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REDVET. Revista electrónica de Veterinaria 1695-7504 2007 Volumen VIII Número 12B

El bienestar del ganado porcino antes del sacrificio y su repercusión en la seguridad alimentaria http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n121207B/BA002.pdf

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REDVET Rev. electrón. vet. http://www.veterinaria.org/revistas/redvet Vol. VIII, Nº 12B, Diciembre/2007– http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n121207B.html

El bienestar del ganado porcino antes del sacrificio y su repercusión en la seguridad alimentaria - Effects of preslaughter pig welfare on food safety)

GUEDEJA-MARRÓN PEINADO, JAVIER: matadero Comarán, S.L. (Servicio Veterinario) c/ Raso de la Estrella, 4 (Aranjuez). 28300 Madrid (España). [email protected] | DELGADO SIMÓN, Mª CARMEN: centro de salud pública área xi. pza. parejas, 11 (Aranjuez). 28300 Madrid (España). [email protected] | RESPALDIZA FERNÁNDEZ, EDUARDO E.: laboratorio regional de sanidad animal. crta. Guadalix de la Sierra, km. 1,800 (Colmenar Viejo). 28770 Madrid (España). [email protected]

REDVET: 2007, Vol. VIII Nº 12B

Recibido: 29.07.2006 Referencia: 120702B Aceptado: 22 .03.2007 Publicado: 01.12.2007

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RESUMEN: En esta revisión se resumen los principales efectos del bienestar del ganado porcino durante el periodo previo al sacrificio sobre la seguridad alimentaria, tomando a Salmonella como el peligro biológico más relevante de la carne de cerdo. En la primera parte, se exponen una serie de conceptos básicos sobre la epidemiología de Salmonella en el ganado porcino y las carnes que de él se obtienen. La segunda parte se ocupa de un grupo de mecanismos generales de influencia, como son la modulación de la respuesta inmunológica y el incremento de la resistencia microbiana a antibióticos tras la exposición a agentes estresantes. En la tercera parte, el trabajo se centra en los efectos específicos de algunos procedimientos comunes en la producción porcina, como son la mezcla de cerdos de diferentes orígenes, el ayuno previo al sacrificio, el descanso en los corrales del matadero y el duchado con agua fría. Pese a la existencia de algunos resultados no concluyentes y al efecto negativo detectado durante la fase de estabulación, se concluye que una mejora del bienestar animal durante el periodo previo al sacrificio puede suponer un nivel más elevado de protección para los consumidores. PALABRAS CLAVE: Bienestar animal | Seguridad Alimentaria | Ganado porcino | Matadero | Salmonella ABSTRACT: In this review, main effects of pig welfare on food safety during the preslaughter period are summarized, taking Salmonella as the most significant biological hazard in pork. In the first part, some basic concepts on Salmonella epidemiology in pig and pig meat are introduced. The second part deals with a group of general mechanisms of influence, such as modulation of the immune response and increase of antimicrobial

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resistance after exposition to stressing factors. In the third part, the paper focuses on the specific effects of some common procedures in pork production, such as mixing unfamiliar pigs, preslaughter fasting, resting at the abattoir pens and spraying with cold water. In spite of some inconclusive results and the negative effect detected during lairage, it is concluded that the improvement of animal welfare during the preslaughter period may lead to a higher degree of consumer protection. INTRODUCCIÓN El bienestar del ganado porcino en el periodo inmediatamente anterior a su sacrificio frecuentemente se aborda desde un enfoque economicista. En este sentido, unas prácticas inadecuadas de manejo durante las últimas horas de vida de los cerdos de cebo (tanto en la explotación, como durante el transporte y la estancia del animal en el propio matadero) conducen a pérdidas económicas por:

1. El incremento de la mortalidad previa al sacrificio, incluyendo en este concepto la mortalidad durante el transporte y la que posteriormente tiene lugar en los locales de estabulación del matadero (Fábregas et al, 2001; Guedeja-Marrón et al, 2005a; Murray, 2000).

2. La mayor incidencia de lesiones traumáticas en las canales, que pueden llevar

en algunos casos al decomiso parcial o total de las mismas (Fábregas et al, 2001; FAO, 2001; Murray, 2000). Incluso en el caso del decomiso parcial, el perjuicio económico es considerable, ya que muy frecuentemente se ven afectadas las partes de mayor valor comercial (Guedeja-Marrón et al, datos sin publicar).

3. La aparición de carnes con unas propiedades tecnológicas y organolépticas

deficientes. Entre éstas se pueden destacar las carnes PSE (pálidas, blandas y exudativas), que en fresco son rechazadas por los consumidores y sólo pueden destinarse a ciertos productos elaborados de forma limitada. En otras ocasiones se obtienen carnes DFD (oscuras, firmes y secas), con un aspecto deteriorado y una vida útil reducida debido a una disminución insuficiente del pH durante la conversión del músculo en carne (FAO, 2001; Murray, 2000; Schilling, 2002).

Por otro lado, la consecución de un alto nivel de bienestar de los cerdos de cebo (en general, de todos los animales de renta) constituye asimismo una exigencia de la sociedad, que esgrime razones éticas y humanitarias para justificar la aplicación de medidas específicas (Seng & Laporte, 2005). De acuerdo con los datos del Eurobarómetro, un 43% de los consumidores de la Unión Europea tienen en cuenta el bienestar animal a la hora de comprar carne. En el caso específico del ganado porcino, un 44% de los europeos consideran que el nivel de protección y bienestar que se les concede es malo o muy malo y tan sólo el bienestar de las aves de corral (broilers y gallinas de puesta) preocupa en mayor medida a los encuestados (Comisión Europea, 2005). Sin embargo, las referencias a la interrelación entre bienestar animal y seguridad alimentaria son relativamente escasas y bastante recientes. Además, el interés que despierta en los últimos años la eventual interdependencia entre seguridad alimentaria y bienestar animal (a los que suelen añadirse las consideraciones medioambientales) ha estado enfocado esencialmente a las fases de cría y producción de los animales (De Passillé & Rushen, 2005), recibiendo el periodo inmediatamente anterior al sacrificio una atención marginal. En esta fase final del ciclo productivo son los aspectos estrictamente de bienestar los que han recibido un estudio más exhaustivo, si bien algunos autores




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resaltan que el manejo durante este periodo constituye un elemento indispensable para cualquier aproximación a la seguridad alimentaria desde el enfoque del Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (APPCC) (Millar et al, 1997). Es nuestra intención en el presente trabajo esbozar las principales relaciones entre el bienestar animal previo al sacrificio y la seguridad alimentaria de la carne de porcino durante el periodo previo al sacrificio. Se describirán las sinergias así como los eventuales antagonismos y conflictos que surgen entre ambos enfoques, evaluando en este último caso las soluciones de compromiso que se han sugerido. Al tratar de seguridad alimentaria, consideraremos fundamentalmente la contaminación por Salmonella, en tanto que peligro más paradigmático y significativo en estas carnes, además de ser uno de los más ampliamente estudiados. Por ello comenzaremos con un breve esbozo de la epidemiología de Salmonella para a continuación tratar de forma más detenida las evidencias científicas que avalan el nexo entre bienestar animal y seguridad alimentaria. LA CONTAMINACIÓN POR Salmonella EN CARNE DE PORCINO Contaminación del ganado porcino en granja La presencia de Salmonella en los cerdos de cebo es un hecho habitual y bien conocido desde hace décadas (McKinley et al, 1980). Como en muchas otras especies hospedadoras, la infección puede presentarse clínicamente (como un cuadro septicémico o en forma de enteritis) o bien, mucho más frecuentemente, cursar de forma asintomática con excreción intermitente a lo largo de periodos de tiempo que pueden ser muy prolongados (Althouse et al, 2003; Carvajal et al, 2000; Gray et al, 1996; Malorny & Hoorfar, 2005). Entre los más de 2400 serotipos conocidos, el más relevante en ganado porcino es Typhimurium (en sentido estricto, Salmonella enterica subsp. enterica serotipo Typhimurium), que constituye el prototipo de serovar no especializado, capaz de colonizar un gran número de especies animales (Kingsley & Bäumler, 2000). Las infecciones por S. Typhimurium en el ganado porcino suelen ser asintomáticas, aunque igualmente pueden cursar como un proceso entérico autolimitante. Con todo, también pueden aislarse muchos otros serotipos, cuya relevancia varía dependiendo de la localización geográfica. Así, por ejemplo, en Estados Unidos y algunos países del Este de Europa es bastante habitual aislar el serotipo Choleraesuis (Salmonella enterica subsp. enterica serotipo Choleraesuis), que está considerada la serovariedad adaptada al porcino, a partir de casos de septicemia o enterocolitis, mientras que en ciertas localizaciones de Europa y Estados Unidos el serovar Derby supone un porcentaje representativo del total de aislados de origen porcino (Beran & Baum, 1997; Frutos et al, 2005; Hoszowski & Wasyl, 2002; Kranker et al, 2003; Van Duijkeren et al, 2002; Veterinary Laboratories Agency, 2005). En España las serovariedades más frecuentemente aisladas de muestras porcinas son Typhimirium (37%), Rissen (20%), Hadar (13%), Derby (11%) y Agona (7%) (Frutos et al, 2005). La extensión de las infecciones por Salmonella en las granjas porcinas es muy variable, con cifras que vienen condicionadas además por el tipo de muestreo y por las limitaciones de sensibilidad y especificidad de muchos procedimientos diagnósticos (Malorny & Hoorfar, 2005). En Cataluña, una de las grandes zonas de producción porcina de España, el 23% de las granjas porcinas de cebo presentan algún portador fecal (Mejía Silva, 2003). El número de cerdos infectados en las explotaciones positivas suele ser relativamente bajo, aunque también se ha detectado una gran variabilidad. Mientras que en Iowa (Estados Unidos) los excretores fecales activos apenas llegan al 1% del total de




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animales analizados (Hurd et al, 2002), en Dinamarca el promedio de excretores fecales activos se sitúa en el 5%, aunque en algunas explotaciones alcanza el 17% (Kranker et al, 2003). Obviamente el número real de portadores de Salmonella es mucho mayor que el de excretores, dado que la eliminación de Salmonella por heces es intermitente, si bien los datos actuales tampoco descartan la posibilidad de reinfecciones sucesivas dentro de un grupo de animales (Kranker et al, 2003; Nielsen et al, 1997). En Iowa, con un 1-2% de excretores fecales, se detectaron un 5% de portadores cuando los animales fueron sacrificados y se procedió al cultivo de los contenidos cecales y los ganglios linfáticos digestivos (Hurd et al, 2002). En ese mismo Estado, otro estudio logró detectar un 31% de portadores en contenidos cecales y un 13% en ganglios linfáticos (Rostagno et al, 2003), indicando que existe una gran variabilidad incluso en el mismo ámbito geográfico. En el estudio llevado a cabo en Cataluña se detectó una prevalencia del 3.4% en reproductoras y de un 2.1% en cerdos de cebo (Mejía Silva, 2003). En cualquier caso, la dinámica de la infección en las explotaciones afectadas es compleja, como demuestra que el número de animales seropositivos llegue a cuadriplicar el número de animales de los que es posible aislar Salmonella (5.3% vs. 20% en un estudio en Iowa) (McKean, 2001). Finalmente, resulta destacable que en las granjas de tipo intensivo lo más habitual es encontrar que los cerdos están colonizados de forma asintomática por un número reducido de serotipos, frecuentemente uno solo (situación que se observa en un 82% de las granjas en Cataluña) (Mejía Silva, 2003). Además, cuando se realizan controles rutinarios, no es extraño comprobar que este serotipo persiste a lo largo del tiempo en los sucesivos lotes de cebo que se van introduciendo en la explotación (Baloda et al, 2001). En animales criados en régimen extensivo es, por el contrario, frecuente aislar un gran número de serotipos, que probablemente reflejan una exposición más intensa a una gran variedad de fuentes de contaminación (Jensen et al, 2004). Contaminación del ganado porcino en el matadero Cuando se procede a analizar las heces de los cerdos después del transporte al matadero y la estabulación en el mismo, el porcentaje de cerdos infectados se incrementa vertiginosamente. Además, aumenta la variabilidad de los aislados, debido a la aparición de serotipos que no habían sido detectados en la granja de origen (Beloeil et al, 2004; Hurd et al, 2001a). En el estudio danés, los promedios pasaron de un 5% de excretores fecales en granja a un 18% en el matadero (Kranker et al, 2003). En un estudio en Iowa, el transporte y estabulación al matadero incrementaba el número de los excretores fecales desde el 2% hasta el 25% y el total de portadores del 5% al 40%, mientras que el número de serovariedades presentes en los animales prácticamente se duplicaba (Hurd et al, 2002). Este tipo de resultados ha llevado a la conclusión de que en el periodo previo al sacrificio los cerdos son expuestos a fuentes de contaminación exógenas (ajenas a la granja de origen), aunque no se puede descartar completamente la reactivación de infecciones latentes producidas por serotipos que no han podido ser detectados en granja. En cualquier caso, el número de portadores de Salmonella se incrementa de forma considerable, hasta en 7 veces (Hurd et al, 2002). Contaminación de canales Resulta lógico asumir que la presencia de Salmonella en una gran proporción de los cerdos sacrificados implica un alto riesgo de contaminación de las canales. De hecho, se admite, como regla general, que el número de canales contaminadas al final del faenado va a ser directamente proporcional al número de portadores fecales en el momento del sacrificio. En Dinamarca se ha estimado que los cerdos portadores tienen 3-4 veces más posibilidades de producir una canal contaminada que los animales libres de Salmonella




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(Berends et al, 1997). En un estudio se comprobó que el sacrificio de una partida con un 21% de animales portadores producía una contaminación por Salmonella en el 5% de las canales (Kranker et al, 2003), lo que resulta coherente con la estimación de que alrededor del 5-30% de las canales producidas en Dinamarca contienen Salmonella (Berends et al, 1997). Un trabajo en Alemania sobre casi 12.000 porcinos demostró la existencia de un 6.2% de animales y un 4.7% de canales contaminadas (Käsbohrer et al, 2000). Con todo, la asociación entre animales vivos portadores y canales contaminadas dista mucho de seguir una relación consistentemente lineal. En el estudio danés, después del sacrificio de una partida con un 72% de portadores, no pudo detectarse contaminación por Salmonella en ninguna canal (Kranker et al, 2003). Probablemente esta variabilidad venga determinada por la influencia de otros muchos factores, aunque son 3 los fundamentales:

• El grado de implantación de las buenas prácticas de manipulación, especialmente en el puesto de evisceración, hasta el punto de que se ha sugerido que un faenado adecuado puede reducir los recuentos totales en las canales hasta en un logaritmo. En un estudio, la adopción de precauciones especiales durante el eviscerado y chamuscado consiguió reducir la contaminación por Salmonella del 46% al 7% (Mead, 1994).

• La contaminación cruzada a partir de los manipuladores, el equipo y las

instalaciones. En el mejor de los casos, aproximadamente un 70% de la contaminación de las canales procede de los propios animales infectados, mientras que un 30% procede de otras fuentes por contaminación cruzada (Berends et al, 1997). Otros trabajos demuestran que más del más del 50% de las canales contaminadas presentan tipos de Salmonella diferentes de los que portaba ese animal in vivo (Wonderling et al, 2003). El problema de la contaminación cruzada es demasiado complejo para desarrollarlo ahora, pero baste indicar que se va a ver influenciado por la eficacia de los planes de limpieza y desinfección, el tipo de equipamiento y la realización o no de un sacrificio logístico (Guedeja-Marrón et al, 2006; Guedeja-Marrón & Delgado; 2006) y que viene fuertemente condicionado por la gran capacidad de supervivencia de Salmonella en el medio ambiente (Mead, 1994).

• La realización de procedimientos de descontaminación de las canales, que se usan

habitualmente en Estados Unidos pero que no están permitidos para ninguna especie en la Unión Europea, aunque se prevé su futura autorización para carne de ave (Delgado et al, 2005a; Guedeja-Marrón & Delgado, 2005; Guedeja-Marrón & Delgado 2006).

Se puede concluir de todos los estudios anteriores que una alta prevalencia de portadores de Salmonella constituye un factor de riesgo para la contaminación de las canales, sin perjuicio de que la aplicación rigurosa de las Buenas Prácticas de Higiene y los sistemas basados en los principios del APPCC puedan controlar e incluso, bajo ciertas condiciones estructurales, limitar al máximo la contaminación efectiva de las canales. Implicación de la carne de porcino en las toxiinfecciones por Salmonella La contaminación efectiva de las canales por bacterias del género Salmonella no resultaría relevante si su presencia no supusiera un peligro real para el consumidor final. En este sentido, lo cierto es que la carne de cerdo no ha sido considerada históricamente como uno de los alimentos más implicados en los casos de salmonelosis de la población.




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Sin embargo, desde hace varios años algunos estudios epidemiológicos han confirmado la importancia de la carne de cerdo como vector de Salmonella, aunque sin llegar a desplazar a los productos aviares como los principales implicados en estas toxiinfecciones. Así, se ha estimado que la carne de porcino fue responsable de un 14-19% de los casos de salmonelosis humana en Dinamarca en 1997 y del 10-15% en 1998. En Alemania las cifras para el año 1997 fueron aún superiores (18-23%) (Salmonella Project Group, 2000). Las últimas estimaciones cifran la implicación de la carne de cerdo en un nada despreciable 9% de los casos de salmonelosis humana (95% CI: 7.8–10.4%) (Hald et al, 2004). En este sentido, es probable que la carne de porcino contribuya de forma significativa a los casos de salmonelosis humana por el serotipo Typhimurium, cuya capacidad para provocar enfermedad en la población parece muy superior a la de otras servovariedades igualmente frecuentes en el ganado porcino (como el serotipo Derby) (Sarwari et al, 2001). Además, hay que tener en cuenta que las cepas multirresistentes son bastante frecuentes en porcino (Gebreyes et al, 2000). Por ello, toda reducción de la contaminación por Salmonella en la carne de porcino constituye un mecanismo para la protección de la salud de los consumidores. MECANISMOS GENERALES DE INTERACCIÓN ENTRE BIENESTAR ANIMAL Y SEGURIDAD DE LA CARNE DE PORCINO Los efectos que los factores estresantes y la subsiguiente pérdida del bienestar animal van a tener sobre la seguridad alimentaria son complejos. Por un lado, la influencia del bienestar animal sobre la seguridad alimentaria puede venir mediada por la influencia de los agentes estresantes sobre el sistema inmunológico. Este tipo de efectos tienen lugar en todas las etapas vitales de los animales de producción y, de hecho, han sido más extensamente estudiados durante las fases de cría y producción. Por otro lado, el bienestar animal también influye por medio de mecanismos poco conocidos en la resistencia antibiótica de las bacterias entéricas excretadas por los animales de renta lo que, a la larga, puede tener importantes repercusiones no sólo en el ámbito de la seguridad alimentaria, sino también en el marco más amplio de la salud pública. El bienestar animal y la modulación de la respuesta inmunológica Existe una asociación directa entre el bienestar animal y la seguridad alimentaria, dado que toda medida destinada a evitar sufrimiento o dolor a los animales durante sus últimas horas de vida va a tener una importante repercusión sobre la presencia de Salmonella y otros patógenos en los mismos y, consiguientemente, en la seguridad de las carnes obtenidas tras su sacrificio. Este efecto directo se produce por la intensa relación que existe entre los factores estresantes y el sistema inmunitario, relación que constituye el campo de estudio de la psiconeuroinmunología. Esta novedosa ciencia ha establecido de forma concluyente que los factores estresantes tienen unos efectos evidenciables sobre la susceptibilidad a los agentes microbianos, la severidad de las enfermedades infecciosas y la reactivación de enfermedades latentes (Glaser & Kiecolt-Glaser, 2005). Este efecto se produce a través de las hormonas secretadas por el sistema neuroendocrino en respuesta al estrés, como los corticoides, las catecolaminas, los opiáceos endógenos, la hormona del crecimiento o la prolactina (Black ,1994). Aunque existe un amplio consenso acerca de los efectos inmunosupresores del estrés crónico (Kiecolt-Glaser et al, 2002; Moberg, 2000; De Passillé & Rushen, 2005), recientemente han surgido algunas dudas acerca de los efectos del estrés agudo que, en algunos casos, parece ser incluso inmunoestimulante (Kiecolt-Glaser et al, 2002). La cuestión resulta crítica en el asunto que nos ocupa, dado que el periodo previo al sacrificio es relativamente breve y podría argüirse que el tiempo de actuación de los




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factores estresantes impediría todo efecto deletéreo en el sistema inmunológico. Sin embargo, no es posible asociar de forma simplista los efectos inmunodepresores únicamente al estrés crónico, más aún si tenemos en cuenta los efectos acumulativos y sinérgicos de los agentes estresantes que actúan de forma aguda (Moberg, 2000). Además, existen evidencias relativas al efecto depresor detectable provocado por el transporte y la estabulación (De Passillé & Rushen, 2005). Recientemente algunos experimentos han reducido considerablemente la confusión al respecto, sugiriendo que un estrés intenso de corta duración produce una alteración transitoria pero significativa en la respuesta inmunológica específica. Dicha alteración, que parece mediada por un incremento del óxido nítrico, inhibiría la respuesta de tipo “celular” (mediada por la subpoblación Th1 de linfocitos T), con el consiguiente desarrollo de la respuesta de tipo “humoral” o mediada por los linfocitos de la subpoblación Th2. Esta teoría explicaría porqué los efectos del estrés han resultado, en algunos casos, protectores, frente a determinados agentes infecciosos (Broom & Kirkden, 2004). En el caso específico de Salmonella, la inhibición de la respuesta tipo Th1 por la acción aguda de agentes estresantes resulta desfavorable, ya que es la que es la principal responsable del control de las infecciones causadas por este agente bacteriano (Mizuno et al, 2003). Centrándonos en el periodo previo al sacrificio, es evidente que durante el mismo los animales de todas las especies productivas se ven enfrentados a una serie de cambios y manipulaciones que hacen complicado mantener un elevado nivel de bienestar animal, al menos tal como se concibe durante la fase productiva (Chevillon, 2000). Resulta obvio que durante la carga, el transporte, la descarga y la subsiguiente estabulación en el matadero el ganado porcino se ve expuesto a una gran variedad de factores estresantes que, en determinadas circunstancias, pueden superar su capacidad adaptativa y suponer un serio problema de bienestar animal. La medición del nivel de bienestar o de la intensidad del estrés constituye un problema que supera con mucho los límites de esta revisión, del mismo modo que las sutiles pero esenciales diferencias entre estrés “fisiológico” y estrés “patológico” (que algunos autores denominan distrés) y que es el que realmente condiciona el bienestar animal (Broom & Kirkden, 2004; Moberg, 2000). Baste indicar que, pese a todas sus limitaciones (Moberg, 2000), en la actualidad debemos conformarnos con analizar las diferentes respuestas comportamentales (como el porcentaje de animales sentados y tendidos o el índice de daño cutáneo, que constituye un buen estimador del comportamiento agonístico), fisiológicas (como el ritmo cardiaco, el cortisol plasmático o los recuentos de neutrófilos o linfocitos sanguíneos) o inmunológicas (respuesta linfocitaria a mitógenos) a las que, en el caso del porcino, podemos añadir la calidad de la carne, que igualmente constituye un indicador indirecto de bienestar (Chevillon, 2000; Moberg, 2000; Pérez et al, 2002). En este contexto, la exposición del ganado porcino a agentes estresantes durante el periodo previo al sacrificio ha quedado bien evidenciada en los incrementos de los niveles de cortisol y leucocitos en sangre (Pérez et al, 2002) así como en el aumento del ritmo cardiaco (Chevillon, 2000). Estos incrementos además pueden ser especialmente acusados (sobre todo en el caso del cortisol) en los cerdos portadores del gen del síndrome del estrés porcino (Pérez et al, 2002). Precisamente la influencia de la genética en el manejo del estrés constituye uno de los aspectos mejor estudiados, por cuanto influye de forma determinante en la calidad de la carne (especialmente, en la aparición de carnes PSE) así como en determinadas características productivas (Aziz, 2004; De Smet et al, 1996; Monin et al, 1999; van Wijk et al, 2005; Zhang et al, 1992), aunque dichos aspectos quedan fuera de los objetivos del presente trabajo. En cualquier caso, los efectos perjudiciales del estrés sobre el sistema inmunitario resultan críticos en las últimas horas de vida del ganado porcino de cebo, dado que el debilitamiento del sistema defensivo del organismo hace posible la reactivación de los agentes infecciosos que permanecían latentes en los animales portadores. A la




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conversión de los portadores latentes en excretores activos se une un aumento de la susceptibilidad a la infección por parte de otros animales de la partida, con lo que el resultado final será el de una diseminación masiva de todo tipo de agentes microbianos en el grupo de cerdos que se ha destinado al sacrificio. El bienestar animal y la resistencia antibiótica El incremento de la resistencia antibiótica está considerado actualmente un problema de salud pública en la Unión Europea (Comisión Europea, 1999a). Tradicionalmente la investigación al respecto se ha centrado en la demostración del vínculo entre la aplicación de tratamientos antibióticos y la aparición de resistencias microbianas, despreciando generalmente otras causas potenciales (Angulo et al, 2004; Avorn et al, 2001; Comisión Europea, 1999b; Gould, 1999). Sin embargo, en la actualidad existe un amplio consenso acerca de la importancia de los factores de manejo sobre la aparición de resistencias, incluso en animales que nunca han recibido tratamientos antibióticos. En este sentido, se ha demostrado un considerable incremento en la resistencia antibiótica de las cepas microbianas presentes en animales sometidos a factores estresantes (Cullen et al, 2002; Moro et al, 1998), incluidos los animales sometidos a transporte y posterior estabulación en los mataderos. Aunque los mecanismos subyacentes a este fenómeno son poco conocidos, aparentemente este efecto deriva del incremento de la motilidad intestinal que tiene lugar en los animales sometidos a estrés. En este sentido, las evidencias indican que la microbiota antibiorresistente se localiza preferentemente en el tracto digestivo superior (ileon y ciego) pero que, en condiciones de reducción del tiempo de tránsito intestinal, esta microbiota coloniza activamente las porciones inferiores del tracto gastrointestinal (colon y recto), eliminándose por ello en mucha mayor medida con las heces (Sørum & Sunde, 2001). BIENESTAR ANIMAL Y SEGURIDAD DE LA CARNE DE PORCINO EN PROCEDIMIENTOS ESPECÍFICOS PREVIOS AL SACRIFICIO Durante el periodo previo al sacrificio, el ganado porcino es sometido a una serie de prácticas y procedimientos que tienen una amplia repercusión en el ámbito del bienestar animal. Asimismo, algunas de estas prácticas o procedimientos también influyen de forma significativa en el campo de la seguridad alimentaria a través de mecanismos específicos que, en buena medida, pueden ser distintos de los previamente contemplados (inmunodepresión e incremento de la antibiorresistencia). En este sentido, la literatura científica recoge fundamentalmente 4 procesos con una repercusión bien diferenciada en la seguridad alimentaria:

- La mezcla de animales de diferentes lotes. - El ayuno previo al sacrificio. - El periodo de estabulación previo al sacrificio. - El duchado previo al sacrificio.

A continuación detallaremos la influencia de cada una de estos procedimientos sobre el bienestar animal así como sobre la seguridad alimentaria de la carne. El transporte hasta el matadero, aun sin recibir un tratamiento específico, se encuentra parcialmente contemplado en la mezcla de animales de diferentes lotes y en el epígrafe del ayuno previo al sacrificio. Por lo demás, todo indica que sus efectos sobre la seguridad alimentaria derivan fundamentalmente de los fenómenos de inmunomodulación, aceptándose que durante el mismo se reactivan las infecciones, se incrementa la excreción por los animales portadores y se reduce la dosis infectiva mínima (Comisión Europea, 2002; Marg et al, 2001).




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La mezcla de animales de diferentes lotes El ganado porcino, como muchas otras especies de animales sociales, normalmente establece un orden de dominancia dentro del grupo, que gobierna el acceso a los recursos y minimiza la incidencia de las luchas. Por ello, el reagrupamiento repetido de animales, que constituye una práctica rutinaria en los actuales sistemas productivos del ganado porcino, va irremediablemente asociado a un intenso comportamiento agonístico que persiste hasta que vuelve a establecer un orden jerárquico dentro del grupo (Broom & Kirkden, 2004; Broom, 2005). El mantenimiento de esta jerarquía precisa que estos grupos no superen los 20-30 animales, ya que con grupos más amplios el reconocimiento de los individuos se dificulta y aumenta el comportamiento agonístico. Por otro lado, para que las luchas no se perpetúen también es necesario que los animales dispongan de espacio, puesto que la sumisión en el ganado porcino no se expresa mediante una pauta postural, sino con un comportamiento de huida. Finalmente, la densidad de estabulación debe ser adecuada, dado que con densidades excesivas resulta imposible para los animales no invadir el “espacio vital” de sus compañeros, lo que fomenta la aparición de más encuentros agonísticos (Broom & Kirkden, 2004). La mezcla de animales, definida así como una forma de estrés social, se va a traducir en un descenso significativo de la capacidad inmunológica de respuesta, que resulta especialmente acusado en los animales que ocupan los puestos más bajos de la jerarquía pero también en los más dominantes (De Groot et al, 2001; Morrow-Tesch et al, 1994; Ruis, 2001). En la práctica, no existen muchos estudios que determinen la influencia de la mezcla de animales durante el transporte o la estabulación en el matadero en los niveles de bienestar y frecuentemente éstos han sido incapaces de detectar diferencias significativas más allá de la constitución genética (Stalder et al, 1998). Sin embargo, sí que se ha comprobado en las propias granjas que prácticas habituales como la mezcla de animales después del destete o el transporte a nuevas instalaciones son potentes agentes estresantes que provocan aumentos considerables de los niveles de cortisol sanguíneo. Por el contrario, cuando se limita la mezcla de animales, las agresiones disminuyen y se consigue un mejor nivel de bienestar (Ekkel et al, 1995). La influencia efectiva de la mezcla de animales en la seguridad alimentaria de la carne de porcino tampoco ha recibido apenas atención, aunque parece evidente que esta práctica tiene una gran cantidad de efectos indeseables. Por un lado, el incremento de estrés provoca – como se comentó previamente – una reducción de la competencia inmunológica del animal, que por ello puede ser más susceptible a nuevas infecciones o a la exacerbación de procesos subclínicos así como facilitar la transición de portador a excretor. No existen demasiadas evidencias directas de estos efectos, aunque sí se ha detectado en animales transportados una reducción de la competencia inmunológica (Ekkel et al, 1995; McGlone et al, 1993). Por otro lado, parece razonable esperar que la mezcla de animales, con las subsiguientes peleas para reestablecer una jerarquía social, favorecen la interacción entre animales cuyo status respecto de la presencia de Salmonella puede ser distinto. En buena lógica, incluso la mezcla de animales procedentes de una misma explotación constituye una práctica de riesgo, dado que el porcentaje de portadores (normalmente bajo) puede condicionar la existencia en la misma granja de corrales de cebo infectados y de otros cuyos animales están libres de Salmonella (Beloeil et al, 2004; Gray et al, 1996). En apoyo de esta hipótesis, se ha demostrado que la contaminación cecal por Salmonella se asocia a la presencia de animales excretores en el lote destinado al matadero pero no a la presencia de un portador en el lote de engorde (Beloeil et al, 2004). Asimismo, la mezcla en el camión (pese a que en el medio de transporte las peleas son menos probables) constituye igualmente un factor de riesgo para la presencia de Salmonella en el ganado porcino




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(Kich et al, 2005). En conclusión, la mezcla de animales, que puede tener lugar en la propia explotación (en los locales de estabulación previa a la carga), en el camión de transporte y en los corrales del matadero parece que resulta determinante en la difusión de las infecciones por Salmonella. Pese a que resulta imposible eliminar el transporte hasta el matadero y la entrada en un ambiente nuevo y desconocido, la mezcla de animales durante el transporte y/o la estabulación en el matadero sí que constituyen factores controlables por los operadores comerciales. Con todo, la solución al problema no es sencilla. En España es habitual mantener separados los animales procedentes de diferentes explotaciones, ya que esta práctica suele constituir un elemento esencial de los sistemas de trazabilidad implantados en los mataderos (Guedeja-Marrón et al 2005b). Sin embargo, la separación por lotes de cebo suele considerarse inevitable, frecuentemente porque la propia capacidad de los corrales supera ampliamente la cifra recomendada de 20-30 animales (Guedeja-Marrón, observación personal; Pérez et al, 2002). Esto trae como consecuencia la formación de grupos muy amplios en los que el reconocimiento social se dificulta. Incluso respetando las recomendaciones de densidad, el diseño de estos locales no siempre facilita los comportamientos de huida, todo lo cual favorece la aparición y perpetuación del comportamiento agonístico (Guedeja-Marrón, observación personal). El ayuno previo al sacrificio El ayuno previo al sacrificio es una cuestión compleja desde el punto de vista del bienestar animal. Por un lado, el someter a los cerdos a un ayuno sólido parece evidentemente una práctica que para nada es beneficiosa para su bienestar. Además, este procedimiento incrementa la agresividad, especialmente cuando se mezclan cerdos de diferentes orígenes, lo que puede llevar a daños cutáneos severos, que constituyen precisamente la base de uno de los indicadores del bienestar animal (Faucitano, 2000). Por otro lado, el ayuno puede resultar beneficioso, ya que la conducción de los cerdos que lo han sufrido es más sencilla, lo que facilita que no se les someta a prácticas de manejo intensas e inadecuadas (Faucitano, 2000). Además, cuando el ayuno previo al sacrificio no se lleva a cabo, el bienestar de los cerdos se resiente, apareciendo vómitos e incluso mortalidad durante el transporte (Chevillon, 2000; Faucitano, 2000). Se estima que la realización del ayuno es, de hecho, capaz de reducir la mortalidad en transporte hasta en un 25% (Chevillon, 2000). Los motivos de estas bajas durante el transporte no están completamente esclarecidos o, cuando menos, las explicaciones de los diferentes autores no son coincidentes. La FAO indica que la presencia de alimento en el tracto digestivo de los cerdos transportados provoca fermentaciones con producción de gas, el cual presiona en la cavidad torácica y conduce al fallo cardiaco (FAO, 2001), mientras que otros autores hacen referencia al desarrollo de hipertermia en cerdos sometidos a un manejo intenso (Chevillon, 2000). En todo caso, el periodo de ayuno más adecuado está sujeto a controversia y existen ciertas variaciones en función de los autores consultados (Faucitano, 2000). Con carácter general, el ayuno no debe ser inferior a las 12 horas ni superior a las 24 horas, ya que a partir de entonces se produce una pérdida de peso de unos 100 gramos/hora sin que existan efectos beneficiosos ulteriores (Chevillon, 2000). Sin embargo, los periodos mínimos de ayuno recomendados oscilan fuertemente, entre las 5 y las 22 horas (Faucitano, 2000). Todo indica que un ayuno de 10 horas es, cuando menos, económicamente beneficioso, ya que el alimento ingerido durante este periodo no llega a ser asimilado y transformado en una ganancia de peso de la canal (Faucitano, 2000). Los límites máximos para el ayuno raramente superan las 24 horas y las sugerencias de periodos muy superiores (hasta 48 horas) plantean dudas sobre el nivel de bienestar que ello implica, pese a todas las garantías sobre la calidad de la carne que puedan ofrecer




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(Grandin, 2003). Algunos experimentos sugieren que un ayuno total (combinando el tiempo de ayuno en la explotación, el transporte y la estabulación) de 22 horas implica un detrimento del bienestar animal en cuanto que los niveles de cortisol plasmático se elevan significativamente respecto a los animales que ayunaron durante 16 horas (Pérez et al, 2002). En cualquier caso, desde el punto de vista del bienestar animal, existe acuerdo en que el ayuno es – aunque parezca paradójico – un estrés necesario para el bienestar del cerdo (Chevillon, 2000). En cuanto a la influencia del ayuno en la seguridad alimentaria, éste produce una serie de efectos sobre la contaminación por Salmonella, si bien estos efectos son complejos y su significación dista de estar completamente aclarada. Básicamente podemos diferenciar 2 consecuencias: por un lado, cuando los animales han realizado un periodo de ayuno adecuado antes de su sacrificio, disminuye el riesgo de rotura del paquete gastrointestinal durante el faenado y, por consiguiente, el riesgo de contaminación de las canales por microorganismos de origen entérico (Faucitano, 2000). Por otro lado, parece que el ayuno reduce la excreción de Salmonella por los animales portadores, aunque este aspecto está aún sujeto a controversia (Morrow, 2002). En lo que se refiere a la replección de los contenidos gastrointestinales, algunos investigadores han intentado – sin éxito – establecer una relación lineal entre la duración del ayuno y el peso del contenido gástrico, con lo que resulta complicado realizar recomendaciones desde un punto de vista estrictamente sanitario (Faucitano, 2000). Sin embargo, se ha sugerido que buena parte de la variabilidad detectada en esos experimentos podría derivar de la interacción entre el origen y la duración del ayuno. De hecho, una vez eliminado el efecto confusor del origen de los animales, se han detectado diferencias significativas en el peso de los contenidos gastrointestinales a partir de las 4 horas de ayuno (Millar et al, 1997). Después de 16 horas de ayuno el peso de las vísceras es netamente inferior al medido con 6 horas de ayuno, sin que se detecten diferencias significativas en el peso de la canal (Kephart & Mills, 2005). Asimismo, se ha comprobado que más de la mitad de las roturas del paquete gastrointestinal que tienen lugar en los mataderos se producen cuando el ayuno es inferior a 2 horas (Millar et al, 1997). A efectos de gestión conviene considerar que la replección del aparato gastrointestinal viene determinada por el periodo de ayuno total, esto es, la suma del ayuno previo en la explotación y del ayuno que tiene lugar durante el transporte y estabulación en el matadero. En este sentido, los cerdos procedentes de explotaciones distantes y/o sometidos a periodos largos de estabulación en el matadero presentarán una depleción del paquete gastrointestinal independientemente de la realización o no de ayuno previo en la explotación. En cuanto al efecto del ayuno sobre la excreción de Salmonella a partir de los animales portadores, existen estudios que indican que el ayuno constituye un factor protector ante la contaminación por Salmonella, dado que los cerdos a los que no se retira la alimentación presentan una mayor tasa de infección por Salmonella en ganglios ileocecales (Isaacson et al, 1999a) o en contenidos cecales (Beloeil et al, 2004). Además, en condiciones experimentales ha sido posible verificar que el ayuno no fomenta la excreción de la bacteria, ni siquiera de forma retardada (a los 3-7 días), careciendo igualmente de efecto la realización de ayunos repetidos (Nielsen et al, 1997; Morrow et al, 1998). De acuerdo con estos resultados, el ayuno disminuye la excreción de Salmonella y, por ello, la contaminación dentro del grupo transportado, mientras que en cerdos no sometidos a ayuno, el estrés del transporte promueve la proliferación y excreción de Salmonella (Faucitano, 2000). En este sentido, la mayoría de los expertos coinciden en que el ayuno durante 18-24 horas no fomenta la excreción de la bacteria a partir de los cerdos infectados. En cuanto al mecanismo subyacente de este fenómeno protector, no es bien conocido aunque se ha sugerido que el estrés del manejo previo al sacrificio en cerdos con distensión del paquete intestinal puede provocar microrrupturas




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de la barrera intestinal, lo que aumentaría la susceptibilidad a las infecciones por Salmonella u otros patógenos entéricos (Millar et al, 1997). Sin embargo, algunos autores han encontrado resultados contradictorios, sugiriendo que el ayuno, combinado con el estrés derivado de la mezcla, transporte y mantenimiento en un ambiente nuevo, lleva a una reactivación y excreción de Salmonella a partir de portadores no detectados unido a la aparición de nuevas infecciones (Isaacson, 1997; Isaacson et al, 1999b; Nielsen et al, 1997). Este efecto deletéreo del ayuno sería análogo al observado en ganado vacuno y ovino, en la que el ayuno facilita la colonización del aparato gastrointestinal por bacterias patógenas, que en estas especies puede relacionarse con la disminución de los ácidos grasos volátiles ruminales (Callaway et al, 2004). Para aumentar la confusión, en algunos experimentos no se han encontrado diferencias significativas en el aislamiento de Salmonella a partir de contenidos cecales entre animales sometidos y no sometidos a ayuno (Morrow et al, 1998). Aunque el asunto aún está sujeto a cierta discusión, en opinión de los autores las tesis de los partidarios del ayuno parecen más sólidas. Además, es posible que los resultados dispares que se han obtenido al evaluar la influencia del ayuno deriven de los hábitos alimenticios del ganado porcino: como los cerdos se alimentan fundamentalmente de día (sobre todo, durante la tarde), es probable que los animales que se cargan en la explotación a primera hora de la mañana hayan sufrido, de forma mayoritaria, un periodo de ayuno fisiológico de varias horas, que puede introducir elementos de confusión en el análisis de los datos (De Smet et al, 1996). La situación en España es muy variable. Mientras algunas explotaciones aplican el ayuno previo al transporte de forma sistemática, las explotaciones de tamaño mediano y pequeño no suelen disponer de instalaciones adecuadas para separar los cerdos que van a destinarse al matadero, con lo que éstos permanecen alimentados prácticamente hasta el momento de la carga (Guedeja-Marrón et al, 2005). Esta limitación únicamente puede mitigarse realizando la carga a primera hora de la mañana – lo que introduce un cierto grado de ayuno fisiológico – si bien esta práctica exige una coordinación logística que puede resultar complicada, especialmente para los mataderos de servicios (Guedeja-Marrón & Delgado, 2006). La estabulación previa al sacrificio El descanso de los animales después del transporte y antes de su sacrificio es un punto esencial para prevenir el estrés – permitiéndoles alcanzar un estado basal de agitación – y para evitar la aparición de carnes PSE (FAO, 2001). El plazo de descanso recomendado oscila entre 1 y 3 horas (FAO, 2001; Faucitano, 2000), considerándose en general que un periodo de 2-3 horas constituye una solución de compromiso entre el bienestar animal, la calidad de la carne y la gestión del matadero (Faucitano, 2000). En cerdos con genotipos sensibles al estrés un reposo previo al sacrificio de 2-3 horas es prácticamente imprescindible, sin que un descanso de 5 horas produzca mejoras ulteriores (De Smet et al, 1996). Descansos muy prolongados, hasta 16 horas, se ha comprobado que tampoco llevan a mejoras significativas de la calidad de la carne (Stalder et al, 1998). Más allá de esta recomendación genérica, el efecto beneficioso del reposo no se da en todas las circunstancias. De hecho, la influencia del periodo de estabulación varía dependiendo de la situación específica de cada matadero y del estrés sufrido durante el transporte (De Smet et al, 1996). De hecho, el sacrificio de los cerdos inmediatamente tras su llegada (o con descansos menores de 30 minutos) reduce la puntuación de daño cutáneo y la incidencia de carne PSE en condiciones ambientales estresantes. Sin embargo, en condiciones normales la falta de reposo previo al sacrificio incrementa la




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proporción de carnes PSE hasta niveles de un 40-63%. Además, los cerdos que no han descansado tras el transporte son más reacios a moverse y precisan de un manejo más enérgico. Por otro lado, también se consiguen incrementos en la proporción de carnes PSE cuando se interrumpe el descanso nocturno de los cerdos para conducirlos al aturdido, mientras que una estabulación excesivamente larga (superior a 24 horas) conduce, por el contrario, a un aumento en la proporción de carnes DFD y más daños cutáneos (por luchas), especialmente en lotes grandes (Faucitano, 2000). La necesidad de optimizar los tiempos de estabulación en condiciones específicas llevó a Pérez et al (2002) a valorar tres periodos de estabulación (0, 3 y 9 horas) en las condiciones reales de trabajo que tienen lugar en España, considerando como tales transportes breves y con temperaturas cálidas y periodos de ayuno previo al sacrificio de 12 horas. Sus resultados sugieren que 3 horas puede resultar un periodo óptimo de estabulación, ya que los otros dos tiempos evaluados provocaban disminuciones en los indicadores de bienestar de los animales, así como una mayor tendencia a producir carnes PSE o DFD. En otros trabajos también se ha concluido que un descanso de 2 horas es el más favorable para unas óptimas características organolépticas, independientemente de la duración del viaje, aunque se comprobara que a mayor duración de éste, peor calidad de la carne. Reposos superiores (4 ó 6 horas) no suponen ninguna ventaja e incluso van en detrimento de las características finales (Silva et al, 2005). Los efectos sobre la seguridad alimentaria del periodo de reposo previo al sacrificio no son siempre beneficiosos. Las recomendaciones del Codex Alimentarius establecen la necesidad de que el operador garantice a los animales un periodo de descanso adecuado en unos locales de estabulación que minimicen la contaminación cruzada con patógenos alimentarios y faciliten el posterior sacrificio y faenado higiénicos (Codex Alimentarius, 2005). Como veremos, en la práctica, cumplir con estos requisitos es virtualmente imposible, ya que existen fuertes evidencias que indican que los corrales de los mataderos representan una importante fuente de contaminación por Salmonella para los animales. En este sentido, ya comentamos cómo el transporte y estabulación en el matadero se asocian a un incremento en la cantidad y variedad de tipos aislados de los animales. En este sentido, Morgan (1987) comprobó que el incremento del periodo de estabulación iba acompañado por un aumento del número de animales infectados y de canales contaminadas: de un 19% de cerdos y un 9% de canales para los cerdos estabulados 18 horas, pasaba a un 24 y 13% para los estabulados 42 horas y llegaba hasta un 48% de cerdos y un 27% de canales contaminadas cuando la estabulación se prolongaba 66 horas. En la práctica, no son precisos periodos de estancia tan prolongados para verificar la aparición de nuevas infecciones, que pueden efectuarse en plazos extraordinariamente breves (Gray et al, 1996). Hurd et al (2001b) encontró en tan solo 2 horas la transmisión había tenido lugar en un 80% de los cerdos expuestos a material fecal con una dosis relativamente baja (103 ufc/g) de Salmonella, alcanzándose un 100% de infectados a las 6 horas. Las fuentes de contaminación parecen diversas. En Estados Unidos se ha observado que los corrales preparados para recibir cerdos para su estabulación frecuentemente están fuertemente contaminados, tanto si se ha realizado un lavado a presión de los mismos como si no (Rostagno et al, 2003). Curiosamente, aunque la realización de este procedimiento de limpieza consigue reducir el porcentaje de muestras positivas en los corrales (Rostagno et al, 2003; Swanenburg et al, 2001a), no se ha podido demostrar que esta reducción sea determinante para limitar la infección de los animales (Schmidt et al, 2004). Asimismo, especialmente preocupante resulta que Salmonella aparezca en el 33% de los bebederos, indicando que los animales pueden infectarse directamente a través del agua de bedida. En este estudio también se aisló Salmonella en el 83% de los camiones, si bien éstos presentaban un grado de contaminación algo menor que en




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corrales (Rostagno et al, 2003). En otro trabajo se pudo aislar Salmonella de los corrales higienizados con mucha antelación pero no de corrales recientemente lavados y desinfectados (Swanenburg et al, 2001b). Esta situación sugiere que los procedimientos de limpieza pueden llegar a ser realmente eficaces, pero que asimismo la recontaminación de los locales de estabulación ya higienizados es habitual y rápida, posiblemente a partir de pequeños vertebrados o invertebrados, los cuales han sido identificados como factores de riesgo para la presencia de Salmonella en las granjas porcinas (Funk & Gebreyes, 2004). En cualquier caso, resulta obvio señalar que la presencia en un corral de una partida de animales infectados incrementa enormemente el grado de contaminación del mismo. En un estudio, la contaminación tras la estancia de un lote de animales seropositivos pasó del 25% al 78%, lo que apoya la importancia de la higienización de estos locales (Swanenburg et al, 2001b). También se ha establecido, empleando modelos de regresión logística y un modelo logit acumulativo, que la estancia en corrales es el factor más relevante a la hora de predecir la presencia de Salmonella en los contenidos cecales del ganado porcino (Beloeil et al, 2004). La cuestión de la limpieza no es el único elemento crítico en relación con los locales de estabulación. Hay que tener en cuenta que Salmonella no se transmite de forma exclusiva por la vía fecal-oral, sino que también se ha comprobado la transmisión por contacto hocico-hocico e incluso por vía aerógena (Fedorka-Cray et al, 1995; Proux et al, 2001). Por ello, no puede descartarse la transmisión entre animales de diferente status que se encuentran estabulados en corrales contiguos. La práctica de dejar corrales vacíos entre partidas infectadas y no infectadas ha logrado prevenir la transmisión en un estudio, pero la evidencia dista de ser consistente. De hecho, los autores concluían que la mejor solución sería sacrificar a los animales libres de Salmonella en mataderos específicos o bien garantizar una separación estricta y completa durante el transporte, estabulación e incluso durante el enfriamiento de las canales (Swanenburg et al, 2001b). Por todo lo anteriormente expuesto, desde el punto de vista de la seguridad alimentaria, la permanencia en corrales constituye un factor de riesgo para la contaminación de los animales por Salmonella. Lo cierto es que, en la práctica, los plazos de estabulación van de menos de 1 hora hasta 15 horas, dependiendo del tamaño del matadero, la disponibilidad de cerdos para el sacrificio, el tiempo de transporte, los procedimientos de manejo (mezcla o no de animales de varios lotes) o las condiciones ambientales (Faucitano, 2000; Pérez et al, 2002). En España los periodos de descanso son muy variables, oscilando generalmente entre 0 y 12 horas dependiendo del momento de llegada de los animales: 0 horas para los cerdos que llegan al matadero mientras la cadena de sacrificio está funcionando, 2-3 horas para los cerdos que llegan poco antes del comienzo de la jornada y 8-9 horas para los cerdos que llegan por la noche, mientras la cadena de sacrificio no funciona (Pérez et al, 2002). En nuestra experiencia, el periodo de estabulación en los mataderos de servicios está también fuertemente condicionado por consideraciones de tipo logístico (disponibilidad de cámaras de almacenamiento en el matadero y momento de retirada de las canales por los clientes) (Guedeja-Marrón, observación personal). En todo caso, el problema al que se enfrentan los mataderos es el conflicto entre la optimización de la seguridad alimentaria y las exigencias en materia de bienestar animal y, por añadidura, de calidad de la carne (Guedeja-Marrón & Delgado, 2006; Hurd et al, 2005), ya que una reducción intensa del periodo de estabulación consigue una reducción de la contaminación, pero a costa de un considerable empeoramiento de las características de la carne (Hurd et al, 2005; Larsen et al, 2004). Alcanzar una solución de compromiso es una cuestión pendiente y que precisará de estudios más amplios sobre este problema. El duchado previo al sacrificio




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Las condiciones ambientales óptimas para mantener el bienestar de los cerdos durante su estabulación son una temperatura de 15-18ºC y una humedad del 59-65%. A temperaturas cercanas a los 30ºC y humedades relativas altas (cercanas al 85%) los cerdos tienen dificultades para eliminar el calor. Este tipo de situaciones pueden prevenirse mediante adecuados sistemas de ventilación de los corrales y, especialmente, con el uso de duchas (Faucitano, 2000). La práctica de duchar a los cerdos con agua fría (9-10ºC) disminuye su temperatura (reduciendo el riesgo de aparición de carnes PSE) y calma a los animales, inhibiendo el comportamiento agresivo y facilitando su manejo (Faucitano, 2000). Sin embargo, cuando las temperaturas son menores de 5ºC el duchado de los cerdos tiene consecuencias desfavorables para el bienestar y también para la calidad de la carne, ya que los escalofríos que sufren los animales pueden llevar a la aparición de carnes DFD. De hecho, cuando el clima es frío el duchado debe interrumpirse en cuanto aparezcan temblores (Faucitano, 2000; Grandin, 2003). Desde el punto de vista de la seguridad alimentaria, se ha planteado que el duchado de los cerdos presenta una ventaja suplementaria al disminuir la materia fecal que entra en las instalaciones de faenado el matadero y, especialmente, limita la contaminación del agua del tanque de escaldado (Faucitano, 2000). En esta línea, las recomendaciones del Codex Alimentarius recogen que los animales que se presentan para el sacrificio deben estar suficientemente limpios para que no comprometan el sacrificio y faenados higiénicos, afirmando posteriormente que la limpieza de los animales tiene una gran influencia en el nivel de contaminación cruzada microbiológica de la canal y otras partes comestibles (Codex Alimentarius, 2005). La legislación aplicable en la Unión Europea se expresa en términos similares: el Reglamento (CE) 853/2004, sobre productos de origen animal, establece que los operadores de empresa alimentaria que exploten mataderos donde se sacrifican ungulados domésticos deberán garantizar que los animales estén limpios (Parlamento Europeo-Consejo, 2004a). Por su parte, el Reglamento (CE) 854/2004, sobre controles oficiales de los productos de origen animal, indica que “El veterinario oficial debe asegurarse de que el operador de empresa alimentaria cumple con la obligación que le impone el Reglamento (CE) no 853/2004 de velar por que los animales que tengan la piel o la lana en condiciones tales que exista un riesgo inaceptable de contaminación de la carne durante el sacrificio no sean sacrificados para el consumo humano a menos que hayan sido limpiados previamente” (Parlamento Europeo-Consejo, 2004b). Esta medida puede resultar esencial para limitar la presencia de Escherichia coli verotoxigénico en la carne (especialmente, de vacuno) pero, en el caso del ganado porcino, lo cierto es que la evidencia científica al respecto no es, ni mucho menos, contundente. Bolton et al (2002) encontraron que el duchado con agua fría de los cerdos después de su llegada al matadero conseguía que los animales se encontraran aparentemente limpios. Sin embargo, cuando se realizaron recuentos de bacterias totales, comprobaron que los niveles de contaminación no eran distintos de los presentes en los animales vivos (5 log10), mientras que el descenso de las muestras positivas a Salmonella era acusado pero no completamente relevante (del 27% al 10%), sobre todo teniendo en cuenta que en fases posteriores se producía un importante incremento de la contaminación. Estos autores afirmaron sobre el duchado de los cerdos vivos que, en términos del control de la contaminación bacteriana general, este proceso produce efectos meramente cosméticos. Pese al efecto moderado de los lavados con agua fría de los animales vivos sobre la incidencia de Salmonella, el estudio concluía que este procedimiento no constituye una medida de control efectiva. Actualmente el duchado se considera uno de los medios más eficaces para prevenir el estrés por calor en animales sometidos a altas temperaturas, especialmente porcino y aves (Shimshony & Chaudry, 2005). Sin embargo, en España es bastante habitual su aplicación independientemente de las condiciones climatológicas, posiblemente porque así lo exigía la legislación vigente antes de la incorporación a la Unión Europea (Ministerio de Presidencia, 1976).




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CONCLUSIONES De todo los datos anteriormente expuestos, se deduce que existe un vínculo significativo entre las prácticas encaminadas a garantizar el bienestar de los cerdos durante el periodo previo al sacrificio y la seguridad de las carnes que se van obtener de esos animales, si bien el sentido de esta interacción no siempre es positivo. Además de los efectos mediados por la modulación de la respuesta inmunológica y por el aumento de la excreción de bacterias antibiorresistentes, el vínculo entre bienestar animal y seguridad alimentaria es claro en lo que se refiere a la mezcla de animales procedentes de diferentes explotaciones e incluso de diferentes corrales de cebo. Las evidencias también indican de forma mayoritaria que la práctica del ayuno previo al transporte al matadero constituye igualmente una práctica que favorece el faenado higiénico de los animales, al menos al disminuir el riesgo de rotura del paquete gastrointestinal. El duchado, aun cuando no parece constituir una medida esencial para garantizar la inocuidad de las carnes, sí que puede tener un efecto coadyuvante y colaborar en cierta medida a reducir la cantidad de material contaminado que se introduce en las instalaciones de sacrificio. Indudablemente, el punto más conflictivo es el de la estabulación, en el que las prácticas para garantizar el bienestar animal – al menos en las condiciones actuales de trabajo – tienen efectos desfavorables desde el punto de vista de la seguridad alimentaria. Con todo, es preciso reconocer que la relevancia de cada uno de los procedimientos específicos antes citados sobre la seguridad alimentaria no está unánimemente reconocida, encontrándonos a gran distancia de una situación de consenso. En este sentido, de acuerdo con los resultados de una encuesta realizada en Dinamarca y Holanda (Van der Gaag & Huirne, 2002), algunas de las fases aquí detalladas con influencia en el bienestar animal y la seguridad alimentaria no fueron consideradas como elementos de importancia para el control de Salmonella en porcino. Sí que existía acuerdo en que la mezcla de animales constituye un punto esencial, recibiendo especial atención el transporte y sacrificio logístico o, cuando menos, la realización del transporte de cerdos procedente de una única nave con estabulación posterior de forma separada (un grupo por corral). El ayuno previo al sacrificio se consideró una medida de menor importancia, con los productores como principales valedores de esta medida frente a cierta indiferencia del personal procedente del mundo de la investigación. En cuanto a la reducción del tiempo de estabulación, resulta sorprendente – especialmente ante la acumulación de evidencias en este sentido – la escasa atención recibida, tanto por los investigadores como, especialmente, por parte de los productores. El lavado de los animales ni siquiera figuraba a priori entre las opciones de esta encuesta. En esta misma línea, en un proyecto sobre la epidemiología de Salmonella en el ganado porcino financiado por la Unión Europea (Salmonella Project Group, 2000), se recomendaba, entre otras medidas para reducir el nivel de contaminación de las canales, separar las partidas infectadas y no infectadas durante el transporte y estabulación (además de evitar la mezcla de animales de diferentes lotes) y reducir el tiempo de estabulación al mínimo posible. En este mismo estudio se indicaba, en lo que se refiere al ayuno, que aún eran precisos nuevos estudios para comprender la interacción entre el ayuno y el transporte de los animales, mientras que el duchado de los animales únicamente se contemplaba en caso de tiempo caluroso, esto es, desde la óptica del bienestar animal antes que desde el punto de vista de la seguridad alimentaria. Finalmente, en este mismo año, la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria recogía en un dictamen diferentes medidas para el control de Salmonella en la producción porcina (Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria, 2006), incluyendo entre ellas de forma específica la mejora de las condiciones de bienestar de los animales durante el transporte. Asimismo, recomendaba llevar a cabo la separación de cerdos de diferentes




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explotaciones durante el transporte, reducir su duración y aplicar un periodo de ayuno previo, tanto por sus efectos beneficiosos sobre el bienestar como por su influencia favorable durante el procedimiento de evisceración. En cuanto a la estabulación, el dictamen establece que es conveniente limitar su duración, pero siempre de acuerdo con las necesidades de bienestar y considerando la calidad de la carne. El duchado de los animales no se contemplaba específicamente en ningún momento y en las necesidades futuras de investigación únicamente se mencionaba el problema de la limpieza y desinfección de los corrales de estabulación. En otras palabras, con este dictamen la polémica sobre la conveniencia del ayuno previo al sacrificio parece quedar atrás, mientras que, en lo que se refiere a la estabulación, las exigencias del bienestar animal se consideran irrenunciables, lo que obligará a adoptar medidas suplementarias en otros puntos de la cadena alimentaria. En conclusión, parece que es preciso seguir profundizando en la compleja epidemiología de Salmonella en el ganado porcino, incluyendo la última fase del ciclo productivo, que va desde la carga en la explotación hasta el sacrificio en el matadero. En este periodo resulta esencial comprender la repercusión de diferentes prácticas – muchas de ellas originariamente relacionadas con el bienestar animal – sobre la contaminación de las carnes por Salmonella. Todo ello sin perjuicio de la posible extrapolación de los resultados a otros microorganismos presentes en el tracto digestivo del ganado porcino, incluyendo a patógenos clásicos, como Yersinia (Toma & Deidrick, 1975), y otros que sólo en las últimas décadas se han asociado al consumo de productos del cerdo, como Listeria (Thévenot et al, 2006) o, más recientemente aún, el virus de la Hepatitis E (Delgado et al, 2005b). En cualquier caso, los datos disponibles confirman la existencia de un fuerte vínculo, generalmente de carácter positivo, entre el bienestar animal y la seguridad alimentaria, lo que constituye un motivo adicional para perseverar en la mejora del manejo de los animales destinados a la producción de alimentos. NOTA El contenido del presente trabajo es responsabilidad exclusiva de sus autores y no representa necesariamente la opinión de los organismos e instituciones a los que están adscritos. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1. Althouse, C., Patterson, S., Fedorka-Cray, P., Isaacson, R.E. Type 1 Fimbriae of Salmonella enterica Serovar Typhimurium Bind to Enterocytes and Contribute to Colonization of Swine In Vivo. Inf Immun 2003; 71: 6446–6452.

2. Angulo, F.J., Nunnery, J.A., Bair, H.D. Antimicrobial resistance in zoonotic enteric pathogens.Rev sci tech Off int Epiz 2004, 23: 485-496.

3. Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria. Opinion of the Scientific Panel on Biological Hazards on “Risk assessment and mitigation options of Salmonella in pig production”. The EFSA Journal 2006; 341: 1-131.

4. Avorn, J.L., Barrett, J.F., Davey, P.G., McEwen, S.A., O'Brien, T.F., Levy, S.B. Antibiotic resistance: synthesis of recommendations by expert policy groups. Alliance for the Prudent Use of Antibiotics [WHO/CDS/CSR/DRS/2001.10]. World Health Organization, Geneva, Suiza. 2001. 156 pp. Disponible en: URL: http://www.who.int/drugresistance/Antimicrobial_resistance_recommendations_of_expert_polic.pdf .

5. Aziz, N. Manipulating Pork Quality through Production and Pre-Slaughter Handling. Advances in Pork Production 2004; 15: 245-251.


http://www.who.int/drugresistance/Antimicrobial_resistance_recommendations_of



18

6. Baloda, S.B., Christensen, L., Trajcevska, S. Persistence of a Salmonella enterica serovar typhimurium DT12 clone in a piggery and in agricultural soil amended with Salmonella-contaminated slurry. Appl Environ Microbiol 2001; 67: 2859-2862.

7. Beloeil, P.A., Chauvin, C., Proux, K., Madec. F., Fravalo, P., Alioum, A. Impact of the Salmonella status of market-age pigs and the pre-slaughter process on Salmonella caecal contamination at slaughter. Vet Res 2004; 35: 513–530.

8. Beran, G.W., Baum, D.H. Food Safety Begins at the Farm. Research Report, 1997. Iowa State University. Department of Animal Science. Disponible en: URL: http://www.extension.iastate.edu/Pages/ansci/swinereports/asl-1512.pdf

9. Berends, B.R., Van Knapen, F., Snijders, J.M., Mossel, D.A. Identification and quantification of risk factors regarding Salmonella spp. on pork carcasses. Int J Food Microbiol 1997; 36: 199-206.

10. Black, P.H. Central Nervous System-Immune System Interactions: Psychoneuroendocrinology of Stress and Its Immune Consequences. Antimicrob Agents Chemother 1994; 38: 1-6.

11. Bolton, J., Pearce, R.A., Sheridan, J.J. Blair, I.S., McDowell, D.A., Harrington, D. Washing and chilling as critical control points in pork slaughter hazard analysis and critical control point (HACCP) systems. J Appl Microbiol 2002; 92: 893-902.

12. Broom, D.M., Kirkden, R.D. Welfare, stress, behaviour and pathophysiology. En: R.H. Dunlop, C.-H. Malbert (eds.) Veterinary Pathophysiology. Blackwell, Ames, Iowa. 2004. Pp. 337 - 369.

13. Broom, D.M. The effect of land transport on animal welfare. Rev sci tech Off int Epiz; 2005; 24: 683-691.

14. Callaway, T.R., Anderson, R.C., Edrington, T.S., Genovese, K.J., Harvey, R.B., Poole, T.L., Nisbet, D.J. Recent pre-harvest supplementation strategies to reduce carriage and shedding of zoonotic enteric bacterial pathogens in food animals. Animal Health Research Reviews 2004; 5: 35–47.

15. Carvajal, A., de Arriba, M.L., Pozo, J., Vidal A., Rubio, P. Situación actual de la patología digestiva en cerdos en España. Información Veterinaria. 2000; 218. Disponible en URL: http://www.colvet.es/infovet/oct00/ciencias_v/articulo1.htm.

16. Chevillon, P. Bien etre des porcs lors des operations de pre-abattage et d’anesthesie. 1a Conferência Internacional Virtual sobre Qualidade de Carne Suína 16 de novembro a 16 de dezembro de 2000 — Concórdia, SC. Disponible en URL: http://www.cnpsa.embrapa.br/sgc/sgc_publicacoes/anais00cv_chevilon_fr.pdf.

17. Codex Alimentarius. Code Of Hygienic Practice For Meat CAC/RCP 58-2005. Disponible en: URL: www.codexalimentarius.net/download/standards/10196/CXP_058e.pdf.

18. Comisión Europea. 1999a. Decisión de la Comisión de 22 de diciembre de 1999 (2000/96/CE), relativa a las enfermedades transmisibles que deben quedar progresivamente comprendidas en la red comunitaria, en aplicación de la Decisión no 2119/98/CE del Parlamento Europeo y del Consejo. D.O.C.E. L 28 de 3.2.2000).

19. Comisión Europea. Opinion of the Scientific Steering Committee on antimicrobial resistance (28 May 1999). European Commission, Directorate-General XXIV, Bruselas, Bélgica, 1999b, 121 pp. Disponible en: URL: http://ec.europa.eu/food/fs/sc/ssc/out50_en.pdf

20. Comisión Europea. The welfare of animals during transport (details for horses, pigs, sheep and cattle). Report of the Scientific Committee on Animal Health and Animal Welfare Adopted on 11 March 2002.

21. Comisión Europea. Attitudes of consumers towards the welfare of farmed animals. Special Eurobarometer 229. 2005.


http://www.extension.iastate.edu/Pages/ansci/swinereports/asl-1512.pdf

http://www.colvet.es/infovet/oct00/ciencias_v/articulo1.htm

http://www.cnpsa.embrapa.br/sgc/sgc_publicacoes/anais00cv_chevilon_fr.pdf

http://ec.europa.eu/food/fs/sc/ssc/out50_en.pdf



19

22. Cullen, P., Mathew, A. G., Clift, R., Chattin, S. Effects of Management and Environmental Conditions on Antibiotic Resistance in Bacteria Associated with Swine. 2002 Annual Report: Department of Animal Science, the University of Tennessee. Disponible en: URL: http://animalscience.ag.utk.edu/pdf/Reports/econantiresist.pdf

23. Delgado, M.C., Guedeja-Marrón, J. Jiménez, V., Rivas, A.M. Control de Salmonella en carne de cerdo: empleo de ácidos orgánicos como sistema de reducción de patógenos. III Congreso Nacional de Ciencia y Tecnología de los Alimentos. Burgos, 29 de mayo al 1 de junio. 2005a.

24. Delgado, M.C., Guedeja-Marrón, J., Sancho, P. Evaluación del riesgo de transmisión alimentaria del Virus de la Hepatitis E. I Congreso Internacional de Seguridad Alimentaria. Murcia, 17-19 de noviembre. 2005b.

25. Ekkel, E.D., van Doorn, C.E., Hessing, M.J., Tielen, M.J. The Specific-Stress-Free housing system has positive effects on productivity,health, and welfare of pigs. J Anim Sci 1995; 73: 1544-1551.

26. Fábregas, E., Velarde, A., Diestre, A. El bienestar animal durante el transporte y sacrificio como criterio de calidad. Producción Animal 2001; XVI (169): 84-94.

27. FAO. Guidelines for humane handling, transport and slaughter of livestock. Food and Agriculture Organization of the United Nations Regional Office for Asia and the Pacific. G. Heinz, T. Srisuvan (eds.). Regional Office for Asia and the Pacific, Bangkok, Tailandia. 2001. Disponible en: URL: http://www.fao.org/docrep/003/X6909E/X6909E00.HTM.

28. Faucitano, L. Efeitos do manuseio pré-abate sobre o bem–estar e sua influência sobre a qualidade de carne. 1a Conferência Internacional Virtual sobre Qualidade de Carne Suína 16 de novembro a 16 de dezembro de 2000 — Concórdia, SC. Disponible en URL: http://www.cnpsa.embrapa.br/sgc/sgc_publicacoes/anais00cv_faucitano_pt.pdf.

29. Fedorka-Cray, P.J., Kelley, L.C., Stabel, T.J., Gray, J.T., Laufer, J.A. Alternate Routes of Invasion May Affect Pathogenesis of Salmonella typhimurium in Swine. Inf Immun 1995; 63: 2658–2664.

30. Frutos, C., Ortiz, E., Herrero, A., Ayala, J.L., Fernandez, B. Análisis de los serotipos de Salmonella spp. aislados durante los años 2002, 2003 y 2004 por los laboratorios de Sanidad Animal en España. Boletín Epidemiológico Semanal 2005; 13: 133-136.

31. Van der Gaag, M.A., Huirne, R.B.M. Elicitation of expert knowledge on controlling Salmonella in the pork chain. Chain and network science 2002; 2: 135-147.

32. Funk, J., Gebreyes, W.A. Risk factors associated with Salmonella prevalence on swine faros. J Swine Health Prod 2004; 12: 246–251.

33. Gebreyes, W.A., Davies, P.R., Morrow, W.E.M., Funk, J.A., Altier, C. Antimicrobial Resistance of Salmonella Isolates from Swine. J Clin Microbiol 2000; 38: 4633-4636.

34. Glaser, R., Kiecolt-Glaser, J.K. Stress-induced immune dysfunction: implications for health. Nat Rev Immunol 2005; 5: 243-251.

35. Gould, I.M. A review of the role of antibiotic policies in the control of antibiotic resistance. J Antimicrob Chemother 1999; 43: 459-465.

36. Grandin, T. Review Article: The welfare of pigs during transport and slaughter. Pig News and Inform 2003; 24: 83N-90N.

37. Gray, J.T., Fedorka-Cray, P.J., Stabel, T.J., Kramer, T.T. Natural Transmission of Salmonella choleraesuis in Swine. Appl Environ Microbiol 1996; 62: 141–146.


http://animalscience.ag.utk.edu/pdf/Reports/econantiresist.pdf

http://www.fao.org/docrep/003/X6909E/X6909E00.HTM

http://www.cnpsa.embrapa.br/sgc/sgc_publicacoes/anais00cv_faucitano_pt.pdf



20

38. De Groot, J., Ruis, M.A., Scholten, J.W., Koolhaas, J.M., Boersma, W.J. Long-term effects of social stress on antiviral immunity in pigs. Physiol Behav 2001; 73: 145-58.

39. Guedeja-Marrón, J., Delgado, M.C. Salmonella control in poultry: legal frame for decontamination treatment on fresh poultry-meat. I Congreso Internacional de Seguridad Alimentaria. Murcia, 17-19 de noviembre. 2005.

40. Guedeja-Marrón, J., Osuna, F.M., García, V. Trends of preslaughter pig mortality in an abattoir. I Congreso Internacional de Seguridad Alimentaria. Murcia, 17-19 de noviembre. 2005a.

41. Guedeja-Marrón, J., Osuna, F.M., García, V. Problemas para mantener la trazabilidad interna de canales en un matadero de porcino. I Jornadas de Salud Pública de la Ciudad de Madrid, 5-6 de octubre. 2005b.

42. Guedeja-Marrón, J., Delgado, M.C. Estrategias para la prevención de la contaminación por Salmonella en mataderos de porcino. CYTALIA XI: Congreso Anual de Ciencia y Tecnología de Alimentos. Madrid, 29 de marzo-1 de abril. 2006.

43. Guedeja-Marrón, J., García, V., González, A.M. Efecto de las modificaciones estructurales en la contaminación microbiana de las canales en un matadero de porcino. CYTALIA XI: Congreso Anual de Ciencia y Tecnología de Alimentos. Madrid, 29 de marzo-1 de abril. 2006.

44. Hald, T., Vose, D., Wegener, H.C., Koupeev, T. A Bayesian Approach to Quantify the Contribution of Animal-Food Sources to Human Salmonellosis. Risk Analysis 2004; 24: 255-269.

45. Hoszowski, A. Wasyl, D. Salmonella serovars found in animals and feeding stuffs in 2001 and their antimicrobial resistance. Bull. Vet. Inst. Pulawy 2002; 46: 165-178.

46. Hurd, H.S., McKean, J.D., Wesley, I.V., Karriker, L.A. The effect of lairage on Salmonella isolation from market swine. Food Prot 2001; 64: 939-44.

47. Hurd, H.S., Gailey, J.K., McKean, J.D., Rostagno, M.H. Rapid infection in market-weight swine following exposure to a Salmonella typhimurium-contaminated environment. J Vet Res 2001; 62: 1194-1197.

48. Hurd, H.S., McKean, J.D., Griffith, R.W., Wesley, I.V., Rostagno, M.H. Salmonella enterica infections in market swine with and without transport and holding. Appl Environ Microbiol 2002; 68: 2376-2381.

49. Hurd, H.S., Gailey, J.K., McKean, J.D., Griffith, R.W. Variable abattoir conditions affect Salmonella enterica prevalence and meat quality in swine and pork. Foodborne Pathog Dis 2005; 2:77-81.

50. Isaacson. R.E. Emerging threats from new pests. Illinois World Food and Sustainable Agriculture Program Conference “Meeting the Demand for Food in the 21st Century: Challenges and Opportunities for Illinois Agriculture”. Urbana, Illinois, 28 de mayo de 1997. Disponible en URL: http://ilwfood.aces.uiuc.edu/papers/pestpap.pdf.

51. Isaacson, R.E., Firkins, L.D., Weigel, R.M., Zuckermann F.A., DiPietro J.A. Effect of transportation and feed withdrawal on shedding of Salmonella typhimurium among experimentally infected pigs. Am J Vet Res 1999a; 60: 1155-1158.

52. Isaacson, R.E., Weigel, R.M., Firkins, L.D., Bahnson, P. The effect of feed withdrawal on the shedding of Salmonella Typhimurium by swine. En: Proceedings of the 3rd International Symposium on the Epidemiology and Control of Salmonella in Pork. Washington D.C., 4-7 de agosto. 1999b. Pp. 296-298.

53. Jensen, A.N., Lodal, J., Baggesen, D.L. High diversity of Salmonella serotypes found in an experiment with outdoor pigs. NJAS Wageningen Journal of Life Sciences 2004; 52: 109-117.


http://ilwfood.aces.uiuc.edu/papers/pestpap.pdf



21

54. Käsbohrer, A., Protz, D., Helmuth, R., Nöckler, K., Blaha,T., Conraths, F.J., Geue, L. Salmonella in slaughter pigs of German origin: An epidemiological study. Eur J Epidemiol 2000; 16: 141-146.

55. Kephart, K.B., Mills, E.W. Effect of withholding feed from swine before slaughter on carcass and viscera weights and meat quality. J Anim Sci 2005; 83: 715–721.

56. Kich, J.D., Mores, N., Piffer, I.A., Coldebella, A., Amaral, A., Ramminger, L., Cardoso, M. Fatores associados à soroprevalência de Salmonella em rebanhos comerciais de suínos. Ciência Rural, Santa María 2005; 35: 398-405.

57. Kiecolt-Glaser, J.K., Mcguire, L., Robles, T.F., Glaser, R. Psychoneuroimmunology and Psychosomatic Medicine: Back to the Future. Psychosomatic Medicine 2002; 64: 15–28.

58. Kingsley, R.A., Bäumler, A.J. Host adaptation and the emergence of infectious disease: the Salmonella paradigm. Mol Microbiol 2000; 36: 1006-1014.

59. Kranker, S., Alban, L., Boes, J., Dahl, J. Longitudinal study of Salmonella enterica serotype Typhimurium infection in three Danish farrow-to-finish swine herds. Clin Microbiol 2003; 41: 2282-2288.

60. Larsen, S.T., Hurd, H.S., McKean, J.D., Griffith, R.W., Wesley, I.V. Effect of short-term lairage on the prevalence of Salmonella enterica in cull sows. J Food Prot 2004; 67: 1489-1493.

61. Malorny, B., Hoorfar, J. Toward Standardization of Diagnostic PCR Testing of Fecal Samples: Lessons from the Detection of Salmonellae in Pigs. J Clin Microbiol 2005; 43: 3033–3037.

62. Marg, H., Scholz, H.C., Arnold, T., Rosler, U., Hensel, A. Influence of long-time transportation stress on re-activation of Salmonella typhimurium DT104 in experimentally infected pigs. Berl Munch Tierarztl Wochenschr 2001; 114: 385-388.

63. Mead, G.C. Microbiological hazards from red meat and their control. Br Food J 1994; 96: 33-36.

64. McGlone, J.J. Salak, J.L. Lumpkin, E.A. Nicholson, R.I. Gibson, M. Norman, R.L. Shipping stress and social status effects on pig performance, plasma cortisol, natural killer cell activity, and leukocyte numbers. J Anim Sci, 1993; 71: 888-896.

65. McKean, J.D. Evaluation of Antemortem Salmonella Detection Procedures in Market Weight Swine (Project Final Report). 2001. Iowa State University. Disponible en: URL: http://www.pork.org/PorkScience/Documents/00-098-McKean.pdf.

66. McKinley, G.A., Fagerberg, D.J., Quarles, C.L., George, B.A., Wagner, D.E., Rollins, L.D. Incidence of Salmonellae in Fecal Samples of Production Swine and Swine at Slaughter Plants in the United States in 1978. Appl Environ Microbiol 1980; 40: 562-566.

67. Mejía Silva, W.J. Epidemiología de la salmonelosis porcina en granjas de Cataluña y determinación de los factores de riesgo de la infección. Tesis doctoral. Facultad de Veterinaria de la Universidad Autónoma de Barcelona. 2003. 109 pp.

68. Miller, M.F., Thompson, L.D., Ramsey, C.B. 1996. Microbiology of Carcasses from Pigs with Differing Origins and Feed Withdrawal Times. Department of Animal Science and Food Technology (Texas Tech University) 1996 Research Report. Disponible en: URL: http://www.pork.org/PorkScience/Documents/MicrobiologyofCarcasses.pdf.

69. Ministerio de la Presidencia. Real Decreto 3263/1976, de 26 noviembre, por el que se aprueba la Reglamentación Técnico-Sanitaria de mataderos, salas de despiece, centros de contratación, almacenamiento y distribución de carnes y despojos. Boletín Oficial del Estado 1977; 30: 2682-2697.


http://www.pork.org/PorkScience/Documents/00-098-

http://www.pork.org/PorkScience/Documents/MicrobiologyofCarcasses.pdf



22

70. Mizuno, Y., Takada, H., Nomura, A., Jin, C.-H., Hattori, H., Ihara, K., Aoki, T., Eguchi, K. Th1 and Th1-inducing cytokines in Salmonella infection. Clin Exp Immunol 2003; 131: 111–117.

71. Moberg, G.P. Biological response to stress: Implications for animal welfare. En: G.P. Moberg, J.A. Mench (eds.) The Biology of Animal Stress: Basic Principles and Implications for Animal Welfare. CAB International, Wallingford, UK. 2000. Pp. 1-22.

72. Monin, G., Larzul, C., Le Roy, P., Culioli, J., Mourot, J., Rousset-Akrim, S., Talmant, A., Touraille, C., Sellier, P. Effects of the Halothane Genotype and Slaughter Weight on Texture of Pork. J Anim Sci 1999; 77: 408–415.

73. Morgan I.R., Krautil F.L., Craven J.A. Effect of time in lairage on caecal and carcass Salmonella contamination of slaughter pigs. Epidemiol Infect 1987; 98: 323-330.

74. Moro M.H., Beran G.W., Hoffman L.J., Griffith R.W. Effects of cold stress on the antimicrobial drug resistance of Escherichia coli of the intestinal flora of swine. Lett Appl Microbiol 1998; 27: 251-254.

75. Morrow-Tesch, J.L., McGlone, J.J., Salak-Johnson, J.L. Heat and social stress effects on pig immune measures. J Anim Sci 1994; 72: 2599-2609.

76. Morrow, M., See, T., Eisemann, J., Davies, P., Zering, K. The effect of feed withdrawal on pork quality and the prevalence of Salmonella and gastric ulcers at slaughter. Final Report to National Pork Producers Council. 1998. North Carolina State University. . Disponible en URL: http://www.pork.org/PorkScience/Documents/TheEffectofFeed.pdf.

77. Morrow, J. Swine Stress and Pathogen Shedding. Swine Welfare Fact Sheet Vol 1, Nº 4. Mayo 2002. Disponible en URL: http://www.pork.org/PorkScience/Documents/swinewelfarestress.pdf.

78. Murray, A.C. Reducing Losses from Farm Gate to Packer. Advances in Pork Production 2000; 11: 175-180.

79. Nielsen, J.N., Patterson, J.A. Boccazzi, P. Frank, J. Sutton, A. Schinckel, A., Richert, B. Productivity and Salmonella Incidence of Swine Reared in Differing Management Systems. Purdue University Swine Day Reports 1997. Disponible en: URL: http://www.ansc.purdue.edu/swine/swineday/sday97/11.pdf.

80. Parlamento Europeo-Consejo. Reglamento (CE) Nº 853/2004 del Parlamento Europeo y del Consejo, de 29 de abril de 2004, por el que se establecen normas específicas de higiene de los alimentos de origen anima.l Diario Oficial de la Unión Europea 2004a; L 139: 55-205

81. Parlamento Europeo-Consejo. Reglamento (CE) Nº 854/2004 del Parlamento Europeo y del Consejo, de 29 de abril de 2004, por el que se establecen normas específicas para la organización de controles oficiales de los productos de origen animal destinados al consumo humano. Diario Oficial de la Unión Europea 2004b; L 139: 206-320.

82. De Passillé, A.M., Rushen, J. Food safety and environmental issues in animal welfare. Rev sci tech Off int Epiz 2005; 24: 757-766.

83. Perez, M.P., Palacio, J., Santolaria, M.P., del Acena, M.C., Chacon, G., Verde, M.T., Calvo, J.H., Zaragoza, M.P., Gascon, M., Garcia-Belenguer, S. Influence of lairage time on some welfare and meat quality parameters in pigs. Vet Res 2002; 33: 239-250.

84. Proux, K., Cariolet, R., Fravalo, P., Houdayer, C., Keranflech, A., Madec, F. Contamination of pigs by nose-to-nose contact or airborne transmission of Salmonella Typhimurium. Vet Res 2001; 32: 591–600.


http://www.pork.org/PorkScience/Documents/TheEffectofFeed.pdf

http://www.pork.org/PorkScience/Documents/swinewelfarestress.pdf

http://www.ansc.purdue.edu/swine/swineday/sday97/11.pdf



23

85. Rostagno, M.H., Hurd, H.S., McKean, J.D., Ziemer, C.J., Gailey, J.K., Leite, R.C. Preslaughter holding environment in pork plants is highly contaminated with Salmonella enterica. Appl Environ Microbiol 2003; 69: 4489-4494.

86. Ruis, M.A.W. Social stress as a source of reduced welfare in pigs. Tesis Doctoral. Universidad de Groningen, Países Bajos. 2001. 240 pp.

87. Salmonella Project Group. Salmonella in pork (SALINPORK). Pre-harvest and Harvest Control Options based on Epidemiologic, Diagnostic and Economic Research. Final Report. D.M.A. Lo Fo Wong & T. Hald (eds.). Danish Veterinary Laboratory, Copenhagen, Dinamarca. 2000. 266 pp.

88. Sarwari, A.R., Magder, L.S., Levine, P. McNamara, A.M., Knower, S., Armstrong, G.L., Etzel, R., Hollingsworth, J., Morris, J.G. Serotype Distribution of Salmonella Isolates from Food Animals after Slaughter Differs from That of Isolates Found in Humans. J Inf Dis 2001; 183: 1295–1299.

89. Schilling, M.W. Functional properties of restructured boneless pork produced from PSE and RFN pork utilizing non-meat adjuncts. Tesis Doctoral. Faculty of the Virginia Polytechnic Institute and State University. 2002. 162 pp.

90. Schmidt, P.L., O'Connor, A.M., McKean, J.D., Hurd, H.S. The association between cleaning and disinfection of lairage pens and the prevalence of Salmonella enterica in swine at harvest. J Food Prot 2004; 67:1384-1388.

91. Seng, P.M., Laporte, R. Animal welfare: the role and perspectives of the meat and livestock sector. Rev sci tech Off int Epiz 2005; 24: 613-623.

92. Shimshony, A., Chaudry, M.M. Slaughter of animals for human consumption. Rev sci tech Off int Epiz, 2005, 24: 693-710.

93. Silva, J.R., Tomic, G. Cavieres, E. Mansilla, A., Oviedo, P. Study of the Effect of Ante Mortem Rest Time upon pH, Water Holding Capacity and Muscle Color. Cien. Inv. Agr. 2005; 32: 101-108.

94. De Smet, S.M., Pauwels, H., De Bie, S., Demeyer, D.I., Callewier, J., Eeckhout, W. Effect of halothane genotype, breed, feed withdrawal, and lairage on pork quality of belgian slaughter pigs. J Anim Sci 1996; 74: 1854-1863.

95. Sørum, H., Sunde, M. Resistance to antibiotics in the normal flora of animals. Vet Res 2001; 32: 227–241.

96. Stalder, K.J., Maya, J., Christian, L.L., Moeller, S.J., Prusa, K.J. Effects of preslaughter management on the quality of carcasses from porcine stress syndrome heterozygous market hogs. J Anim Sci 1998; 76:2435-2443.

97. Swanenburg, M., Urlings, H.A., Keuzenkamp, D.A., Snijders, J.M. Salmonella in the lairage of pig slaughterhouses. J Food Prot 2001a; 64: 12-16.

98. Swanenburg, M., van der Wolf, P.J., Urlings, H.A., Snijders, J.M., van Knapen, F. Salmonella in slaughter pigs: the effect of logistic slaughter procedures of pigs on the prevalence of Salmonella in pork. Int J Food Microbiol 2001b; 70: 231-242.

99. Toma, S., Deidrick, V.R. Isolation of Yersinia enterocolitica from Swine. J Clin Microbiol 1975; 2: 478-481.

100. Thévenot, D., Dernburg, A., Vernozy-Rozand, C. An updated review of Listeria monocytogenes in the pork meat industry and its products. J Appl Microbiol 2006; 101: 7–17.

101. Van Duijkeren, E., Wannet, W. J. B., Houwers, D. J., van Pelt, W. Serotype and Phage Type Distribution of Salmonella Strains Isolated from Humans, Cattle, Pigs, and Chickens in The Netherlands from 1984 to 2001. J Clin Microbiol 2002; 40: 3980–3985.

102. Veterinary Laboratories Agency. Salmonella in livestock production in GB: 2004 report. Veterinary Laboratories Agency. Weybridge, Surrey, UK. 2005. 7 pp. Disponible en: URL:




24

http://www.defra.gov.uk/corporate/vla/science/documents/science-salm04-intro.pdf

103. Van Wijk, H. J., Arts, D.J.G., Matthews, J. O., Webster, M., Ducro, B. J., Knol, E. F. Genetic parameters for carcass composition and pork quality estimated in a commercial production chain. J Anim Sci 2005; 83: 324–333.

104. Wonderling, L., Pearce, R., Wallace, F.M., Call, J.E., Feder, I., Tamplin, M., Luchansky, J.B. Use of pulsed-field gel electrophoresis to characterize the heterogeneity and clonality of salmonella isolates obtained from the carcasses and feces of swine at slaughter. Appl Environ Microbiol 2003; 69: 4177-4482.

105. Zhang, W. D., Kuhlers, L., Rempels, W. E. Halothane Gene and Swine Performance. J Anim Sci 1992; 70: 1307-1313.


http://www.defra.gov.uk/corporate/vla/science/documents/science-salm04-

El bienestar del ganado porcino antes del sacrificio y su ... · sociedad, que esgrime razones...

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