Rev Chil Rad. 2016;22(3):133---139

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ARTÍCULO DE REVISIÓN

Resonancia magnética fetal en el estudio prequirúrgicode disrafia espinal

Ximena Ortegaa,b,∗, Felipe Otayzac, Diego Aranedaa,b, Karla Moenneb,Carolina Pérezb, Juan Antonio Escaffib y Gonzalo Corralb

a Centro de Enfermedades Raras, Clínica Las Condes, Santiago, Chileb Radiología Infantil, Departamento de Diagnóstico por Imágenes, Clínica Las Condes, Santiago, Chilec Departamento de Neurocirugía, Clínica Las Condes, Santiago, Chile

Recibido el 31 de agosto de 2016; aceptado el 11 de septiembre de 2016Disponible en Internet el 29 de septiembre de 2016

PALABRAS CLAVEDisrafia espinal;Resonanciamagnética;Ultrasonografía;Prenatal;Sistema nerviosocentral;Enfermedadesfetales;Diagnóstico prenatal

Resumen Las disrafias espinales son una indicación importante de resonancia magnética fetal(RMF), considerando la evaluación de posibles candidatos para cirugía intrauterina. La RMF hademostrado ser superior a la ultrasonografía 3D y 2D para la evaluación de la fosa posterior, eltronco cerebral, el cuerpo calloso, y las anormalidades del desarrollo de la corteza cerebral. Ladescripción y el nivel del dano espinal, el grado de hidrocefalia, la magnitud de la herniacióndel cerebelo, y la presencia de lesiones asociadas son variables importantes, útiles para laplanificación preoperatoria y la comparación con estudios posnatales.© 2016 SOCHRADI. Publicado por Elsevier Espana, S.L.U. Este es un artıculo Open Access bajola licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

KEYWORDSSpinal dysraphism;Magnetic resonanceimaging;Ultrasound;Prenatal;Central nervous

Foetal magnetic resonance imaging in the pre-surgical assessment of spinaldysraphism

Abstract Spinal dysraphism is an important indication for foetal magnetic resonance ima-ging (MRI), considering the evaluation of potential candidates for intrauterine surgery. FoetalMRI has proved to be superior to 2D and 3D ultrasound for the posterior fossa, brain stem,corpus callosum, and cortical development abnormalities. The description and level of spinal

injury, hydrocephalus, magnitude of cerebellum herniation, and associated injuries, are valua-

eful for the preoperative assessment, as well as for the comparison

d by Elsevier Espana, S.L.U. This is an open access article under the

system;Foetal diseases;Prenatal diagnosis

ble information, which is uswith postnatal studies.© 2016 SOCHRADI. Publishe

CC BY-NC-ND license (http://cre

∗ Autor para correspondencia.Correo electrónico: xortega@clinicalascondes.cl (X. Ortega).

http://dx.doi.org/10.1016/j.rchira.2016.09.0040717-201X/© 2016 SOCHRADI. Publicado por Elsevier Espana, S.L.U. Estecreativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

ativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

es un artıculo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://

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pshidemaFalos 25 y 40 min, dependiendo de los movimientos fetales.

34

ntroducción

l ultrasonido ha sido y seguirá siendo la modalidad prima-ia para el diagnóstico de la patología del sistema nerviosoentral. La resonancia magnética, que ha revolucionado eliagnóstico por imágenes en todas las áreas de la medicina,e hizo parte del diagnóstico prenatal con la introduccióne secuencias rápidas y ultrarrápidas, que disminuyeron losrtefactos de movimiento, lo que permitió visualizar el fetoon imágenes multiplanares, sin uso de radiación y con unaesolución de contraste de tejidos no descrita por otras téc-icas.

Los esfuerzos por mejorar las imágenes de resonanciaagnética fetal (RMF) se acompanaron de innumerablesublicaciones tratando de establecer sus ventajas en áreasn las cuales la ecografía había sido el estándar. Sinmbargo, el debate sobre la superioridad de las imágenesespecto del ultrasonido es estéril en ausencia de un ultra-onido de calidad, que permita una sospecha diagnósticaemprana que posibilite el estudio por técnicas comple-entarias. El ultrasonido sigue y seguirá siendo el método

stándar para el cribado. Por lo mismo, las comparacio-es sobre sensibilidad y especificidad de ambos métodoseben ser cuidadosas; teniendo en cuenta que la RMF nos realizada como procedimiento estándar en pacientes conltrasonidos normales, la valoración de verdaderos o falsosegativos tendrá un valor cuestionable1. De esta forma, elalor de la RMF en la evaluación de la patología del sistemaervioso central, desde hace varios anos, ha estado centradon el aporte de información adicional al ultrasonido y en laanera en que esta información es capaz de cambiar lasecisiones clínicas2. En términos generales, y de acuerdoon la revisión realizada por Rossi y Prefumo1, se estimactualmente que en la evaluación del sistema nervioso cen-ral los hallazgos pueden ser confirmados posnatalmente (oost mortem) en cerca del 90% de los casos, y que la RMFgrega hallazgos a la ecografía en alrededor de un 18%, prin-ipalmente en relación con anomalías de la línea media,lteraciones de la fosa posterior, determinación y cuantía dea dilatación del sistema ventricular, tumores, maduracióne la corteza cerebral, alteraciones de la migración, lesionessquémicas y hemorragias, y en la evaluación del contenidon presencia de hernias3-5. Los cambios de conducta motiva-os por estos hallazgos se estiman, actualmente, cercanosl 30% de los casos estudiados en las mismas series, por loue apoyan su indicación, como examen de segunda línea,rente a alteraciones detectadas en ecografía.

La espina bífida abierta o mielomeningocele es una mal-ormación severa del sistema nervioso central en la cual unierre incompleto de la columna vertebral expone tejidoedular. Se localiza preferentemente en la región lum-ar y se calcula que su incidencia es de aproximadamente/1.000 nacimientos6. En la etapa prenatal, el tejido ner-ioso expuesto queda en contacto con el líquido amniótico

es altamente vulnerable al dano químico y traumático,o que deteriora la función neurosensorial hacia distal. Laérdida constante de líquido cefalorraquídeo a través delefecto desplaza las estructuras encefálicas hacia la región

osterocaudal del cráneo, ocasionando el descenso de laosa posterior, la compresión del foramen magno e hidro-efalia secundaria, lo que se conoce como malformación de

el

X. Ortega et al.

hiari tipo II. Como consecuencia, los individuos afectadosresentan dano neurológico irreparable, paraplejía, hidro-efalia triventricular, disfunción vesical, intestinal y sexual,eformidades esqueléticas de extremidades inferiores yeterioro neurosensorial de por vida, con los consecuentesostos emocionales y financieros para la familia y la socie-ad. Aunque es considerada una anomalía no letal, el 15-30%e los afectados con espina bífida fallecen en los primerosnos de vida debido a enclavamiento medular, infección yepsis, e insuficiencia renal.

Actualmente se reconoce que el dano asociado a espinaífida no solo se produce por neurulación incompleta, sinoambién por exposición de tejido nervioso vulnerable almbiente intrauterino, lo que es más manifiesto despuése las 26 semanas de gestación. Por este motivo, la espinaífida abierta se ha convertido en la primera anomalía noetal en la que se considera cirugía intrauterina con el fine realizar rescate neurológico, preservación de la funcióneuromotora y revertir la herniación del cerebro posterior.

El estudio aleatorizado MOMS7 demostró que la cirugíantrauterina reduce la necesidad de derivación ventrículo-eritoneal a la mitad, mejora en forma significativa launción motora evaluada a los 30 meses de vida en com-aración con la cirugía neonatal convencional, y consideraa RMF en la evaluación prequirúrgica de estos pacientes.

Esta nueva cirugía durante la etapa fetal ya ha sido rea-izada en nuestro país, motivo por el cual es necesario estarn conocimiento de los hallazgos que son relevantes para elquipo perinatal, tanto en la selección como en el abordajee los pacientes.

rotocolo de estudio por imágenes

l examen puede ser realizado en decúbito supino o decú-ito lateral según la tolerancia de la paciente. Debido aue la indicación del estudio por imágenes con resonanciaepende de los hallazgos en ultrasonografía, en muchos cen-ros se ha optado por la evaluación dirigida, circunscrita aa cabeza y columna del feto, con menor o ninguna dedica-ión a otras áreas anatómicas. Esta práctica permite reducirosto y tiempo del estudio, pero disminuye las posibilidadese diagnóstico frente a alteraciones no sospechadas previa-ente y que pudieran configurar un cuadro sindromático, yaue el estudio a través de RMF permite detectar hallazgosdicionales en hasta un 28% de los casos8.

En nuestro centro realizamos de rutina adquisicionesotenciadas en T2 en planos axial, coronal y sagital, poreparado para la cabeza y el tronco fetal, con secuenciasalf-Fourier single-shot turbo spin-echo (HASTE). En estasmágenes, el líquido cefalorraquídeo hiperintenso permiteelinear con exquisito detalle el sistema ventricular y elspacio subaracnoideo tanto de la convexidad como del peri-edular y los límites de la columna vertebral. Realizamos,

dicionalmente, secuencias True FISP y T1-weighted turboLASH, de la cabeza fetal, para contribuir en la búsqueda delteraciones asociadas, con un tiempo total de estudio entre

La obtención de un plano sagital estricto a nivel delncéfalo permite delimitar el contorno del cerebelo ya relación de las amígdalas con el foramen magno. En

Resonancia magnética fetal en el estudio prequirúrgico de disrafia espinal 135

Tabla 1 Protocolo de estudio de cabeza y columna fetal. Comparación 1,5 T y 3 T

1,5 T 3 T

Axial/coronal/sagital T2w HASTE(free-breathing)

TR/TE = 1.200/141 ms, SL = 4 mm,FOV = (250*250) mm2,matrix = (205*256) px2

TR/TE = 1.100 / 96 ms, SL = 3 mm,FOV = (280*280) mm2,matrix = (256*230) px2

Axial T1w FLASH (breathhold) TR/TE = 99/5 ms, SL = 4 mm,FOV = (250*250) mm2,matrix = (205*256) px2

TR/TE = 122/2,46 ms, SL = 3 mm,FOV = (280*280) mm2,matrix = (224*168) px2

Sagittal T2w trufi2d (breathhold) TR/TE = 3,59/1,8 ms,FOV = (250*250) mm2,matrix = (205*256) px2

TR/TE = 3,88/1,7 ms,FOV = (376*376) mm2,matrix = (614*768) px2

.

Sdpll

Parámetros en resonador Siemens Avanto 1.5 T y Siemens Skyra 3TFuente: Schneider10.

la columna, es posible precisar la longitud del defecto ensentido céfalo-caudal; la determinación precisa de los seg-mentos vertebrales comprometidos en el defecto ha sido unhecho desafiante en el reporte radiológico y, obviamente, demayor relevancia frente a la estimación del nivel de compro-

miso clínico posterior de los pacientes. Sin embargo, ya hasido documentada la dificultad de concordar en establecerel nivel de la lesión espinal entre diferentes observadores.

cac

Figura 1 Imágenes T2w HASTE en plano axial, desde cefálico (A) hmedular, con tejido neural fuera del canal medular, en contacto con

imon y Pollock, en el ano 2004, reportaron diferenciase hasta un 20% en los casos reportados9. Mangels et al,or su parte, reportaron discordancias consideradas suti-es, cuando involucraban uno o 2 segmentos, en el 43% deos casos, y significativas en el 11%4. A pesar de los pocos

ortes que se obtienen en el barrido del tronco, debidol pequeno tamano del feto, es posible programar secuen-ias obteniendo imágenes consecutivas, no traslapadas o

acia caudal (D). Se observa desplazamiento posterior del cono la membrana superficial.

136 X. Ortega et al.

F ferenp

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igura 2 Disrafia espinal, con defecto posterior y saco de diequeno (B) y ausente (C).

olumétricas, para acceder a reconstrucciones que con-ribuyan a la determinación de los segmentos anató-icos comprometidos, utilizando referencias anatómicas

abituales.Como es sabido, el contraste de los tejidos fetales

epende fuertemente de la cantidad de agua libre de lasstructuras. La preocupación inicial sobre la influencia delampo magnético sobre el feto en desarrollo ha sido seguidaor un período carente de reportes de efectos deleté-eos asociados. Actualmente, la mayoría de los estudiose realizan en resonadores de 1,5 T, campo que permitena adecuada definición de contornos y diferencia entre lasntensidades de senal de los diferentes tejidos. Reciente-ente, se han incorporado resonadores de 3 T, igualmente

eguros para los pacientes, y que permiten también obte-er imágenes de excelente contraste. La diferencia en laotencia del campo magnético debe ser considerada en

Enp

te tamano. Imágenes T2w HASTE sagital con saco grande (A),

a programación de un estudio fetal en 1,5 versus 3 T yas secuencias requieren ajustes10. La diferente suscepti-ilidad magnética a los líquidos puede ser, por una parte,esponsable de nuevos artefactos y por otra, permitir laisualización de estructuras, especialmente vasculares useas, de representación limitada en imágenes obtenidas aenor intensidad de campo. La tabla 1 resume el protocolo

stándar utilizado en nuestro centro con 1,5 T y los ajustesara 3 T.

La recomendación del Colegio Americano de Radiologíaespecto de la práctica de la RMF no considera el uso deontraste intravenoso11. El gadolinio durante el embarazo esonsiderado un medicamento tipo C, lo que significa que sueguridad en humanos no ha sido suficientemente probada.

studios han demostrado que los contrastes con gadoli-io ingresan a la circulación fetal, atravesando la barreralacentaria12. Más tarde son filtrados por los rinones y

Resonancia magnética fetal en el estudio prequirúrgico de disrafia espinal 137

Figura 3 Mielomeningocele dorsal, en imágenes T2w HASTE axial (A) y sagital (B).

Figura 4 Colpocefalia, con prominencia de cuernos posteriores de ventrículos laterales, en imágenes T2w HASTE coronal (A),axial (B) y sagital (C).

138 X. Ortega et al.

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igura 5 Disrafia espinal, con fosa posterior normal y espacioA) y con espacio subaracnoideo disminuido (B) asociado a desc

liminados al líquido amniótico, donde pudiera ser deglu-ido nuevamente por el feto, en un ciclo cuya duración noa sido determinada.

allazgos

as alteraciones de la inducción dorsal corresponden a unspectro de alteraciones ocurridas durante las primeras 4-

semanas de gestación, cuando se forman el tubo neural,a notocorda, la columna y el cráneo. Desde el punto deista del diagnóstico por imágenes, estas alteraciones pue-en ser divididas en espina bífida oculta, meningocele yielomeningocele3.La espina bífida oculta, habitualmente no se diagnos-

ica con ultrasonido prenatal, por lo que estos pacienteso llegan a una segunda opinión con resonancia magnética.l diagnóstico de esta alteración se da durante el períodoosnatal, en general asociado a la presencia de estigmasutáneos.

El meningocele y el mielomeningocele corresponden aatologías que sí son sospechadas en útero. Además de con-rmar inicialmente la alteración, el estudio por imágenesstá enfocado en la cirugía fetal como indicación potencial.e esta forma, el foco en el análisis y en el reporte de losallazgos debe centrarse en los siguientes puntos.

escripción de la lesión espinal

a falla en el cierre del tubo neural determina la separaciónel aspecto posterior de la vértebra con herniación de laseninges y de líquido cefalorraquídeo fuera del canal (fig. 1)

a posición de la placoda neural con respecto al nivel de lauperficie de la piel permite distinguir el tipo de defectobierto9. Si el saco de la hernia contiene estructuras ner-iosas, corresponde a mielomeningocele; si solo comprenderasa y tejido conectivo, corresponde a un meningocelefig. 2).

ivel de la lesión espinal

recuentemente las alteraciones comprometerán la regiónumbar o lumbosacra. Sin embargo, es necesario tener

Ldae

racnoideo de amplitud normal en imágenes sagital T2w HASTE de amígdalas cerebelosas a través del foramen magno.

resente que los defectos pudieran ser altos e incluso múl-iples (fig. 3). Una vez que el defecto es identificado, esreciso determinar la longitud teniendo en cuenta que com-romisos más extensos involucrarán, obviamente, un mayorúmero de segmentos vertebrales, dependiendo del tamanoel feto. El reconocimiento de la unión dorsolumbar eslave en la determinación del nivel estructural compro-etido, en presencia de una adecuada definición de los

ontornos óseos. La unión dorsolumbar mantiene en la vidaetal sus relaciones habituales con las costillas, la inserciónosterior del diafragma y el polo superior de los rinones.

rado de hidrocefalia

as imágenes coronales son útiles en la evaluación generalel estado del sistema ventricular y del espacio subarac-oideo de la convexidad. La determinación del diámetroifrontal pudiera ser rutinaria en resonancia, considerandoue es una determinación fácil de obtener con ecogra-ía luego del nacimiento, enriqueciendo el seguimiento. Laaracterización y cuantificación de la dilatación de los ven-rículos laterales es menor evaluada en imágenes axiales,onde es posible obtener también mediciones reproduciblese los cuernos posteriores, por ejemplo (fig. 4).

rado de herniación del cerebelo

a fosa posterior en estos pacientes es habitualmenteequena. El mielomeningocele está frecuentementecompanado por anomalías cerebrales, que incluyen elescenso de las amígdalas cerebelosas a través del foramenagno. Las imágenes sagitales estrictas permiten la delimi-

ación del foramen y la cuantificación del tejido herniadoacia la región caudal (fig. 5).

esiones asociadas

a detección de lesiones asociadas puede diferenciar inme-iatamente los pacientes candidatos a cirugía prenatal dequellos que no lo serán. La presencia de alteraciones enl espectro de la disrafia espinal está descrita en varios

Resonancia magnética fetal en el estudio prequirúrgico de disrafi

Tabla 2 Síndromes asociados a disrafia espinal

Disostosis espondilocostalSíndrome de deleción del cromosoma 22q11.21Síndrome Waardenburg tipo I

Síndrome orofaciodigital tipo I

Tetrasomía 18pSíndrome de GoltzSíndrome de JoubertTrisomía 18Síndrome de Meckel

rtcp

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C

L

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1

1

Figura 6 Disrafia espinal asociada a severa deformidad de lacolumna vertebral, en imagen sagital T2w HASTE.

síndromes y resumida en la tabla 2. La búsqueda de alte-raciones de los demás segmentos y órganos debe ser, poresto, rutinaria y exhaustiva (fig. 6).

Conclusión

La cirugía prenatal antes de las 26 semanas disminuye elriesgo de muerte y la necesidad de válvula derivativa a los12 meses de vida. Por otra parte, mejora el rendimientomental y motor en una escala ajustada según el nivel de lalesión a los 30 meses de vida, el grado de herniación asociadaa Chiari tipo II,así como el nivel neuromotor en relación conla lesión anatómica, beneficios que deben balancearse enatención al 13% de partos prematuros que ocurren antes delas 30 semanas según reporta la literatura.

La RMF ha sido un examen de segunda línea en múlti-

ples patologías. Su utilidad frente a la disrafia espinal enparticular va más allá de la confirmación de los hallaz-gos sospechados con ultrasonido. Además de la capacidadde detectar alteraciones asociadas que pudieran hacer no

1

a espinal 139

ecomendable la cirugía, la resonancia tiene un rol impor-ante en la descripción del defecto, la presencia y lasaracterísticas del saco y su relación con el tejido neural,ara la adecuada planeación de la neurorrafia.

esponsabilidades éticas

rotección de personas y animales. Los autores declaranue para esta investigación no se han realizado experimen-os en seres humanos ni en animales.

onfidencialidad de los datos. Los autores declaran quean seguido los protocolos de su centro de trabajo sobrea publicación de datos de pacientes.

erecho a la privacidad y consentimiento informado. Losutores declaran que en este artículo no aparecen datos deacientes.

onflicto de intereses

os autores declaran que no existen conflictos de intereses.

ibliografía

1. Rossi AC, Prefumo F. Additional value of fetal magnetic reso-nance imaging in the prenatal diagnosis of central nervoussystem anomalies: A systematic review of the literature. Ultra-sound Obstet Gynecol. 2014;44:388---93.

2. Breysem L, Bosmans H, Dymarkowski S, Schoubroeck DV, Wit-ters I, Deprest J, et al. The value of fast MR imaging as anadjunct to ultrasound in prenatal diagnosis. Eur Radiol. 2003;13:1538---48.

3. Herman-Sucharska I, Bekiesin’ska-Figatowska M, Urbanik A.Fetal central nervous system malformations on MR images. BrainDev. 2009;31:185---99.

4. Mangels J, Tulipan N, Tsao L, Alarcon J, Bruner J. Fetal MRIin the evaluation of intrauterine myelomeningocele. PediatrNeurosurg. 2000;32:124---31.

5. Simon E, Goldstein R, Coakley F, Filly R, Broderick K, Musci T,et al. Fast MR imaging of fetal CNS anomalies in utero. AJNR AmJ Neuroradiol. 2000;21:1688---98.

6. Frey L, Hauser WA. Epidemiology of neural tube defects. Epi-lepsia. 2003;44 Suppl. 3:4---13.

7. Adzick NS, Thom E, Spong C, Brock J, Burrows PK, Johnson MP,et al. A randomized trial of prenatal versus postnatal repair ofmyelomeningocele. N Engl J Med. 2011;364:993---1004.

8. Verburg B, Fink AM, Reidy K, Palma-Dias R. The Contributionof MRI after fetal anomalies have been diagnosed by ultra-sound: Correlation with postnatal outcomes. Fetal Diagn Ther.2015;38:186---94.

9. Simon M, Pollock A. Prenatal and postnatal imaging of spinaldysraphism. Semin Roentgenol. 2004;39:182---96.

0. Schneider JF. Case series: Fetal* MR imaging of the brainat 3T. Clinical fetal imaging. MAGNETOM Flash. 2011 [con-sultado 15 Jun 2016]. Disponible en: http://www.siemens.com/magnetom-world

1. ACR-SPR. ACR-SPR practice parameter for the safe and optimalperformance of fetal magnetic resonance imaging (MRI). 2015(resolution 11). [consultado 20 Jun 2016]. Disponible en:

http://www.acr.org/∼/media/CB384A65345F402083639E6756CE513F.pdf.

2. Runge VM. Safety of approved MR contrast media for intravenousinjection. J Magn Reson Imaging. 2000;12:205---13.