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El estudio de la función de los músculos respiratoriosha adquirido en los últimos años una gran relevancia. Aello ha contribuido el desarrollo de nuevas técnicas deexploración, con menor agresividad y dependencia de lacolaboración del paciente, y la ampliación de sus indi-caciones, sobre todo en relación con la ventilación me-cánica domiciliaria y los programas de rehabilitaciónrespiratoria. En esta revisión se pretende analizar los as-pectos técnicos más relevantes que plantea la valoraciónde los músculos respiratorios.

Como resulta conocido, el diafragma es el principalmúsculo respiratorio, responsable de más de las dos ter-ceras partes del aire que entra en los pulmones durantela respiración tranquila1-3. No obstante, para el normaldesarrollo del ciclo respiratorio es necesaria la partici-pación de otros músculos, como los intercostales, losescalenos, los accesorios de la inspiración y los abdo-minales (fig. 1).

Las pruebas que se realizan para la evaluación fun-cional de los músculos respiratorios se pueden clasificaren función del concepto fisiopatológico estudiado: ex-ploración de la fuerza, de la resistencia y de la reservafuncional o riesgo de fatiga.

Debe recordarse que se entiende por fatiga muscularla incapacidad de un músculo para mantener o conti-nuar desarrollando una fuerza suficiente para superaruna determinada carga. En términos de función respira-toria, se podría definir como incapacidad para seguirmanteniendo la ventilación alveolar precisa4. Por otraparte, la impotencia de un músculo para generar unafuerza adecuada se denomina debilidad muscular1 y seentiende por resistencia de los músculos respiratorios lacapacidad de dichos músculos para generar y sosteneraltas presiones2. Como se ve, todas las funciones ex-puestas están imbricadas, pues aunque un músculo débilpuede no fatigarse y un músculo normal puede presen-tar fatiga con carga elevada, siempre ocurrirá más fácil-mente en los músculos débiles y, por otro lado, la buenaresistencia de un músculo lleva consigo su resistencia ala fatiga, que se presentará cuando se agote la reservafuncional.

La alteración de la función muscular respiratoria seproduce por un daño en la médula espinal, los nerviosperiféricos, la unión neuromuscular o del músculo, porun trastorno en la longitud y forma de los músculos respiratorios, por un aumento en el trabajo elástico tora-copulmonar o dinámico aéreo, por una enfermedad car-diovascular o hemática que disminuya el aporte energé-tico, por trastornos metabólicos y nutricionales quecomprometan la reserva energética y, en alguna oca-sión, por una suma de causas. Todo ello conduce a múl-tiples entidades nosológicas, en las cuales la afectaciónmuscular respiratoria tiene muchas veces un comienzoinsidioso y difícil de evaluar.

REVISIÓN

Exploración funcional de los músculos respiratorios

A. Herrera de la Rosa y F. García Río*

Servicios de Neumología. Hospital Militar Central Universitario Gómez Ulla. *Hospital Universitario La Paz. Madrid.

Correspondencia: Dr. A. Herrera de la Rosa.Jacobinia, 16, 5.o B. 28047 Madrid.

Recibido: 12-7-99; aceptado para su publicación: 20-7-99.

(Arch Bronconeumol 2000; 36: 146-158)

Fig. 1. Esquema de la acción muscular en la mecánica toracopulmonar.1. Elasticidad de la pared torácica según volumen; 2. elasticidad del pul-món; 3. elasticidad y tono abdominal; 4. espacio pleural; 5. espacio alveo-lar; 6. escalenos y músculos accesorios de la respiración; 7. músculos in-tercostales externos; 8. diafragma con sus porciones costal, crural ytendón central; 9. musculatura abdominal; 10. pared costal, y 11. colum-na vertebral. Las flechas representan el movimiento inspiratorio.

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Para una valoración integral de los músculos respira-torios, inicialmente deben considerarse los datos aporta-dos por la historia clínica y la exploración física del en-fermo, así como por las técnicas de imagen disponibles.Respecto a las pruebas de exploración funcional, se rea-lizan habitualmente en orden creciente de complejidad,por lo que se comentarán primero la espirometría y ladeterminación de los volúmenes pulmonares estáticospara, posteriormente, abordar las técnicas más comple-jas, clasificadas según los conceptos fisiopatológicosantes mencionados.

Historia clínica y exploración física

La disnea, la ortopnea, la tos persistente y el dolortorácico pueden ser manifestaciones de parálisis dia-fragmática bilateral. Algunos pacientes con estaenfermedad sólo pueden dormir en posición de se-destación1. Es sabido que la posición sentada e incli-nada hacia delante alivia la disnea en la enfermedadpulmonar obstructiva crónica (EPOC) avanzada conhiperinsuflación y diafragma débil, al situar este mús-culo en su posición más favorable para una contrac-ción eficaz, lo que disminuye el trabajo respiratorio1.La afectación de los músculos espiratorios disminuyela eficacia de la tos. Esto adquiere gran importancia enlos enfermos neuromusculares, puesto que el reflejotusígeno constituye uno de los principales mecanismosde defensa contra los tapones de moco y las microate-lectasias.

En la exploración física, no debe olvidarse el exa-men de la frecuencia respiratoria. Cuanto más alta esésta con más facilidad se presentará la fatiga muscular.En todo enfermo con dificultad respiratoria es necesa-rio un examen cuidadoso de la contracción de los mús-culos respiratorios. Un desplazamiento inspiratorioimportante de la caja torácica, especialmente de suparte superior, en decúbito supino, debe hacer sospe-char una debilidad diafragmática o un trabajo respira-torio elevado, y su ausencia en bipedestación, una de-bilidad de los músculos de la caja torácica o unproblema estructural, como la espondilitis anquilosan-te. Un desplazamiento abdominal hacia dentro en lainspiración es un movimiento paradójico que debe in-terpretarse como debilidad diafragmática, que permitetransmitir al abdomen la presión pleural negativa. Sieste movimiento paradójico es continuo se interpretarácomo propio de una parálisis diafragmática3. El movi-miento paradójico hacia dentro de la parte inferior deltórax en la hiperinsuflación (signo de Hoover) se debea que el diafragma costal horizontalizado tracciona ha-cia dentro en vez de hacia abajo. Una asincronía en losmovimientos toracoabdominales puede deberse a quelos movimientos del diafragma y de los otros múscu-los inspiratorios no sean simultáneos o a que se con-traigan con distinta intensidad. La alternancia de respi-raciones con la caja torácica y respiraciones condesplazamientos abdominales es signo de fatiga de losmúsculos inspiratorios e indica que se reclutan y des-reclutan alternativamente los músculos de la caja cos-tal y el diafragma3.

Radiología torácica

Los signos clásicos de la parálisis frénica unilateralpor fluoroscopia, sustituidos parcialmente por una ra-diología en inspiración y espiración, consisten en la ele-vación de un hemidiafragma, la movilidad disminuida,ausente o paradójica durante la respiración o con el testdel husmeo de Hitzenberg, consistente en inhalar súbi-tamente por la nariz con la boca cerrada, y en la danzamediastínica durante la respiración5. Estos datos debeninterpretarse con prudencia, pues muchos sujetos nor-males o con enfermedad obstructiva de la vía aérea pue-den presentarlos. El diagnóstico diferencial ante un he-midiafragma elevado puede requerir una radiografía endecúbito lateral con rayo horizontal para descartar underrame subpulmonar6. La eventración de un hemidia-fragma es muy difícil de diferenciar de la parálisis delmismo5.

En la parálisis bilateral se observa un desplazamientohacia el tórax de ambos hemidiafragmas durante la ins-piración profunda, debido a la presión negativa intrato-rácica. En la espiración a volumen corriente el diafrag-ma desciende, mientras que si la espiración es hastavolumen residual (RV), la presión abdominal, creadapor la espiración activa, eleva el diafragma. Al final dela misma, el abdomen se relaja y, como la presión intra-torácica aún no es muy negativa, el diafragma baja en laprimera parte de la inspiración a capacidad residual fun-cional (FRC), dando la impresión de una contracciónactiva5.

Exploración funcional convencional

EspirometríaLa reducción de la capacidad vital (CV) es un dato

muy usado en el diagnóstico de los trastornos neuromus-culares, aunque resulta inespecífico y poco sensible, yaque es necesaria una reducción de la fuerza de los mús-culos respiratorios superior al 50% para que la CV dis-minuya significativamente7. Puede considerarse que elcomponente capacidad inspiratoria de la CV informa dela función de los músculos inspiratorios y el volumen dereserva espiratorio de los músculos espiratorios1. Cuan-do hay una pérdida de la CV en un 25-50% al realizaresta prueba en decúbito supino, es muy probable el diag-nóstico de parálisis o debilidad del diafragma1.

En la espiración forzada, se aprecia la disminucióndel FEV1 y de los flujos espiratorios máximos. La reali-zación de la curva flujo-volumen presenta una caída delflujo espiratorio máximo (PEF). Sin embargo, los flujosespiratorios máximos en su porción esfuerzo indepen-diente pueden estar dentro de la normalidad si se corri-gen para los volúmenes pulmonares reducidos a los queson generados5,7. La debilidad de la contracción muscu-lar en el inicio de la espiración forzada produce un re-traso en la presentación del PEF o un alargamiento deltiempo PEF, que pueden expresarse como disminuciónde su pendiente o en porcentaje del FVC o del tiempoespiratorio total. También puede apreciarse una caídaabrupta de los flujos al final de la espiración forzada,ante la imposibilidad de seguir manteniendo el esfuer-

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zo, y una disminución de los flujos inspiratorios máxi-mos, con un FIF50 menor de 3 l/s1. La curva flujo-volu-men puede presentar también un trazado espiculado enlos enfermos con trastornos neuromusculares, habitual-mente llamado en rueda dentada1,3.

Un valor de ventilación voluntaria máxima (MVV)igual o inferior al FEV1 × 30 indicará falta de resisten-cia a la fatiga de los músculos respiratorios. Aunque ladisminución de la MVV con un FEV1 normal o poco re-ducido también se aprecia en la obstrucción de la víaaérea superior, la morfología de la curva flujo-volumeny la clínica aclaran el diagnóstico diferencial.

Volúmenes pulmonares estáticosLa debilidad de los músculos inspiratorios puede ma-

nifestarse como una disminución de la capacidad pul-monar total (TLC). Hyatt et al8, que consideran el RVnormal o elevado en los trastornos neuromusculares, se-ñalan una secuencia de hallazgos en la evolución habi-tual de la enfermedad. Los primeros valores en alterarseserían las presiones inspiratorias y espiratorias máxi-mas, después la MVV. Cuando la enfermedad está másavanzada, disminuye CV y la TLC, con posible altera-ción gasométrica y, finalmente, el patrón encaja en untrastorno ventilatorio restrictivo extrapulmonar, en elcual se considera la reducción del RV.

Gasometría arterialEn términos generales, puede decirse que la presencia

de hipoxemia depende de muchos factores, que incluyenel grado de afectación diafragmática, la existencia de ate-lectasias, aspiración, etc. La hipercapnia se observa cuan-do la fuerza muscular es menor del 30% de lo normal ola CV es menor del 55% del teórico. La transferencia ga-seosa es normal si se corrige el volumen pulmonar8.

Estudio de la fuerza muscular

El estudio de la fuerza de los músculos respiratoriosvalora la máxima tensión que son capaces de generar enuna inspiración forzada9. Como ya se ha mencionado,

la fuerza muscular depende de la masa muscular, de lacontractilidad, de la carga mecánica, de la longitudmuscular y de la velocidad de acortamiento10.

Las maniobras requeridas para efectuar un esfuerzorespiratorio máximo pueden ser estáticas, si se realizansin flujo aéreo, por lo que reflejan la contracción a iso-volumen pulmonar11, o dinámicas, cuando se llevan acabo con flujo aéreo. A su vez, el esfuerzo máximo pue-de ser de carácter voluntario o inducido por una estimu-lación nerviosa9.

Presiones estáticas máximas en boca

Durante la relajación muscular estática, la presión enboca está determinada por la presión de retracción elás-tica del sistema respiratorio. Cuando se produce la con-tracción de los músculos respiratorios, la presión ejerci-da por los mismos ocasiona cambios en la presiónpleural, que acaban trasladándose a la boca9.

El procedimiento empleado para determinar las pre-siones máximas en boca es el clásico descrito por Blacke Hyatt12. Existe una propuesta de normativa española,en la que se detallan los aspectos más relevantes de latécnica13. La presión inspiratoria máxima (PImáx.) se de-termina desde RV, mediante una inspiración máximasostenida durante 3-5, con la vía aérea ocluida (manio-bra de Müller). Para la lectura de la presión se conside-rará aquella que resulta mantenida tras el primer segun-do (fig. 2)12,14. Deben realizarse un mínimo de seismaniobras correctas, con un descanso de un minuto en-tre ellas. Se eligen las tres mejores que sean reproduci-bles (diferencia < 5% o < 5 cmH2O)15. La presión pico(PPimáx.), mayor que la presión sostenida16, no está so-metida al efecto de aprendizaje y tiene una buena con-cordancia con la presión esofágica máxima, pero apenasse utiliza por su gran variabilidad7.

Las principales ventajas de la PImáx. consisten en quese trata de una técnica no agresiva, sencilla, con una re-producibilidad aceptable y para la que se dispone demuchas series teóricas10,18. No obstante, también presen-ta diversos inconvenientes. La PImáx. no discrimina gru-pos musculares, sino que engloba a todos los músculosinspiratorios y a algunos espiratorios, y su registro estásometido a interferencias por la contracción de los mús-culos bucinadores13. Otro aspecto que se debe conside-rar es la influencia de la presión de retracción elásticadel sistema respiratorio sobre la PImáx.. Puesto que se de-termina desde RV, la PImáx. refleja la fuerza activa de losmúsculos inspiratorios y la presión de retracción elásti-ca del sistema respiratorio14,19,20,21. Se estima que estaúltima puede suponer una presión adicional de –30cmH2O

9.La PImáx. también resulta dependiente del volumen

pulmonar. Al aumentar el volumen pulmonar, la PImáx.se reduce, como consecuencia de las propiedades longi-tud-tensión de los músculos respiratorios10, en especialdel diafragma22,23. Recientemente, se ha desarrollado unsoftware para compensar la PImáx. con el volumen pul-monar. Mediante un pletismógrafo se estima el volumenpulmonar inicial a la maniobra de Müller (TGV) y lafuerza inspiratoria se expresa como cociente PImáx./TGV24.

Fig. 2. Presiones inspiratorias máximas en boca (PImáx.) de un pacientediagnosticado de miastenia gravis, antes (A) y después (B) de la adminis-tración de edrofonio.

La PImáx. es un parámetro dependiente del esfuerzo,por lo que está condicionada por el nivel de esfuerzovoluntario, el grado de alerta, la motivación, el aprendi-zaje del paciente y las instrucciones aportadas por eltécnico. Debido al fenómeno del aprendizaje, se propo-ne realizar un mínimo de seis maniobras hasta alcanzartres reproducibles13. Sin embargo, la realización de has-ta 20 maniobras proporciona un valor superior de PImáx.en un 48% de casos25. Por tanto, en los adultos conEPOC el número de maniobras mínimo probablementedebería ser de nueve26-28. Es importante constatar que lareproducibilidad de un registro no indica un esfuerzomáximo. De hecho, los sujetos sanos pueden realizar deforma voluntaria esfuerzos submáximos que resultan re-producibles29. La incapacidad para activar todos losmúsculos inspiratorios, debida a la falta de motivacióno a una forma no motivacional de fatiga central29, tam-bién reduce la PImáx. medida.

Las presiones respiratorias máximas poseen un gradode variabilidad muy aceptable. El coeficiente de varia-ción intraindividual de la PImáx. oscila entre un 7 y un11%12,14,15,30-32. El coeficiente de variación interindividualse sitúa entre un 8 y un 37%15,33. Esta elevada variabili-dad interindividual se atribuye a múltiples factores.

En ambos sexos, las presiones respiratorias máximasdisminuyen con la edad12,14,30,34. La PImáx. lo hace de for-ma lineal (0,93 cmH2O/año en los varones y 1,2cmH2O/año en las mujeres)35 y la presión espiratoriamáxima (PEmáx.) de forma exponencial a partir de los40-50 años. Las presiones en boca son un 30% mayoresen los varones que en las mujeres12,14,15,30,34,36,37, tanto laPImáx. como la PEmáx., siendo a su vez mayor la segundaque la primera. Antes de los 3 años no existen diferen-cias entre las niñas y los niños, pero éstas ya se eviden-cian antes de la pubertad31,32,38. No obstante, cuando laspresiones máximas en boca se corrigen por la fuerza delos músculos no respiratorios, desaparece la diferenciaentre ambos sexos14. El peso, la masa corporal y la tallatambién condicionan la PImáx.

26,37,39,40,41. Existe ciertacontroversia en cuanto a la influencia de la raza sobrelas presiones en boca. Algunos autores40 sugieren queson menores en los asiáticos que en los caucásicos,mientras que otros no hallan diferencias26. La postura,la actividad física, el estado de salud, el hábito tabáqui-co y el grado de educación son otros determinantes dela presión máxima en boca26,35,42.

En general, se acepta que una PImáx. > 80 cmH2O permite excluir afectación muscular significativa y va-lores < 50 cmH2O deben llevar a sospecharla18. Se dispone de multitud de valores teóricos para la PImáx.

12,14,19,20,26,30,31,34-36,40. Probablemente, los más difun-didos son los de Black e Hyatt12, aunque resultan pocoexigentes, puesto que están confeccionados a partir dedos maniobras. En España, existen teóricos para PImáx.publicados por Herrero43, sobre una población infantil,y por Morales et al44 sobre adultos. También, en nuestroentorno, Ordiales et al45 han identificado discrepanciasentre los teóricos de Black e Hyatt12 y las presiones de100 voluntarios sanos de su laboratorio.

Muchos pacientes con EPOC tienen una PImáx. dismi-nuida, por hiperinsuflación o por debilidad muscular

generalizada33,46. En las enfermedades neuromusculares,la PImáx. puede ser normal o estar muy reducida47. Habi-tualmente se considera que una PImáx. < 30% teórico seasocia a una insuficiencia respiratoria hipercápnica48 yun paciente con una PImáx < 20 cmH2O precisa ventila-ción mecánica49.

La presión en boca por aspiración nasal o sniff cons-tituye una alternativa a la PImáx.. Sin embargo, su valorsuele ser menor que el de la PImáx., no mantiene concor-dancia con la misma y resulta afectada por la permeabi-lidad nasal50. Además, la presión en boca por sniffsubestima la fuerza de los músculos inspiratorios en pa-cientes con debilidad muscular grave51.

En los pacientes intubados, la PImáx. subestima lafuerza de los músculos respiratorios52. En estos enfer-mos, resulta importante determinar la presión inspirato-ria pico. Para ello, puede recurrirse a la técnica de oclu-sión convencional53 o utilizar una válvula de una víaconectada al tubo endotraqueal que permita la espira-ción pero que ocluya la inspiración54. La PPImáx. consti-tuye una guía fiable para la extubación, de modo que unvalor > 30 cmH2O se asocia a un éxito en el procedi-miento y un valor < 20 cmH2O a un fracaso49. Sin em-bargo, la PPImáx. determinada por este procedimientoevidencia una gran variabilidad intrapaciente e interob-servador52.

Presiones nasales

Para el registro de la presión nasal puede recurrirse ala introducción de un balón en la nasofaringe42 o a lacolocación de un tapón nasal conectado a un transduc-tor55. Este último procedimiento suele ser el de elec-ción, por su carácter no agresivo. El paciente debe per-manecer sentado y ha de realizar 10 maniobras de sniffdesde FRC a intervalos de 30 s, y se eligirá la mayor56.El registro de la presión nasal debe evidenciar un traza-do regular con pico y duración total del sniff menor de0,5s

56 (fig. 3).Durante el sniff se produce una presión transpulmo-

nar negativa que, en su mayoría, se transmite a la nariz,debido al fenómeno del colapso nasal51,57,58. La válvulanasal supone una resistencia localizada a los 2,5 cm ini-ciales del orificio externo de cada fosa nasal. Cuando sealcanza un flujo aéreo crítico se produce un colapso na-sal, de modo que un esfuerzo inspiratorio mayor no au-menta el flujo nasal55. La maniobra de sniff induce uncolapso del segmento nasal limitante al flujo, de modoque se minimiza el gradiente entre la vía aérea intra yextratorácica más allá del punto de oclusión42. Este

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Fig. 3. Registro de presión nasal sniff en un sujeto sano.

equilibrio se rompe en caso de obstrucción al flujo aé-reo o fibrosis que impida la transmisión de la presiónpleural a la vía aérea superior.

Algunas ventajas de la presión nasal radican en queno es un procedimiento cruento, por lo que puede apli-carse a niños59. Si se mantiene una fosa nasal abierta sealcanzan mayores presiones50,51, lo que puede resultarde interés en los enfermos neuromusculares. Además,tiene una buena correlación con la presión esofágica porsniff (Pes sniff) en los sujetos sanos y en los enfermosneuromusculares42,55. Por contra, la presión nasal tieneun valor limitado en la EPOC y en los pacientes con al-teración de la mecánica pulmonar, puesto que subestimala fuerza muscular hasta en un 28% de estos enfermos60.Al tratarse de un trastorno con una constante de tiempoelevada, existe en la EPOC un defecto en la transmisiónde la presión desde el alvéolo a la nariz, en una manio-bra tan rápida como el sniff60. Dicho defecto no se rela-ciona con el grado de obstrucción determinado por elFEV1 o por el coeficiente FEV1/FVC, probablementeporque dichos parámetros describen el flujo espiratorio.Otro inconveniente de la presión nasal radica en quepuede estar alterada por deformidades anatómicas (de-fecto o desviación septal) o por congestión de la muco-sa nasal55. Además, su variabilidad es ligeramente supe-rior a la de la PImáx.

59.El sexo es un determinante de la presión nasal56, al

igual que la edad, que tiene un efecto negativo59. A dife-rencia de la PImáx., la altura y el índice de masa corporalparecen no influir sobre la presión nasal en los adultos,al igual que sucede con la posición corporal56.

En definitiva, el estudio de las presiones nasales resul-ta útil en los sujetos sanos y en los pacientes con debili-dad muscular51,57,58. A pesar de no ser una prueba óptima,también puede usarse con cautela en la EPOC. Valoressuperiores a 70 cmH2O en los varones y mayores de 60cmH2O en las mujeres se consideran normales56.

Presión esofágica

Requiere la colocación de una sonda-balón en el esó-fago. El esfuerzo inspiratorio máximo puede llevarse acabo mediante una maniobra estática (inspiración con-

tra vía aérea ocluida) o con una maniobra dinámica(sniff desde FRC)18.

Con respecto a la PImáx., la Pes sniff no es susceptiblede artefactos por la contracción de los músculos bucina-dores o por el cierre de la glotis. Tiene un menor coefi-ciente de variación intrasujeto interdía que la PImáx., tan-to en los sujetos normales61 como en los pacientes conuna EPOC (6,0%)17. Además, la PImáx. subestima lafuerza de los músculos respiratorios en los pacientescon EPOC, hasta alcanzar un 14% de falsos diagnósti-cos de debilidad muscular60.

Se consideran normales valores de Pes sniff mayoresde 80 cmH2O en los varones y de 750 cmH2O en lasmujeres18.

Presión transdiafragmática

Durante la inspiración, el diafragma se contrae y des-plaza su cúpula hacia abajo, produciendo una presión ne-gativa en el tórax y una presión positiva en el abdomen.La diferencia entre las presiones generadas a ambos ladosde este músculo es la presión transdiafragmática (Pdi):

Pdi = Pga – Pes

La presión gástrica (Pga) refleja la presión abdominal.La relación Pes/Pdi muestra la fracción de Pdi que se tra-duce en presión pleural, puesto que no toda la presión ge-nerada por el diafragma es transmitida a la pleura, sinoque existe un porcentaje de presión que se emplea paraconstituir la fuerza de reserva diafragmática. Esta últimasirve para prevenir la fatiga, incrementando el umbral defatiga63, para compensar la disminución de la fuerza ori-ginada por las propiedades fuerza-velocidad de los mús-culos al aumentar la ventilación64 y para desplazar el ab-domen y la caja torácica durante la respiración65.

Existen varios sistemas de registro para medir la pre-sión transdiafragmática. Los sistemas catéter-balón sonlos más utilizados para medir la presión esofágica y lagástrica (fig. 4). Desde los trabajos clásicos de Mead yMilic-Emili66, la presión esofágica constituye la formamás habitual de valorar la presión pleural. Deben consi-derarse algunos aspectos técnicos relacionados con el

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V

Pga

Pes

Fig. 4. Diagrama del procedimientoy gráfico de la presión esofágica(Pes) y de la presión gástrica (Pga),necesarias para la determinación dela presión transdiafragmática. Losesfuerzos máximos se realizaron conuna maniobra de Müller asociada aun esfuerzo expulsivo abdominal.Cada cuadrícula vertical representa20 cmH2O.

balón y el catéter. Un excesivo volumen de llenado delbalón ocasiona que su pared esté a tensión y aumente laelastancia del esófago, por lo que se crea un gradientede presión a través de la pared esofágica. Un volumendel balón muy reducido puede generar una presión den-tro del balón menor que la existente fuera del mismo.En esta situación, se acentúan los cambios locales en lapresión del balón producidos por la compresión de lapared posterior del corazón durante cada latido cardía-co. Un artefacto frecuente en la medida de la presióngástrica proviene de la colocación del balón en la cáma-ra gástrica. En este caso, durante la respiración, se pro-duce un movimiento vertical de la interfase aire-líquido,que al desplazar el balón hacia arriba y hacia abajo oca-siona un gradiente hidrostático21. Dicho artefacto, demagnitud no cuantificada, se evidencia por el registrode ondas de presión abdominal no homogéneas21,68.

Los catéteres llenos de líquido constituyen una alter-nativa a los sistemas sonda-balón para el registro de laspresiones esofágica y gástrica. Aunque limitan la ob-tención de presiones absolutas, aportan una mejor fre-cuencia de respuesta, de modo que permiten emplearunos catéteres muy pequeños, por lo que se utilizan en neonatología69. Otra opción consiste en el empleo deun único catéter con dos microtransductores en su inte-rior70. Este último sistema de medida tiene una alta es-pecificidad en la determinación local de la presión yuna elevada frecuencia de respuesta. Además, resulta li-geramente menos agresivo, puesto que evita la coloca-ción de dos balones, y es más duradero y resistente a lalimpieza. Sin embargo, su precio70 y la existencia de ar-tefactos locales que magnifican los errores con respectoal balón71 limitan su uso.

La Pdi puede determinarse durante la respiración avolumen corriente. En este caso, el registro de la Pes yla Pga permite identificar un inicio de la inspiración pordebajo de la FRC. La Pes muestra una onda negativacon dos caídas de presión y la Pga una onda bifásica,con una presión negativa inicial y una presión positivaal continuar la inspiración. La primera proporción deambos trazados se debe a la relajación de los músculosespiratorios, que participan activamente en la inspira-ción en determinadas situaciones, como el ejercicio o lareinhalación de CO2

72,73.La Pdi media representa la fuerza desarrollada por el

diafragma durante la respiración a volumen corriente74.Como se comentará posteriormente, para analizar la re-serva funcional del diafragma es necesario determinaresta presión. A partir del registro gráfico, la Pdi mediapuede considerarse como la meseta de presión o la pre-sión pico, o puede calcularse por planimetría, por trans-formación cuadrática o como el promedio de presionescada 200 ms9. En los pacientes con EPOC, la planime-tría es el procedimiento estándar75. La transformacióncuadrática es una alternativa válida, sobre todo para lapresión esofágica, mientras que la Pdi pico sobreestimala afectación de la musculatura respiratoria75.

Se han descrito diversas maniobras inspiratorias má-ximas42,74,76-84 para calcular la presión transdiafragmáti-ca máxima (Pdimáx.). En general, se considera que la ins-piración forzada con la vía aérea ocluida (maniobra de

Müller) resulta inadecuada para medir la Pdimáx.77,78. La-

porta y Grassino79 valoraron cinco maniobras diferentesen sujetos normales y en pacientes restrictivos y conuna EPOC. El procedimiento de inspiración forzada queproporcionaba un resultado máximo y más reproducibleconsistía en la combinación de la maniobra de Müller yun esfuerzo expulsivo abdominal simultáneo, con con-trol visual por los pacientes79. Es probable que este pro-cedimiento logre una mayor activación del diafrag-ma78,79 y resulte más isométrico85.

La inspiración rápida forzada con la vía aérea per-meable (sniff) es otra maniobra igualmente fiable86. Elcálculo de la Pdimáx. mediante 10 maniobras de sniff(Pdimáx. sniff) requiere poca práctica, proporciona medi-das más reproducibles, sobre todo en la EPOC87, tieneun menor intervalo de normalidad, desencadena unapresión mayor o igual que con la maniobra de Müller61

y tiene menores diferencias entre ambos sexos que lasmaniobras estáticas9. El coeficiente de variación de laPdimáx. con la maniobra de Müller asociada al esfuerzoexpulsivo abdominal es del 13%, mientras que el de laPdimáx. sniff es del 7,2%61. Se consideran normales, valo-res de Pdimáx. sniff superiores a 95 cmH2O en los varo-nes y mayores de 78 cmH2O en las mujeres70.

Técnicas de estimulación externa

Todas las pruebas anteriores están limitadas por lacolaboración del paciente, de modo que es imposiblerealizarlas en pacientes muy graves o sedados. La esti-mulación externa evita este problema, al producir unamaniobra inspiratoria no voluntaria88. La respuesta a laestimulación frénica puede medirse con la Pdi, la Pes,la presión en un tubo endotraqueal53 o la presión enboca. También es posible valorar, mediante un electro-miograma de superficie, el tiempo de conducción delnervio frénico, que en condiciones normales es inferiora 9,5 ms, y la amplitud de potencial53.

Los estímulos empleados son de tipo eléctrico omagnético. La estimulación eléctrica se aplica al pa-ciente sentado, en situación de FRC, en el borde poste-rior del esternocleidomastoideo, a la altura del cartílagocricoides53. El ánodo del electrodo se sitúa en una placafijada en el manubrio, y el cátodo puede situarse enelectrodos o agujas (estimulación percutánea) o en elec-trodos de superficie (estimulación transcutánea)89-91. Enambos casos, el pulso tiene la misma duración pero laestimulación transcutánea requiere un mayor voltajeque la percutánea, debido a la alta impedancia de la piely produce, por tanto, más dolor92.

Existen diversos procedimientos de estimulación. Laestimulación tetánica93 plantea muchos problemas. Engeneral, se toleran mal frecuencias superiores a 35 Hz,por la contracción de los músculos del cuello90. Estetipo de estimulación resulta muy doloroso90,94 y requie-re una estimulación bilateral. Por todo ello, además deno aportar ventajas sobre el estímulo único, se empleapoco.

La estimulación única prácticamente no es dolorosa.En los sujetos sanos proporciona una respuesta dia-fragmática, entre un 20-25% de la Pdimáx. tetánica83,89,95,

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denominada Pdi twitch, que oscila entre 31-48cmH2O

90-93,96,98,99. También puede valorarse la relaciónPdi twitch/Pdimáx. tetánica, la velocidad de contraccióntwitch, la velocidad de relajación y la relación cambiopresión/tiempo99-102.

La Pdi twitch depende de diversos factores, entreotros el grado de activación frénica103, la contracción delos músculos abdominales, los cambios de postura9,90 ylos cambios en los volúmenes pulmonares. El incre-mento de la FRC disminuye la Pdi twitch tanto en lossujetos sanos como en los que padecen EPOC99,104, porlo que se ha propuesto la determinación de la fuerzainspiratoria a volúmenes altos como una técnica para ladetección precoz de la debilidad diafragmática99. Laexistencia de una contracción muscular asociada poten-cia la Pdi twitch entre un 20 y un 66%11,105,106. Pese a to-dos estos determinantes, la Pdi twitch alcanza una ele-vada reproducibilidad83,95.

Una variación de la anterior es la técnica de oclusióntwitch92,93,104,107. En este procedimiento, se superponenestímulos únicos a contracciones voluntarias, de modoque la amplitud de las Pdi twitch superpuestas disminu-ye casi linealmente en función de la fuerza voluntariadesarrollada84,108. Cuando la Pdi twitch no es visible, seasume que el paciente está realizando una contracciónmáxima108. Con esta técnica es posible establecer una re-lación inversa entre la fuerza voluntaria, como porcentajede la máxima fuerza diafragmática, y la Pdi twitch104,107.A partir de dicha relación, se estima la Pdimáx., que se re-laciona con la Pdimáx. tetánica83.

El dolor a la estimulación supramáxima constituye laprincipal limitación de la estimulación frénica eléctrica.Aunque un único pulso transcutáneo se tolera bien109, serequiere anestesia local en caso de estimulación percu-tánea o transcutánea repetitiva110. Además, en estos ca-sos, el paciente tiene dificultad para relajarse hastaFRC, de modo que se produce un aumento de la tensióntwitch (fenómeno de potenciación twitch)109. Tambiéndebe considerarse la posibilidad de lesiones por las agu-jas de los electrodos, con afectación del nervio frénico odel vago, o la producción de un neumotórax9.

La estimulación magnética consigue la despolariza-ción de nervios motores por corrientes locales creadasen la vecindad del nervio, al aplicar un campo magnéti-co111. Para ello, se utiliza un estimulador circular de 9 cm de diámetro, que se aplica sobre la apófisis espi-nosas de las vértebras C5-C795,112,113.

A diferencia de la eléctrica, la estimulación magnéti-ca no es dolorosa, no produce el fenómeno de potencia-ción twitch, tiene mejor definido el límite inferior denormalidad, muestra una mejor correlación con la Pdisniff y tiene una menor variabilidad18. El coeficiente devariación Pdi twitch intrasujeto interdía es del 6,6%para la estimulación magnética y del 8,8% para la eléc-trica114. Además, la Pdi twitch magnética no resulta in-fluida por el grado de disnea del sujeto después del ejer-cicio115.

Los inconvenientes de la estimulación magnética con-sisten en que resulta menos selectiva que la eléctrica. LaPdi twitch magnética es mayor que la Pdi twitch eléctri-ca, debido a la activación de músculos accesorios del

cuello111. Además, la estimulación magnética puede al-terarse por el exceso de panículo adiposo en el cuello yno permite la estimulación tetánica53.

También es posible realizar estimulación magnéticadel córtex motor, mediante la aplicación de un campomagnético craneal116-118. Este procedimiento es indolo-ro, pero resulta muy dependiente del diseño, forma yposición del estimulador116. Puede afectar a otras víasmotoras y el umbral de respuesta depende de la activi-dad cortical subyacente118.

El registro de la presión nasal twitch55 y el de la pre-sión en boca twitch son alternativas menos agresivas ala medida de la Pdi twitch. La presión en boca twitch serelaciona, en los sujetos sanos, con la Pes twitch y conla Pdi twitch73,119,120, aunque algunos autores no confir-man esta relación121.

En pacientes con EPOC, la relación presión en bocatwitch y Pdi twitch varía dependiendo del grado de re-clutamiento de los músculos accesorios, de modo que larelación es mala a FRC y buena durante un esfuerzoinspiratorio109. Este comportamiento se atribuye a untiempo insuficiente para equilibrar la presión en el alvé-olo y en la boca durante un estímulo único109, a que du-rante la estimulación el gas alveolar se expande y lapresión de retracción elástica pulmonar aumenta, por loque la onda de presión alveolar o presión en boca po-dría ser menor que la presión pleural119, y a que la con-tracción aislada del diafragma ocasiona una distribuciónno uniforme de la presión en la cavidad pleural119.

La presión en boca twitch alcanza un valor mediode 16 cmH2O en los sujetos sanos122. Su utilidad clíni-ca viene dada por la comprobación de que una presiónen boca twicht > 12 cmH2O, o una presión nasal desniff > 70 cmH2O, permiten descartar debilidad mus-cular en más de la mitad de pacientes con una PImáx.reducida123.

Fuerza de los músculos espiratorios

Aunque menos utilizadas, en general, es posible de-terminar la presión espiratoria máxima en boca (fig. 5),esófago, estómago o transdiafragmática. Además de lamaniobra de espiración forzada estática desde TLC13,pueden registrarse las presiones en respuesta a la tos o ala estimulación espiratoria en la vértebra D10. La Pdidesencadenada por la tos permite valorar la participa-ción activa del diafragma en el reflejo tusígeno, resultauna maniobra muy fisiológica y tiene una evolución pa-ralela a la espiración estática máxima124.

La fonografía125 y la pletismografía inductiva de su-perficie126 son otras técnicas para el estudio de la fuerzamuscular, aunque probablemente no tan desarrolladascomo las anteriores.

Estudio de la resistencia muscular

La resistencia es la capacidad de los músculos respi-ratorios de generar y sostener altas presiones y dependedel tipo de fibra, el flujo sanguíneo, la disponibilidad desustratos, la densidad mitocondrial y la concentraciónde enzimas metabólicas127. Para el estudio de la resis-

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tencia de los músculos respiratorios se puede recurrir ala aplicación de cargas ventilatorias o de cargas mecáni-cas externas o a la realización de contracciones máxi-mas repetidas.

Cargas ventilatorias

El estudio de las cargas ventilatorias tiene por objetodeterminar la máxima ventilación sostenida (MSV omaximal sustained ventilation) o grado de ventilaciónque un paciente es capaz de mantener, en condicionesisocápnicas, durante períodos prolongados127. En los su-jetos jóvenes sanos suele corresponder a un 75-80% dela máxima ventilación voluntaria y en los ancianos sa-nos a un 60-65%128. Sus ventajas radican en que es apli-cable en condiciones de alto requerimiento ventilatorioy que mantiene patrones fisiológicos de reclutamientode los músculos respiratorios. Sin embargo, en los pa-cientes con una limitación al flujo aéreo, la MSV subes-tima la resistencia muscular y, además, resulta muy de-pendiente del patrón respiratorio127.

Cargas mecánicas externas

Mientras el paciente respira a través de una válvulade doble vía, se le aplica una resistencia inspiratoria detipo resistiva o de tipo umbral. El trabajo muscular con-tra resistencias de tipo resistiva (disminución del calibrede la vía inspiratoria) depende, además de la propia re-sistencia, del flujo inspiratorio, por lo que resulta nece-sario imponer al sujeto un patrón respiratorio determi-nado129. Las resistencias tipo umbral consisten en laaplicación de un dintel de presión que obliga al pacientea alcanzar dicha presión umbral en cada esfuerzo inspi-ratorio para permeabilizar la vía aérea. A diferencia delas cargas de tipo resistivo, la presión desarrollada conlas cargas tipo umbral es casi independiente del flujoinspiratorio y se aproxima a condiciones de contracciónisométrica, por lo que no precisa control del patrón res-piratorio. La respuesta a las resistencias puede medirsecomo tiempo de resistencia, presión máxima tolerable ocon la técnica de carga incremental.

El análisis de los tiempos de resistencia consiste enmedir el tiempo durante el cual el paciente logra mante-ner la respiración con cargas submáximas o tiempo límite(Tlim). La importancia de este parámetro radica en queseñala el punto de fatiga o fallo respiratorio. Sin embar-go, su principal inconveniente proviene de su dependen-cia de la fuerza muscular, además de la resistencia127.

Para determinar la presión máxima tolerable (SIP osustainable inspiratory pressure) o máxima presión queel sujeto puede mantener durante 10 min se suele utili-zar una carga tipo umbral. Al comienzo de la prueba, lacarga corresponde a la PImáx. y después se reduce en es-calones de un 5%. En sujetos sanos no entrenados, laSIP media corresponde al 68% de la PImáx.

127. Tambiénes posible calcular la SIP con cargas de tipo resistivo.En el caso del diafragma, la Pdi sostenida contra cargasmecánicas se encuentra en torno al 40% de la Pdimáx.

76,lo que sugiere que este músculo es más sensible a la fa-tiga que los músculos respiratorios accesorios. De igualmodo, las cargas mecánicas pueden aplicarse a los mús-culos espiratorios, que parecen más susceptibles a la fa-tiga que los inspiratorios127.

La técnica de la carga incremental es una modifica-ción de la presión máxima tolerable. En este caso, secomienza con una carga tipo umbral del 30% de la PImáx. y cada 2 min se aumenta en un 5-10%, medianteuna válvula específica, hasta que el sujeto es incapaz desuperar dicha carga. La presión máxima en boca gene-rada inmediatamente antes de la claudicación es mayordel 70% de la PImáx.

130. Se trata de un procedimientomuy reproducible, bien tolerado y sensible en los pro-blemas de entrenamiento muscular de los pacientes conuna EPOC127. Una modificación de este procedimientoes la prueba de carga tipo umbral incremental disconti-nua, que resulta particularmente útil en los pacientescon una EPOC grave131.

Contracciones máximas repetidas

Este procedimiento consiste en la repetición de manio-bras de PImáx. cada 15 s. En los sujetos sanos, después de12 maniobras, la Pimáx. disminuye un 23%132-133. Sin em-bargo, esta medida depende de las características mecá-nicas del pulmón y de la caja torácica y de la capacidadanaeróbica de los músculos para mantener una fuerza127.

Estudio de la reserva funcional de los músculos respiratorios

Existen diversas pruebas encaminadas a valorar elriesgo de fatiga o pérdida de la capacidad para desarro-llar una fuerza o velocidad determinadas en respuesta auna carga, reversible en reposo. Una descripción deta-llada de los mecanismos, tipos y características de la fa-tiga muscular, de los que existe una excelente revisión2,está fuera del alcance de este artículo.

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Fig. 5. Trazado de las presionesespiratorias máximas en boca(PEmáx.) de un voluntario sano.

La reserva funcional del diafragma puede valorarsemediante técnicas basadas en el registro electromiográ-fico, siendo de utilidad en este caso la inversión del ín-dice de altas/bajas frecuencias (índice H/L) y la dismi-nución de la relación presión generada/EMG integradodel músculo (Pdi/Edi) a longitud y geometría constante.La fonomiografía también ha demostrado ser útil en elestudio del riesgo de fatiga muscular125. Sin embargo,las técnicas para el estudio de la reserva funcional deldiafragma más disponibles en un laboratorio de funciónpulmonar son las basadas en la mecánica de la con-tracción.

Índices tensión-tiempo

El diafragma es capaz de tolerar durante un períodode tiempo prolongado mayores presiones que los mús-culos esqueléticos, pero menores que los músculos ac-cesorios de la respiración. La Pdi crítica tolerable esaproximadamente el 40% de la Pdimáx.

76.Para cualquier músculo, el tiempo límite ante una

carga está determinado por la fuerza generada en cadacontracción con respecto a la máxima y por la relaciónentre el tiempo de contracción y el tiempo de relajaciónempleado para la perfusión muscular134. La aplicaciónde este principio al diafragma llevó a Bellemare y Gras-sino134 a describir el índice tensión-tiempo del diafrag-ma (TTdi) como:

TTdi = (Pdi/Pimáx.) · (tI/tTOT)

En esta ecuación, Pdi es la presión transdiafragmáti-ca media durante la respiración a volumen corriente,Pdimáx. la presión transdiafragmática máxima, tI el tiem-po inspiratorio y tTOT la duración total del ciclo respira-torio.

Debido a que el TTdi depende de la fuerza generaday de la duración de la contracción, cambios en el patrónrespiratorio pueden modificar la presión tolerada129. Unaumento del tiempo de contracción disminuye el tiempode perfusión y el Tlim se acorta129. De hecho, la Pdimáx.puede reducirse por debilidad muscular, pero tambiénpuede disminuir en situaciones de flujo inspiratoriomuy alto, que acortan el tiempo de contracción.

El tiempo límite de tolerancia de una determinadapresión está determinado por el TTdi, según la fórmula:

Tlim = 0,1 (TTdi)–3,6

De forma experimental, se ha comprobado que unTTdi superior a 0,15 es prácticamente imposible demantener durante más de 60 min y, por tanto, se asumeque indica riesgo de fatiga diafragmática129. De hecho,el umbral de fatiga diafragmática se sitúa en una zonacrítica del TTdi comprendido entre 0,15-0,18129. Es in-teresante hacer notar que, cuando la respiración sólo sedebe a la contracción del diafragma, como sucede enenfermos cuadripléjicos con marcapasos diafragmático,el TTdi crítico se reduce a 0,10-0,12135.

La determinación del TTdi requiere el registro simul-táneo de la Pdi y del patrón respiratorio, mientras el pa-

ciente respira a través de una boquilla. Un problematécnico habitual radica en que la duración de la activi-dad inspiratoria diafragmática puede diferir del tiempoinspiratorio determinado por flujo aéreo. Por tanto, lautilización del cociente tI/tTOT puede subestimar ligera-mente el TTdi136, aunque este error no resulta de tras-cendencia clínica.

Por analogía con el TTdi, se ha definido el índice detensión-tiempo de los músculos inspiratorios (TTmus),que valora la reserva funcional de la totalidad de losmúsculos inspiratorios, según la fórmula:

TTmus = PI/PImáx. · tI/tTOT

donde PI corresponde a la presión inspiratoria media en boca y PImáx. a la presión inspiratoria máxima enboca137. Si se asume que la presión de oclusión en bocaa los 100 ms del inicio de la inspiración (P0,1) tiene uncomportamiento lineal, es posible determinar la PI apartir de la P0,1, según la siguente ecuación:

PI = (10 · P0,1 · tI)/2

El TTmus tiene la ventaja sobre el TTdi de no resul-tar agresivo, puesto que para su determinación sólo esnecesario registrar el patrón respiratorio y las presionesen boca. Su principal inconveniente es que resulta me-nos selectivo. Hasta la fecha, el TTmus se ha validadoen sujetos sanos y en pacientes con EPOC y enfermeda-des neuromusculares138,139, identificando un TTmus crí-tico para el riesgo de fatiga en 0,20.

Índice de relajación máxima (MMR o maximalrelaxation rate)

La relajación muscular es un proceso activo que con-sume energía y puede alterarse por modificaciones en elmedio intracelular11. La fatiga disminuye la velocidadde relajación muscular (> 80-90 ms) y reduce la fre-cuencia de descarga central, al aumentar el período re-fractario89,140-142. La velocidad de relajación puede deter-minarse sobre un registro de Pdi, Pes, presión nasal opresión en boca58,140,143. Para cuantificar la velocidad derelajación, puede utilizarse la máxima velocidad de re-lajación al inicio de la misma, la constante de tiempo dela caída monoexponencial en la segunda parte de la re-lajación o el MRR, que representa el porcentaje de pér-dida de presión en los 100 ms iniciales de la relajaciónmuscular.

El MRR, que resulta ser un indicador muy precoz de fatiga58, es útil para valorar la eficacia del destete deventiladores144. Sin embargo, resulta muy dependientede la temperatura, el valor de hormonas tiroideas y lavelocidad inherente al músculo142. Sus principales in-convenientes radican en el amplio intervalo de valoresnormales, su mala reproducibilidad y la dependencia dela magnitud del esfuerzo desarrollado58, aunque paraevitarlo se propone normalizar el MRR en función de laPdi alcanzada145. Otro problema de consideración con-siste en que el MRR no detecta fatiga de baja frecuen-cia, que resulta la más relevante en la clínica140.

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Estimulación frénica

El potencial del electromiograma diafragmático y dela presión transdiafragmática evocados por la estimula-ción frénica también son útiles en la valoración de la reserva funcional diafragmática. Además, permiten dis-criminar entre fatiga periférica y fatiga central2. La con-figuración de una curva de frecuencia-presión, mediantedescargas eléctricas tetánicas o por estimulación mag-nética146, logra identificar fatiga de alta y de baja fre-cuencia2. A su vez, la estimulación magnética consiguediscriminar entre fatiga del diafragma y fatiga de losmúsculos de la caja torácica147.

Conclusión

A modo de conclusión, el estudio de la fuerza, resis-tencia y reserva funcional de los músculos respiratoriosdebería suponer un aspecto importante en los laborato-rios de función pulmonar, sobre todo en relación con lasposibilidades que ofrece para el seguimiento y controlde los pacientes en ventilación mecánica no agresiva oen programas de rehabilitación respiratoria.z

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