2016 HISTORIA NATURAL DE SULA VARIEGATA 1

HISTORIA NATURAL DEL PIQUERO PERUANO(SULA VARIEGATA) EN LOS ACANTILADOS DE

LA QUIRILLUCA, VALPARAÍSO, CHILE

JUAN JOSÉ SÁEZ 1, TANIA HORNAUER-HUGHES 2, ANDRÉ TOMAZ 3,NICOLE VAN REES 4 Y JUAN C. TORRES-MURA 5

1 José Miguel Claro 836 Dpto. 901, Providencia, Santiago, Chile. jjsaez@uc.cl2 Lesonia 319, Viña del Mar, Chile.

3 Av. Cornisa 608 Dpto. 24, Concón, Chile.4 Camino del Alarife 921, Lo Barnechea, Santiago, Chile.

5 Unión de Ornitólogos de Chile. Mosqueto 459 Of. 103, Santiago, Chile.

RESUMEN.— El Piquero Peruano (Sula variegata) es un ave marina considerada amenazada enChile. Nidifica en los acantilados de la Quirilluca, única área de reproducción continental en lazona central del país. Se estudió esta población para establecer la abundancia y la distribuciónespacial de la colonia, determinar el período de actividad reproductiva e identificar amenazasactuales para la especie en la zona. Se realizaron 12 visitas entre septiembre de 2013 y mayo de2015. El mayor número de individuos adultos se registró entre diciembre y febrero, con un máximode 4638 aves. La reproducción no es sincrónica y abarca un período amplio desde septiembre aabril. Las amenazas principales están concentradas en huevos y pichones, y se distinguen ame-nazas naturales (predadores aéreos y terrestres, pichones que caen del acantilado) y de origenhumano (visitantes, recolección de huevos para consumo, parapentistas que sobrevuelan lacolonia).PALABRAS CLAVE: abundancia, acantilados, Chile, Piquero Peruano, reproducción, Sula variegata.

ABSTRACT. NATURAL HISTORY OF THE PERUVIAN BOOBY (SULA VARIEGATA) IN THE QUIRILLUCA CLIFFS,VALPARAÍSO, CHILE.— The Peruvian Booby (Sula variegata) is a seabird considered threatened inChile. This species nest in the Quirilluca cliffs, which is the only continental breeding area incentral Chile. We studied this population in order to establish abundance and spatial distribu-tion of the colony, to determine the breeding period and to identify current threats in the area.Twelve censuses were carried out between September 2013 and May 2015. The largest number ofadults was recorded between December and February, with a maximum of 4638 birds. Breedingis not synchronic and cover a long period, from September until April. Main threats are focusedin eggs and nestlings, and both natural (aerial and terrestrial predators, nestlings that fall off thecliffs) and human related causes (visitors, gathering of eggs for local consumption, paragliderssoaring the colony) can be distinguished.KEY WORDS: abundance, breeding, Chile, cliffs, Peruvian Booby, Sula variegata.

Recibido 12 octubre 2015, aceptado 30 mayo 2016

Hornero 31(1):1–6, 2016

El Piquero Peruano (Sula variegata) es un avemarina que captura sus presas lanzándose alagua desde considerable altura, alimentán-dose de calamares y peces, especialmenteanchovetas (Engraulis ringens) y sardinas(Sardinops sagax) (del Hoyo et al. 1992). Nidificaen el suelo en islas y acantilados, formandocolonias. La incubación dura cerca de 42 díasy los pichones son cuidados por ambos padrespor un período de hasta 105 días (Goodall etal. 1951, Prado 2008). Los volantones se man-tienen cerca del nido por unos 60 días más.

Su actividad reproductiva se inicia a los 2–3años de vida (Nelson 1978).

El Piquero Peruano está asociado a la corrientede Humboldt y en Chile está presente desdeArica hasta Chiloé, siendo más frecuente enlas costas del norte y centro del país. Es unave costera que rara vez se observa mar aden-tro (Goodall et al. 1951). Su área de reproduc-ción abarca desde la isla Lobos de Tierra(Piura, Perú) hasta la costa central de Chile(33 °S) (Nelson 1978, del Hoyo et al. 1992). Susprincipales colonias de reproducción se ubi-

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can en islas, lejos de predadores terrestres(Duffy 1983, del Hoyo et al . 1992). Sinembargo, en la zona central de Chile se repro-ducen en un área continental, los acantiladosde la Quirilluca, en Puchuncaví, región deValparaíso (Philippi 1937, Housse 1945). Lacolonia de los acantilados de la Quirilluca fuemencionada por Philippi (1937) indicando queel piquero es allí “muy común, nidifica en grancantidad en las barrancas de Horcón, cerca deMaitencillo”. Goodall et al. (1951) agregan que“los Piqueros anidan en nuestras costas, noen el sector norte como sería de esperar sinoque en Chile Central”. Hacia el norte de Chilelas colonias están en islas; las continentalesmás cercanas son las de Mejillones (región deAntofagasta), ubicadas en acantilados dedesierto.

A nivel internacional no se considera unaespecie globalmente amenazada (IUCN 2015),aunque se reconoce que sus poblacionesexperimentan marcadas disminuciones porefectos del fenómeno El Niño (del Hoyo et al.1992). En Chile, la especie se encuentra en lacategoría de conservación InadecuadamenteConocida según la Ley de Caza y está prote-gida por la misma ley como ave guanera (SAG2015). Las mayores amenazas para estas avesestán concentradas en las etapas iniciales delciclo de vida (i.e., huevos y pichones); una vezalcanzado el estado de volantón la mortalidadparece ser baja. Entre las amenazas se pue-den distinguir las naturales y las relacionadascon la acción del hombre. Las naturales inclu-yen la predación y la disminución de sus pre-sas por el fenómeno El Niño (Goodall et al.1951, del Hoyo et al. 1992).

Considerando que es una especie protegidaen Chile y que los acantilados de la Quirillucason uno de los pocos sitios de reproduccióncontinental, cercano a grandes urbes, parecepertinente realizar un estudio de la abundan-cia y nidificación del Piquero Peruano en estaárea. El objetivo de esta investigación fue esta-blecer la abundancia y la distribución espa-cial de la colonia, determinando el período deactividad reproductiva e identificando ame-nazas actuales para la especie en la zona.

MÉTODOS

Los acantilados de la Quirilluca están ubica-dos en la costa de la comuna de Puchuncaví,región de Valparaíso, Chile. La zona está con-

formada por sustratos sedimentarios someti-dos a erosión y con diversas geoformas, comoacantilados, quebradas y playas. La estrategiaregional para la conservación de la diversidadbiológica de la región de Valparaíso (CONAMA–PNUD 2005) valoró, como parte de la eco-rregión marina y costera, los “acantilados alnorte de la quebrada Quirilluca a Horcones”como un sitio de relevancia para fauna y floracostera, destacando la nidificación del PiqueroPeruano.

Se realizaron 12 visitas al sitio entre septiem-bre de 2013 y mayo de 2015. Se realizaronrecorridos sistemáticos por toda el área, esta-bleciendo 21 estaciones de conteo en funciónde la visibilidad de las diferentes subcolonias.Durante el periodo reproductivo 2013-2014solo se pudo acceder a las subcolonias 1 a 13(un 62% del total de subcolonias); en 2014-2015 se tuvo acceso a las 21 subcolonias. Parael conteo de los individuos se utilizó la técni-ca para aves marinas que nidifican en acanti-lados de Bibby et al. (2000). Los observadoresse ubicaron frente al paredón de cada secciónde la colonia a censar y realizaron un dobleconteo (i.e., dos observadores realizaron elcenso en forma simultánea e independiente),aceptándose el valor promedio registradosiempre que la variación entre ambos fueramenor a un 5% de diferencia. En el conteo seconsideró a todos los individuos adultos pre-sentes en los acantilados. Conjuntamente seobtuvieron datos del número de pichones pornido y el estadio reproductivo, además deregistrar los despliegues conductuales descri-tos por Nelson (1978) y Prado (2008) y lasacciones de origen natural o humano quepodían estar afectando a las aves.

Cuando la presencia de los individuos en lacolonia varía ostensiblemente a lo largo del díaes difícil determinar el número total de aves através de conteos directos, debiendo utilizarsealgún factor de corrección. Para estimar elnúmero total de individuos se utilizó el factorde corrección k (Bibby et al. 2000), específicopara cada mes y horario de conteo. Los valo-res de este factor se obtuvieron en conteossimultáneos e independientes realizados enlas subcolonias 8 y 14 en octubre, diciembre yfebrero. En cada punto se realizaron conteoscada tres horas desde el amanecer hasta elatardecer. El valor de k se calculó como unaproporción de disminución entre el númeromáximo de individuos contados (que corres-

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Tabla 1. Proporción de disminución (factor decorrección k) entre el número máximo de indivi-duos de Piquero Peruano (Sula variegata) de lacolonia y el número registrado a distintos hora-rios del día en octubre, diciembre y febrero en losacantilados de la Quirilluca, Valparaíso, Chile.

Figura 1. Ubicación de las 21 subcolonias de la colonia de Piquero Peruano (Sula variegata) de los acanti-lados de la Quirilluca, Valparaíso, Chile.

Rango horario Octubre Diciembre Febrero

Amanecer–10:00 1.00 0.69 0.80 10:00–13:00 0.71 0.67 0.61 13:00–16:00 0.60 0.65 0.57 16:00–19:00 0.44 0.79 0.60 19:00–20:00 0.60 0.86 0.84 20:00–Anochecer 0.72 1.00 1.00

pondería al 100% de individuos presentesdurante la noche, el amanecer y el atardecer)respecto al número registrado durante lashoras del día, cuando los piqueros realizan susviajes de pesca y disminuye su presencia enlos acantilados (Tabla 1). El número total deindividuos (Nt) se estimó como Nt = Nn / k,donde Nn es el número de individuos conta-dos en forma directa.

RESULTADOS

En el área de nidificación del PiqueroPeruano en los acantilados de la Quirilluca sepueden reconocer 21 subcolonias, cuya distri-bución se observa en la figura 1. En octubre,diciembre y febrero se detectaron variacionesdiarias en el número de individuos en lassubcolonias 8 y 14 (Fig. 2). El total de los indi-viduos se encontraba presente al amanecer yal atardecer. Entre las 10:00 y las 19:00 h la pre-sencia de piqueros en los acantilados dismi-nuía, ya que mientras un integrante de lapareja se quedaba cuidando el nido el otro ibaal mar a alimentarse. La mayor disminuciónocurrió entre las 13:00–16:00 h, observándoseun promedio del 60% del número total deaves.

El mayor número de individuos se registróentre diciembre y febrero, con valores totalesde 4511 y 4638 aves, respectivamente (Fig. 3).Estos números coinciden con las épocas demáxima actividad reproductiva (Prado 2008).Los muestreos fueron repetidos dos años segui-dos en las subcolonias 1 a 13; el valor máximode individuos se registró en febrero de 2014(3019 individuos) y la abundancia no varióapreciablemente entre temporadas (Fig. 4).

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Figura 2. Variación del porcentaje de individuospresentes a lo largo del día en las subcolonias 8 y14 de la colonia de Piquero Peruano (Sula variegata)de los acantilados de la Quirilluca, Valparaíso,Chile. Se muestra el promedio (±DE) de los valo-res registrados en octubre, diciembre y febrero.

Figura 3. Variación del número de individuos dePiquero Peruano (Sula variegata) presentes entreseptiembre y mayo en la colonia de los acantila-dos de la Quirilluca, Valparaíso, Chile.

Figura 4. Variación del número de individuos dePiquero Peruano (Sula variegata) presentes entre sep-tiembre y mayo del periodo reproductivo 2013-2014y 2014-2015 en las subcolonias 1–13 de la coloniade los acantilados de la Quirilluca, Valparaíso, Chile.

El 13 de septiembre de 2013 se registraron33 adultos y el 26 septiembre de 2014 64 adul-tos, pero no se distinguían parejas. En ambastemporadas el mes de llegada de los piquerosa los acantilados para comenzar la actividadreproductiva coincidió con lo reportado porPrado (2008). En octubre se observaron pare-jas establecidas y despliegues asociados a lareproducción (saludo, acicalamiento mutuo,“pico arriba cara lejos”, pelea, picotazos, ame-naza y “estirada de cuello al cielo”; Nelson1978). En esta etapa comenzaron a registrarsecópulas. El 5 de diciembre de 2013 y el 22 dediciembre de 2014 la mayoría de los nidostenían huevos. En ese periodo al menos unindividuo de la pareja se mantenía en el nidodurante el día. La incubación era realizada porlos dos miembros de la pareja, ejecutando rele-vos; al atardecer llegaba el individuo que noestaba incubando y la pareja pasaba la nocheen el nido. En esta etapa se registraron desplie-gues conductuales tales como saludo, acicala-miento mutuo, peleas (en menor proporción)y también cópulas (aunque ya tenían huevos).El 25 de febrero de 2014 y el 20 de febrero de2015 se observó que la mayoría de los nidostenían pichones cubiertos de plumón blancoy que los adultos se concentraban en elcuidado parental, alimentándolos y defen-diéndolos de predadores. Cada pareja tuvo1–3 pichones con un promedio de 2.3 picho-nes por nido en 2014 y 2.2 pichones por nidoen 2015. En abril todavía había pichones peroen menor cantidad. Durante ese mes seobservó actividad de volantones y algunos

realizaban sus primeros vuelos cerca del nido,incluyendo incursiones de pesca (vuelo haciael mar). El 28 de mayo de 2014 y el 14 de mayode 2015 todavía quedaban algunos pocospichones con plumón. Durante mayo conti-nuaba la actividad de los volantones, en sumayoría distanciados de sus padres, reali-zando vuelos e incursiones de pesca; sinembargo, aún eran alimentados por lospadres.

Entre las amenazas naturales para la coloniase observó la presencia de varios predadoresnativos, tanto aves (Falco femoralis, Parabuteo

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unicinctus, Geranoaetus polyosoma y Larusdominicanus) como mamíferos (Lycalopexgriseus, Lycalopex culpaeus y Galictis cuja). Larusdominicanus es abundante, nidifica en losmismos acantilados y se observó predandohuevos y pichones cuando éstos quedabanexpuestos sin los padres. Se observó a picho-nes caer del acantilado; en febrero de 2015cayeron cinco, de los cuales uno resultómuerto y cuatro deambularon por la playa sinvolver al acantilado. En abril y mayo hubomortalidad de juveniles debido a extravíosdurante su aprendizaje de vuelo. Los indivi-duos realizaban incursiones de hasta 90 mhacia el continente con vuelos semicirculares,retornando luego al acantilado (en 2013-2014se observó el vuelo de 12 juveniles por día deun total de 926 juveniles, y en 2014-2015 seobservaron 21 juveniles por día de un totalde 1717). Las aves que descendían cerca delborde del acantilado tenían más posibilidadesde volver a la cornisa y alzar el vuelo que lasque aterrizaban a mayor distancia, que que-daban atrapadas entre la vegetación y eranblanco de los predadores. Durante abril seregistraron osamentas de piqueros en la plata-forma (cuatro individuos en el periodo 2013-2014 y cinco en 2014-2015).

Entre las amenazas de origen humano seregistró en las cercanías de la colonia la pre-sencia de gatos domésticos (observados en 4visitas) y jaurías de perros semi-asilvestrados(en las 12 visitas). En una sola ocasión seobservó a los perros acercarse a los nidos; losadultos abandonaron el nido dejando a lospichones expuestos pero los perros no trata-ron de cazarlos. La zona es utilizada por visi-tantes que acceden a las playas con finesrecreativos (e.g., pesca, extracción de maris-cos, fotografía) y recorren la parte alta delacantilado, cerca de las áreas de reproducción.Algunos llevan perros que ahuyentan a lasaves que nidifican en los sectores más accesi-bles. Además, en dos visitas se detectó la pre-sencia de lugareños que buscaban huevos(principalmente de Larus dominicanus, queestán más expuestos, pero también de pique-ros) para consumo. En el balneario cercano deMaitencillo se realizan actividades de vueloen parapente utilizando los farallones costeroscomo áreas de despegue; en ocasiones algu-nos parapentistas sobrevuelan las colonias abaja altura, lo que ocasiona que los piquerosabandonen los nidos.

DISCUSIÓN

El patrón diario de presencia en los acantila-dos se mantiene a través de la temporada y escoincidente con un ave que se alimenta de díay no tiene actividad nocturna en el mar (Nelson1978, del Hoyo et al. 1992). Durante la épocareproductiva, ambos padres realizan cuidadoparental, alternándose durante el día, aunqueel macho es el que pasaría más tiempo incu-bando (Vogt 1942). Al principio de la tempo-rada el relevo tendría como objetivo la defensaterritorial del sitio de nidificación, y luego elcuidado de huevos y pichones. Hacia el final,cuando los pichones están grandes y no pue-den ser atacados por predadores, ambos salenal mar a buscar alimento. En Perú realizan 1–3viajes al mar durante el día, entre el amanecery poco antes del anochecer, con un máximo alas 9:00–10:00 h y a las 15:00–16:00 h, sin activi-dad durante la noche (Zavalaga et al. 2009,2010). En los acantilados de la Quirilluca tienenun patrón unimodal con una disminución entrelas 13:00–16:00 h. El relevo no es inmediato ylas aves pueden esperar durante el cambio,por lo que se puede observar a los dos padresen el nido durante parte del día (Vogt 1942).

En el siglo XX la población de piqueros fluc-tuó entre menos de un millón y más de cua-tro millones de aves adultas, siendo en 1972de cerca de 2.2 millones. Durante la décadade 1970 la disminución de la anchoveta pre-vino la recuperación de las poblaciones deaves marinas (Nelson 1978). La población glo-bal en 1985-1986, recuperada después de unfenómeno El Niño, alcanzaba a 1160000 indi-viduos (del Hoyo et al. 1992); la colonia de losacantilados de la Quirilluca representaría un0.4 de ese total. Simeone et al. (2003) analiza-ron las abundancias de aves marinas en islasde la región de Coquimbo y mostraron que elPiquero Peruano era la especie más abundante,con una población reproductiva de 36 000individuos concentrada principalmente endos islas; las aves de Chile central representantambién una baja proporción del total del país.

De acuerdo a Goodall et al. (1951) y Johnson(1965) la reproducción del Piquero Peruano enChile sería bastante más estacional que enPerú y se desarrollaría solo en verano (ocurreen primavera y verano en Perú). Sin embargo,las observaciones indican que en Chile cen-tral la reproducción no es sincrónica y abarcaun período amplio (desde septiembre a abril

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en los dos años estudiados), coincidiendo conlo reportado por Prado (2008). Según Philippi(1937) los piqueros de esta colonia abandonanlos acantilados y migran hacia el norte a partirde abril. Durante este estudio no se detecta-ron más de siete individuos en los acantila-dos durante el invierno (julio 2013). La llegadade las aves se produce gradualmente duranteseptiembre, en octubre hay formación deparejas y comienzan las cópulas, en diciem-bre prácticamente todos los huevos estánpuestos y en febrero los pichones han nacidoy son alimentados por los padres. En abril lamayoría de los pichones están crecidos ycomienzan a volar.

La mayor parte de los piqueros nidifican enislas sin predadores y esta población utilizaacantilados que dificultan el ataque de preda-dores terrestres, pero está sujeta al ataque depredadores aéreos como Larus dominicanus ya la caída de pichones desde los acantilados.En Perú el predador más importante de hue-vos y pichones sería Stercorarius chilensis (Vogt1942), especie que no se encuentra en el áreade estudio, y también se menciona a Cathartesaura y Coragyps atratus, especies que en losacantilados son principalmente carroñeras,además de Larus dominicanus y ratas (Rattusspp.), ambas abundantes en Chile central. Lapresencia humana, incluyendo la acción deperros y gatos, ha demostrado ser una ame-naza para las aves marinas en sus áreas denidificación (Simeone y Schlatter 1998,Schlatter y Simeone 1999, Simeone y Bernal2000). En los acantilados de la Quirilluca laspersonas interactúan con las aves de maneraindirecta (e.g., en el caso de los parapentes) ydirecta (e.g., recolección de huevos por luga-reños). Se ha reportado que en la isla Lobosde Tierra hay gatos cimarrones que han coexis-tido más de un siglo con las aves marinas,incluyendo el Piquero Peruano, sin que sehaya observado una disminución de las pobla-ciones de estas aves. Sin embargo, Vogt (1942)observó gatos atacando juveniles de piquerosen otras islas. La permanencia de esta coloniareproductiva en el tiempo dependerá de laaplicación de medidas de manejo que permi-tan controlar las amenazas descriptas.

BIBLIOGRAFÍA CITADA

BIBBY CJ, BURGESS ND, HILL DA Y MUSTOE S (2000)Bird census techniques. Segunda edición. AcademicPress, Londres

CONAMA-PNUD (2005) Estrategia regional para laconservación de la diversidad biológica, región deValparaíso. Comisión Nacional del Medio Ambiente,Valparaíso

DUFFY D (1983) Competition for nesting space amongPeruvian guano birds. Auk 100:680–688

GOODALL JD, JOHNSON AW Y PHILIPPI RA (1951) Lasaves de Chile. Tomo 2. Platt Establecimientos Gráfi-cos, Buenos Aires

HOUSSE R (1945) Las aves de Chile en su clasificaciónmoderna, su vida y costumbres. Ediciones de la Univer-sidad de Chile, Santiago

DEL HOYO J, ELLIOTT A Y SARGATAL J (1992) Handbook ofthe birds of the world. Volume 1. Ostrich to ducks. LynxEdicions, Barcelona

IUCN (2015) The IUCN Red List of threatened species.IUCN, Gland (URL: http://www.iucnredlist.org/)

JOHNSON AW (1965) The birds of Chile and adjacentregions of Argentina, Bolivia, and Peru. Volume 1. PlattEstablecimientos Gráficos, Buenos Aires

NELSON JB (1978) The Sulidae. Gannets and boobies.Oxford University Press, Oxford

PHILIPPI RA (1937) Aves de la región de Zapallar.Revista Chilena de Historia Natural 41:28–38

PRADO C (2008) Comportamiento reproductivo deSula variegata, en acantilados de Quirilluca,Horcón, Valparaíso. Boletín Chileno de Ornito-logía 14:104–111

SAG (2015) La Ley de Caza y su Reglamento. Divisiónde Protección de los Recursos Naturales Renova-bles, Servicio Agrícola y Ganadero, Santiago

SCHLATTER R Y SIMEONE A (1999) Estado del conoci-miento y conservación de las aves en mares chile-nos. Estudios Oceanológicos 18:25–33

SIMEONE A Y BERNAL M (2000) Effects of habitat modifi-cation on breeding seabirds: a case study in centralChile. Waterbirds 23:449–456

SIMEONE A, LUNA-JORQUERA G, BERNAL M, GARTHE S,SEPÚLVEDA F, VILLABLANCA R, ELLENBERG U, CONTRE-RAS M, MUÑOZ J Y PONCE T (2003) Breeding distri-bution and abundance of seabirds on islands offnorthcentral Chile. Revista Chilena de Historia Natural76:323–333

SIMEONE A Y SCHLATTER R (1998) Threats to a mixed-species colony of Spheniscus penguins in southernChile. Colonial Waterbirds 21:418–421

VOGT W (1942) Informe sobre las aves guaneras.Boletín de la Compañía Administradora del Guano18:1–132

ZAVALAGA CB, HALLS JN, MORI GP, TAYLOR SA YDELL’OMO G (2010) At-sea movement patterns anddiving behavior of Peruvian boobies Sula variegatain northern Perú. Marine Ecology Progress Series404:259–274

ZAVALAGA CB, TAYLOR SA, DELL’OMO G, ANDERSON DJY FRIESEN VL (2009) Male/Female classification of thePeruvian Booby. Wilson Journal of Ornithology121:739–744