1 (0,1) 5
Tolmomyias flaviventris aurulentus (I)f 27 (3,9) 1 (0,1) 26
Pipridae
Chiroxiphia lanceolata (F) 0 6 (0,8) -6
Pipra filicauda subpallida (F) 0 1 (0,1) -1
Vireonidae
Cyclarhis gujanensis parvus (I) 1 (0,1) 0 1
Hylophilus aurantiifrons saturatus (I)f 0 2 (0,3) -2
Hylophilus flavipes acuticauda (I) 12 (1,8) 4 (0,5) 8
Vireo olivaceus (I) 1 (0,1) 1 (0,1) 0HirundinidaeStelgidopteryx ruficollis aequalis (I)d 1 (0,1) 0 1TroglodytidaeThryothorus leucotis venezuelanus (I)f 2 (0,3) 5 (0,7) -3Troglodytes aedon albicans (I)d 2 (0,3) 9 (1,3) -7PolioptilidaePolioptila plumbea plumbiceps (I) 3 (0,4) 0 3Ramphocaenus melanurus trinitatis (I)f 1 (0,1) 2 (0,3) -1TurdidaeCatharus m. minimus (I)c, f 2 (0,3) 0 -2Turdus albicollis phaeopygoides (FI)e 1 (0,1) 0 1
67Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 172
Anexo 1. Continuación.
Taxones y gremios alimentariosa Cultivos
Naranjo Cacao Diferencia
Turdus fumigatus aquilonalis (FI)e 0 12 (1,7) -12Turdus leucomelas albiventer (FI)d, e 2 (0,3) 0 2Turdus n. nudigenis (FI)e 25 (3,7) 27 (3,8) -2ParulidaeBasileuterus culicivorus cabanisi (I) 2 (0,3) 0 2Basileuterus tristriatus bessereri (I)f 0 1 (0,1) -1Coereba flaveola luteola (NI)d, e 50 (7,3) 24 (3,3) 26Conirostrum l. leucogenys (I) 0 2 (0,3) -2Dendroica petechia (I)c, f 1 (0,1) 1 (0,1) 0Dendroica striata (I)c 1 (0,1) 0 1Parula pitiayumi elegans (I)f 0 1 (0,1) -1Seiurus noveboracensis (I)c 2 (0,3) 14 (1,9) -12Setophaga ruticilla (I)c 2 (0,3) 1 (0,1) 1ThraupidaeCyanerpes cyaneus eximius (NI)d, e, f 0 3 (0,4) -3Euphonia laniirostris crassirostris (F)e 3 (0,4) 7 (1,0) -4Ramphocelus carbo venezuelensis (F)d, e 6 (0,9) 9 (1,3) -3Tachyphonus rufus (FI)e 4 (0,6) 9 (1,3) -5Tangara c. cayana (FI)e 13 (1,9) 0 13Thraupis episcopus cana (F)d, e 10 (1,5) 5 (0,7) 5Thraupis glaucocolpa (F)f, e 0 7 (1,0) -7Thraupis palmarum melanoptera (F)d, e 0 2 (0,3) -2CardinalidaeCyanocompsa cyanea minor (G)f, e 0 5 (0,7) -5Cyanocompsa c. cyanoides (FI) 0 2 (0,3) -2Saltator striatipectus perstriatus (FF) 14 (2,0) 1 (0,1) 13Saltator coerulescens brewsteri (FF)d, f 0 8 (1,1) -8EmberizidaeArremonops c. conirostris (I)f 0 1 (0,1) -1Sicalis f. flaveola (G)d, e 1 (0,1) 0 1Sporophila bouvronides (G)e 5 (0,7) 0 5
Sporophila i. intermedia (G)e 32 (4,6) 0 32
Sporophila m. minuta (G)e 6 (0,9) 0 6
Sporophila n. nigricollis (G)d, e 2 (0,3) 1 (0,1) 1
Volatinia jacarina splendens (GI)d, e, f 12 (1,8) 0 12
Icteridae
Gymnomystax mexicanus (FI)e 1 (0,1) 0 1
Psarocolius d. decumanus (F)e 0 1 (0,1) -1
Fringillidae
Carduelis psaltria columbiana (G)e 2 (0,3) 0 2
aI, insectívoros; F, frugívoros; FI, frugívoro-insectívoro; FF, frugívoro-folívoro; NI, nectarívoro-insectívoro; G,granívoro; GI, granívoro-insectívoro; C, carnívoro; O, omnívoro.
bEspecie/subespecie endémica (Cracraft 1985).c Especie migratoria (Hilty 2003).dIndicadora de ambientes alterados (Stotz et al. 1996).e De interés cinegético (Ojasti 1993, Verea y Solórzano 2005, comentarios locales).f Primer reporte para el cacao en Venezuela (Schäfer y Phelps 1954, Phelps y Meyer de Schauensee 1994, Hilty
2003, Verea y Solórzano 2005).
68 Aves de monocultivos arbóreos (naranjo vs cacao)
Recibido: 13 junio 2008Aceptado: 21 mayo 2009
Carlos Verea, María A. Araujo, Luz Parra y Alecio Solórzano
Instituto de Zoología Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela,Apartado Postal 4579, Maracay 2101-A. Estado Aragua, Venezuela. [email protected]
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