Caldasia 19(3): 507-520

DIVERSIDAD DE INSECTOS Y AVES INSECTIVORASDE SOTO BOSQUE EN HABIT ATS PERTURBADOS DE SELVALLUVIOSA TROPICAL

LUIS GERMÁN NARANJO

PATRICIA CHACÓN DE ULLOA

Departamento de Biología, Universidad del Valle, A. A. 25360, Cali, COLOMBIACElect:lnaranjo@biologia.univalle.edu .co, pachacon@biologia.univalle.edu.co

ResumenPara examinar la variación en abundancia y diversidad de aves insectívoras y de suspresas en soto bosque de selva lluviosa tropical perturbada, entre marzo de 1993 Ymayo de 1994 medimos variables estructurales de la vegetación y cuantificamos laabundancia, riqueza y diversidad de insectos y aves en ocho parcelas de O a más de10 años de sucesión secundaria. Exceptuando la cobertura del dosel, que aumentócon la madurez del bosque, la vegetación no presentó tendencias relacionadas con eltiempo de regeneración del bosque. La variación en cuanto a tamaños de tallos (clasesde DAP) y a la densidad total de plantas entre parcelas estuvo relacionada con lasdiferencias de riqueza y diversidad de insectos. Aunque la variación en riqueza ydiversidad de aves insectívoras no presentó tendencias significativas, su abundanciaestuvo relacionada tanto con la diversidad de estratos verticales como con ladiversidadde clases de DAP. Las variaciones en la abundancia y en la riqueza de aves insectívorasestuvieron asociadas con la abundancia de insectos. La riqueza de insectos fueigualmente un predictor adecuado de la abundancia de insectívoras. Las coordenadaspolares de las parcelas (ordenación de Bray-Curtis con base en la composición yabundancia de aves insectívoras) se relacionaron inversamente con el tiempo deregeneración de las mismas.

Palabras clave: aves, insectos, métodos, sotobosque, selva lluviosa, diversidad.

AbstraetTo examine variation in species composition, stability and diversity of insectivorousbirds and their prey in understory habitats of disturbed rainforest, from March 1993to May 1994 we measured structural variables of the vegetation and quantifiedbird and insect species richness and diversity at eight plots ranging from Oto over10 years of secondary succesion. Of all the vegetation variables, only canopy covertended. to increase with forest age. Variation of DBH classes and total density ofplants among plots explained changes in both insect richness and diversity. Whilevariation in bird species richness and diversity among plots did not show significanttrends, the abundance of insectivores was related both to foliage height diversitvand DBH diversity. Insect abundance explained both bird abundance and speciesrichness, and insect richness was an adequate predictor of abundance of insecti-vorous birds. The polar coordinates of the study plots (Bray-Curtis ordination basedon the abundances of insectivorous birds) were inversely related to forest age.

Key Words: birds, insects, methods, understory, tropical rainforest, diversity.

508 Caldasia Vol. 19, No. 3, 1997

Introducción

El impacto negativo de las actividades humanassobre los bosques tropicales es innegable. Inclusolas más optimistas estimaciones de la tasa actual dedestrucción de selvas indican que una proporciónsignificativa de la biodiversidad tropical enfrentaun riesgo inminente de extinción en el futuro cer-cano (Wilson 1992). No obstante, el conocimientoacerca de la forma como dichas perturbacionesafectan a diferentes grupos de organismos es aúnincipiente. Así por ejemplo, la relación entre avesinsectívoras y la madurez del bosque tropical no hasido suficientemente enfatizada en argumentosconservacionistas y la información disponible esincluso contradictoria. Al respecto, mientras Kat-tan et al. (1994) mencionan la vulnerabilidad de lasaves insectívoras de sotobosque a la perturbaciónantropogénica de sus habitats y particularmente ala fragmentación de los mismos, Andrade & Ru-bio- Torgler (1994) encontraron que en la Amazo-nia colombiana muchas de estas aves son pobresindicadoras del estado de perturbación.

Adicionalmente, si bien la riqueza de insectos entodos los estadios sucesionales del bosque tropicales supuestamente elevada, se carece casi comple-tamente de pruebas para demostrar el impacto dela variación espacial o temporal de este recursosobre las aves insectívoras. Aunque una gran ma-yoría de especies de aves de bosques tropicales in-cluyen insectos en su dieta, hasta la fecha pocosautores han examinado cuantitativamente, en rela-ción con ellas, la variación en la disponibilidad desu recurso alimenticio. Como excepciones nota-bles, se destacan los trabajos de Poulin & Lefebvre(1996) y Poulin et al. (l992, 1994) que han exami-nado la influencia de la variación temporal de laabundancia de artrópodos sobre diferentes aspec-tos de la biología de aves pertenecientes a diferen-tes gremios tróficos en ecosistemas neotropicales.

De lo anterior, se pueden plantear las posibles re-laciones entre las aves insectívoras de estratos ba-jos de bosques tropicales con la fisionomía de lavegetación y con la disponibilidad del recurso ali-menticio. Por un lado, son notorios los cambios en

la densidad y la complejidad de la vegetación delsotobosque y de la selva tropical a lo largo de lasucesión. El incremento de la heterogeneidad es-pacial del habitat (tanto horizontal como vertical)conlleva el cambio asociado de características mi-croclimáticas. Un gradiente ambiental de este tipodebería imponer a su vez un incremento de la di-versidad, o al menos la abundancia y/o la riquezade organismos dependientes de la fisionomía de lavegetación (MacArthur & MacArthur 1961; Ro-tenberry & Wiens 1980). Es de suponer que lasespecies fitófagas de insectos respondan a estaoferta estructural de su habitat (Crawley, 1982;Schowalter 1985). Murdoch et al. (1972) compro-baron que la diversidad de insectos herbívoros ensu estudio estuvo estrechamente correlacionadacon la diversidad, tanto florística como estructural,de la vegetación.

De otro lado, la naturaleza inestable de los estadiossucesionales tempranos y el cambio en las condi-ciones microclimáticas podrían ser responsablespor una impredecibilidad en la composición taxo-nómica de la entomofauna. Cambios climáticos es-tacionales son responsables por fluctuaciones enlas poblaciones de insectos (e. g. Young, 1982;Smythe, 1990). De la misma manera, sería de es-perar un gradiente en la riqueza y diversidad de lasaves insectívoras del soto bosque en respuesta a laimpredecibilidad en la distribución espacial de surecurso alimenticio (Morse 1970). En este sentido,las perturbaciones antropogénicas conducentes alcrecimiento secundario de la vegetación, podríanser responsables por el establecimiento de este tipode gradientes, si bien el comportamiento de losmismos ha sido pobremente estudiado en selvaslluviosas de zonas bajas (Andrade & Rubio- Tor-gler 1994).

Con base en estos precedentes, el presente estudiopretendió determinar las relaciones existentes entrela heterogeneidad espacial de la vegetación, laabundancia y diversidad de insectos y la composi-ción y diversidad de la avifauna insectívora en unaserie de parcelas de selva lluviosa tropical de dife-rentes edades de regeneración. Mediante la docu-

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mentación de los cambios estructurales de la vege-tación de sotobosque y la cuantificación de la abun-dancia y diversidad de insectos en parcelas de selvade diferente edad de regeneración, examinamos lasdiferencias en la composición, la abundancia y ladiversidad de la avifauna insectívora. Para el logrode nuestros objetivos, examinamos secuencial-mente las siguientes hipótesis: 1) La heterogenei-dad espacial del sotobosque, definido arbitraria-mente como el conjunto de estratos por debajo deuna altura de 6 m, varía horizontal y verticalmente,de acuerdo con el tiempo de regeneración del bos-que; 2) La riqueza y diversidad de especies de in-sectos de piso y del sotobosque, aumenta enrelación directa con la heterogeneidad espacial desu habitat y 3) La abundancia, riqueza y diversidadde especies de aves insectívoras de sotobosque serelaciona directamente con la riqueza de especiesde insectos.

Materiales y métodos

LOCALIDADDEESTUDIO.El trabajo de campo se llevóa cabo en la cuenca del Río Tatabro (3°42'N,76°58'W), localizada en el Municipio de Buena-ventura, Valle del Cauca, entre los 65 y 80 msnm,Esta localidad se ubicaen la zona de vida de bosquemuy húmedo tropical (bmh-T) (Espinal 1968). Elárea de la cuenca y zonas adyacentes, correspon-dientes a la Colonia Agrícola del Río Tatabro(COAGRITA) y a la Concesión Forestal de la Aso-ciación Municipal de Usuarios Campesinos(AMUC), incluye bosque en distintos estadios su-cesionales con una historia conocida de interven-ción antropogénica. Se utilizó como campamentobase el centro de visitantes establecido en la zonapor la Fundación Herencia Verde.

Para el trabajo de campo se demarcaron ocho par-celas (unidades de muestreo) de aproximadamenteI ha de extensión cada una, correspondientes a dis-tintas edades de sucesión secundaria (1-3, 4-6, 7-9,10 años). Puesto que la historia de intervención encada una de las parcelas fué única, solamente pue-den agruparse en pares en lo concerniente a suedad; en lo sucesivo, estas edades se denominarán,respectivamente, parcelas 1,2,3 y4. Laescogencia

de las parcelas, determinada por la edad de las mis-mas, se hizo con base en la información provistapor el investigador local y de acuerdo con la faci-lidad de acceso. De acuerdo con la información delos habitantes de la zona, todas las parcelas fuerontaladas en alguna ocasión, dejándose en ellas ape-nas algunos árboles aislados. Las líneas de redes ysitios para las trampas de insectos dentro de lasparcelas se ubicaron de tal forma que se mantuvierauna distancia mínima de 50 m entre éstos y el bordede la parcela (con respecto al tipo de vegetaciónadyacente). En este sentido es preciso aclarar quela vegetación del área es un mosaico de pequeñosparches con diferentes historias y tiempos de in-tervención y que todas las parcelas estaban rodea-das de bosque.

La actividad de c~po durante los 12 meses detrabajo consistió en el muestreo intercalado de dostratamientos por mes, es decir, 37 días de muestreopara un total de 1184 horas/hombre. Este esfuerzorepresenta 6 muestreos por parcela.

MUESTREODELAVEGETACIÓN.En septiembre de1993 y abril de 1994 se llevó a cabo la mediciónde la vegetación en las parcelas. La heterogeneidadhorizontal dentro de cada parcela se cuantificó si-guiendo el protocolo de Blake & Hoppes (1986),con modificaciones. En cada una de las parcelas sedefinieron tres transectos de 12.5 m de longitud y2 m de ancho, paralelos a las líneas de redes paracaptura de aves. En los transectos registramos elnúmero de plantas con una altura ~ 2m, discrimi-nando por formas de desarrollo así: helechos, pal-mas, otras monocotiledóneas y dicotiledóneas. Lasplantas se asignaron a una de nueve clases de ta-maño: < 8,8-15, 15-23,23-38,38-53,53-69,69-84, 84-102 Y >102 cm de diámetro a la altura delpecho (DAP, siguiendo la metodología de James& Shugart 1970).

La heterogeneidad vertical dentro del habitat secuantificó siguiendo la metodología de Milis et al.(1991), usando una varilla de aluminio de seis me-tros de longitud, marcada a intervalos de 10 cmsobre los cuales se observó la intercepción de ve-getación hasta una distancia de 10 cm perpendicu-

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lares a ambos lados. Con estos datos fue posible ob-tener el volumen total de la vegetación por sitio demuestreo, lo mismo que la diversidad de estratos fo-liares en el plano vertical (ver análisis estadísticos).

Adicionalmente, en cada línea de redes se hicieronocho mediciones (cuatro en cada extremo) de la co-berturadel dosel, empleando un densiómetro esféricocóncavo Forestry Suppliers Inc., procesando los da-tos según la metodología de Lemmon (1957).

MUESTREODEINSECTOS.Se empleó un juego de 10trampas ubicadas al azar por cada unidad de mues-treo (e. g-parcela), así: seis trampas de caída (pit-fall traps) para insectos terrestres y cuatro trampasaéreas tipo Malaise (Southwood 1978; dos a 1 mde altura y dosa 3 m). Los insectos fueron preser-vados en alcohol para su transporte al laboratorio.Durante los muestreos rutinarios, se realizó ade-más muestreo manual de insectos, particularmenteen el follaje del sotobosque, entre la hojarasca eintersticios de cortezas y bajo troncos caídos, a lolargo de las trochas de acceso a las redes y trampas.En la captura de insectos, invertimos 1344 ho-ras/trampa Malaise, 1728 horas/trampa de caída yaproximadamente 96 horas/hombre de muestreomanual.

Los insectos, separados por su procedencia (parce-la, fecha, tipo de trampa), fueron contados e iden-tificados al nivel taxonómico de familia de acuerdocon las claves de Borror & White (I970) YBorroret al. (I989). Durante el procesamiento de lasmuestras, se preparó una colección de referenciaempleada posteriormente en la identificación denuevas muestras y en la separación de items en ladieta de las aves. La colección ha sido catalogaday depositada en el museo de entomología de la Uni-versidad del Valle.

MUESTREODEAVES.Las observaciones y muestreode aves se realizaron durante tres días cada mes. Encada unidad de muestreo se colocaron, un día almes, de las 05:30 a las 12:30, tres redes de 12 x 2.6m, 36 mm de ojo de malla entre Oy 2.5 m de alturay tres entre 2.5 y 5 m (organizadas en pares). Elesfuerzo total de captura de aves fue de 3054 horas/

red (1527 horas/ línea de muestreo). Con el fin deeliminar variabilidad temporal en los datos de cap-tura, en cada día se hizo el muestreo simultáneo delas dos parcelas de igual edad siguiendo a Karr(1979). Las redes se revisaron cada hora y cada avecapturada se identificó al nivel de especie utilizan-do la guía de campo de Hilty & Brown (1986), sepesó con pesolas con una precisión de 0.1 g, semarcó con una combinación individual de anillosplásticos de colores y se trató con solución salinacon el fin de examinar la importancia de los insec-tos en su dieta. A cada individuo capturado en lasredes se le administró por vía oral una dosis desolución salina al 10% en volumen para forzar sudefecación o regurgitación (Moody 1970, Tom-back 1975); buscando minimizar el riesgo de mor-talidad de aves capturadas, este procedimiento nose aplicó a los colibríes. Las muestras fecales yalimento regurgitado por las aves fueron puestosen papel filtro, y preservados en alcohol para laidentificación posterior de apéndices, partes buca-les y otras estructuras quitinizadas de los insectospresentes en la ingesta. Posteriormente, las mues-tras de ingesta de las aves fueron separadas al es-tereoscopio y montadas en placas portaobjetos.Para cada especie de ave, Rocha (1996) preparó uncatálogo gráfico de los ítems encontrados, en elcual cuantificó el número de veces que cada ele-mento apareciera registrado. Tanto las placas comoel catálogo están depositados en la colección deentomología de la Universidad del Valle y los con-teos de presas y otros componentes de las dietashan sido archivados en la base electrónica de datos(Rocha 1996).

ANÁLISISESTADÍSTICOS.Con base en las medidas dela vegetación tomadas en el campo, se crearon lassiguientes variables para la caracterización de laheterogeneidad espacial del habitat:

a) Volumen total de la vegetación (TVV), calcula-do de acuerdo con el protocolo de Milis et al.(1991) como TVV = h/IOp, donde h es el númerototal de intercepciones de la vegetación sobre eltubo de aluminio en todos los intervalos de altura

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en los puntos muestreados y p el número de puntosde muestreo (2 por línea de redes).

b) Diversidad de estratos foliares (FI ID), calculadacon el índice de Shannon - Weaver considerandocomo categorías discretas ("especies") intervalosde altura de 60 cm.

c) Cobertura de dosel (COB), expresada en porcen-taje.

d) Diversidad de tamaños de tallos (DDAP), calcu-lada con el índice de Shannon- Weaver con base enlas categorías arbitrarias de DAP consideradascomo "especies".

e) Diversidad de formas de desarrollo (DFD), ob-tenida con el índice de Simpson considerando aPalmas, otras Monocotiledóneas, Dicotiledóneas yHelechos como "especies".

f) Densidades: se estimó la densidad total (DT) deplantas con altura superior a 2 m dentro de los tran-sectos de banda, lo mismo que las densidades decada una de las formas de desarrollo mencionadasen el literal anterior (respectivamente, DP, DM,DO Y OH).

La ordenación de las parcelas se hizo mediante elmétodo de ordenación polar de Bray-Curtis (citadopor Ludwig & Reynolds 1988), con base en las abun-dancias de las aves confirmadas por Rocha (1996)como insectívoras o frugívoras-insectívoras.

El examen de la relación entre conjuntos de varia-bles (vegetación vs. insectos, vegetación vs. aves,insectos vs. aves), se hizo mediante análisis de co-rrelación paramétrica, previo examen de la norma-lidad en la distribución de los datos.

Resultados

CARACTERIZACIÓNDELHABITAT.Puesto que los sue-los y el patrón de utilización de la tierra en la zonason irregulares, hubo algunas diferencias en la fi-sionomía de parcelas de edad supuestamente igual.Mientras la parcela lA era un claro completamentedespejado con plantas cultivadas (yuca, plátano,chontaduro, maíz), la parcela IBera un lote recién

abierto y luego abandonado, en el cual se dejó unnúmero apreciable de árboles de sombrío. Las par-celas 2A y 2B eran rastrojos densos con árbolesgrandes intercalados; la 2B podía considerarsecomo un rodal homogéneo de Melastomataceae,mientras la 2A era aparentemente más diversa ensu composición florística. Un caso similar se pre-sentó con las parcelas 3A y 3B, con la complica-ción adicional de diferencias topográficas: laparcela 3A era muy pendiente en tanto la 3B teníazonas planas y zonas empinadas. Las parcelas 4Ay 4B fueron más similares en aspecto, con árbolesde porte considerable (I5 m en altura) y un soto-bosque poco denso.

Con excepción de la parcela lA, las parcelas per-manecieron sin intervención humana externa du-rante todo el estudio. La parcela lA, además desufrir dos crecientes del río, fué alterada por la talade un árbol, el sembrado de dos pequeños cultivos(30% del área total), la excavación de dos estan-ques y la construcción de una edificación.

Las comparaciones pareadas de todas las variablesestructurales de la vegetación entre las dos medicio-nes mediante pruebas de t de Student no arrojarondiferencias significativas entre muestreos (p > 0.05en todos los casos). Considerando que los frecuentese intensos procesos de perturbación natural y artificialdel habitat en la parcela lA constituía una fuente desesgo en los datos, decidimos eliminar este sitio paralos análisis estadísticos que siguen a continuación.

Con excepción de la cobertura del dosel y la diver-sidad de tamaño de tallos, no se observaron tenden-cias marcadas en las variables estructuralesatribuibles a la edad de las parcelas (Tabla 1). Sinembargo, estas dos tendencias aparentes no resul-taron significativas en los análisis de correlacióncon respecto a la edad de la parcela usada comovariable independiente (r = 0.678 para cobertura dedosel y r = 0.351 para diversidad de tamaño detallos; p> 0.05 en ambos casos).

COMPOSICIÓNyDIVERSIDADDELAENTOMOFAUNA.Cap-turamos 5252 especímenes de 1345 especies perte-necientes a 15 órdenes de Insecta (ver Apéndice 1

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Tabla 1. Valores promedio de las variables estructurales de la vegetación por parcela (véase lametodoloqia para la explicación de los cálculos).

PARCELA Diversidad Volumen total Diversidad Diversidad Cobertura Densidadde formas dela de estratos horizontal del Dosel total

de desarrollo vegetación foliares de plantas

lA 0.76 0.92 2.63 0.25 44.91 0.43

lB 0.42 1.47 1.54 0.68 91.19 0.60

2A 0.64 1.79 1.95 0.41 87.85 0.42

2B 0.79 1.60 2.71 0.36 94.67 0.81

3A 0.70 1.40 1.84 0.83 93.28 0.45

3B 0.77 1.72 1.87 0.88 96.30 0.45

4A 0.56 1.57 1.93 0.78 95.76 0.61

4B 0.64 1.12 1.86 0.55 96.06 0.40

para la abundancia y riqueza de cada orden en lasdistintas parcelas).

Los grupos mas diversos fueron los Diptera eHymenoptera que conformaron el 59.8% del totalde las especies, mientras el 40.2% estuvo repartidoentre los otros órdenes siendo el de los coleópterosel más representado. Respecto a la riqueza, el pro-medio de especies por parcela fue de 269 con va-lores mas bajos para las parcelas 3A y 4B Ycon elmáximo en la parcela 2B. En cuanto a la abundan-cia, el promedio de individuos por parcela fue de656 con un mínimo para la parcela 3Ay un máximopara la parcela 2A. Las muestras de las parcelasmas jóvenes, cuya vegetación incluía pequefiosparches de plantas cultivadas, presentaron una ricay abundante fauna de insectos asociados a estasplantas (e. g. Lepidoptera y Coleoptera masticado-res de follaje, abejas polinizadoras de malezas,avispas parásitas de larvas, chinches depredadores,entre otros). En cambio, en las parcelas viejas seencontraron pocos individuos de especies asocia-das a madera en descomposición (Coleoptera, Der-maptera), Orthoptera de gran tamafio asociados acorteza de árboles altos, nidos de hormigas espe-cialistas y abundantes dípteros hematófagos, entreotros.

Las diferencias en riqueza y diversidad de insectosentre parcelas con edades diferentes (Tabla 2) su-gieren una relación consistente con la hipótesis derespuesta de la entomofauna a los cambios estruc-turales de la vegetación dependientes del tiempode regeneración. El índice de diversidad de Shan-non tuvo los máximos valores para las parcelas jó-venes, tendencia que se demostró con la correla-ción negativa altamente significativa (r = -0.805,P = 0.02) entre edad de las parcelas y H'.

Por otra parte, la densidad total de plantas se corre-lacionó positiva y significativamente con la rique-za y con la diversidad de insectos (respectiva-mente, r = 0.759, P = 0.04 Yr = 0.787, P = 0.03).

COMPOSICIÓNyDIVERSIDADDELAAVIFAUNA.En el tra-bajo con redes obtuvimos 635 capturas de 63 espe-cies de aves. Las familias mejor representadasfueron Trochilidae (13 especies), Formicariidae(11), Thraupidae (7) y Tyrannidae (6). Para losanálisis siguientes se consideraron las 33 especiesque, además de haberse capturado más de una vez,tuvieron restos de insectos en 25% o más de lasexcretas y regurgitados analizados por Rocha(1996; Apéndice 11).Los colibríes no se incluyerondentro de la muestra puesto que, a pesar de quemuchas especies son reconocidas como parcial-mente insectívoras, en este estudio la confirmación

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Tabla 2. Abundancia, riqueza y diversidad de insectos para las diferentes parcelas calculadas conbase en la muestra total.

PARCELA

VARIABLE lA lB 2A 2B 3A 3B 4A 4B

Total de especímenes capturados 431 267 271 299 198 208 266 214

Riqueza de especies 747 515 752 734 483 627 725 669

Diversidad de especies (H') 2.63 2.16 1.99 2.15 1.86 1.91 1.97 1.76

Equidad (1') 0.93 0.89 0.82 0.87 0.81 0.82 0.81 0.70

de su dieta no se obtuvo mediante el uso de regur-gitación o defecación inducida.

La abundancia de aves que incluyeron insectos ensu ingesta (Tabla 3) disminuyó en relación con ladiversidad de tamaños de tallos (r = - 0.884) y ten-dió a aumentar en relación con la diversidad deestratos verticales (r = 0.693), si bien ninguna deestas correlaciones resultó significativa (p = 0.08en ambos casos). La riqueza y la diversidad de es-pecies no exhibieron ninguna correlación signifi-cativa, pero esta última tendió a disminuir en rela-ción con el incremento en la densidad total de plan-tas de sotobosque (r = - 0.645, P = 0.11).

Tanto la abundancia como la riqueza de aves queincluyeron consistentemente insectos en su dieta,se correlacionaron positiva y significativamentecon la abundancia de insectos en las muestras. Porsu parte, la diversidad de aves insectívoras no co-varió con ninguno de los índices ecológicos de laentomofauna (Tabla 4).

La ordenación polar de las parcelas con base en eltotal de capturas de las 33 especies de aves incluí-das en los análisis precedentes resultó congruentecon el tiempo de regeneración del bosque. El aná-lisis de correlación entre las coordenadas de lasparcelas sobre el eje de ordenación y la edad de lasparcelas presentó una tendencia cercana a la signi-ficancia estadística (r = - 0.686, P = 0.08).

Discusión

ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN. Nuestra hipótesisoriginal de variación en la heterogeneidad del há-bitat en relación con la edad de regeneración de lasparcelas tuvo una comprobación incipiente, puestoque ninguna de las correlaciones entre variablesestructurales de la vegetación y el tiempo de sucesiónresultó significativa. No obstante, el incremento en ladiversidad de clases de DAP y el decrecimiento tantodel volumen total de la vegetación como en la densi-dad total de plantas del sotobosque en relación con laedad de las parcelas, resultan consistentes con nues-tros supuestos iniciales.

Pese a la falta de resultados significativos, nuestroshallazgos revelan la historia diferente de parcelas deedad similar como lo sugirió Pearson (1975) para laAmazonia. En el caso de Tatabro, además de factoresendógenos que han guiado la sucesión vegetal talescomo la pendiente, el drenaje y la configuración delos suelos y muy probablemente la distancia a y ladiversidad de fuentes de semillas, la historia recientede nuestras parcelas ha estado puntuada por una seriede factores exógenos de perturbación en el sentido deWhite & Pickett (1985).

Aunque la edad sucesional de cada parcela, obte-nida de información verbal de los pobladores loca-les es confiable, el rango temporal comprendido enel estudio puede no tener mucha significancia parala arquitectura de la vegetación puesto que las par-

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Tabla 3. Abundancia, riqueza y diversidad de especies de aves insectívoras para las ocho parcelasdurante el año de estudio.

PARCELA

VARIABLE lA lB 2A 2B 3A 38 4A 48

Total de individuos capturados 32 48 68 83 30 41 59 66

Riqueza de especies 14 14 18 16 12 17 19 20

Diversidad de especies (H') 3.24 2.90 3.39 2.97 3.28 3.83 3.48 3.50

Equidad (J') 0.851 0.762 0.814 0.744 0.917 0.937 0.820 0.810

celas no fueron utilizadas necesariamente con igualintensidad. La ausencia de una variación clinal enla estructura de la vegetación puede ser entoncesinterpretada, de una manera adicional, como con-secuencia del prolongado tiempo necesario para elretomo de campos abandonados a la configuraciónfisionómica de la selva primaria como lo señalanReiners et al. (1994).

COMPOSICIÓN y DIVERSIDAD DE LA ENTOMOFAUNA. Po-cos estudios han enfatizado en las posibles corre-laciones entre diversidad estructural de la vege-tación y diversidad de especies de insectos. Mur-doch et al. (1972) encontraron que la diversidad deHomoptera se correlacionó positivamente con ladiversidad de estratos verticales de la vegetación.La ausencia de esta relación en nuestro estudiopuede deberse, muy posiblemente, a diferencias enescala para la medición de esta variable fisionómi-

ca, pues en el Río Tatabro únicamente se consideróel estrato inferior del bosque.

Por otra parte, la tendencia a la disminución de lariqueza de insectos en Tatabro en relación con elincremento en diversidad de clases de DAP (r =-0.673, p = 0.09), sugiere que la heterogeneidadhorizontal puede también contribuír a explicar pa-trones de variación en esta variable. No obstante,esta interpretación es apenas tentativa puesto quea medida que aumenta la edad de regeneración, ladistancia entre el dosel del bosque y el estrato con-siderado en este estudio se incrementa, lo cual pue-de introducir sesgos en la obtención de muestrascon las trampas Malaise, responsables en nuestroestudio por la mayoría de las capturas.

Las correlaciones positivas y significativas entre ladensidad total de plantas de sotobosque y la riquezay diversidad de la entomofauna están de acuerdo

Tabla 4. Coeficientes de correlación de Pearson entre los índices ecológicos de la entomofaunay de aves insectfvoras (en negrillas, se resaltan aquellas estadísticamente significativas, con p ::;0.05).

AVES

INSECTOS Abundancia Riqueza de especies Diversidad de especies

Abundancia 0.831 0.792 0.218

Riqueza de especies 0.743 0.142 -0.608

Diversidad de especies 0.330 0.325 -0.726

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con nuestra segunda hipótesis dada la tendencia deesta variable estructural a disminuír con la edad delbosque. Adicionalmente, la disminución de la abun-dancia y la diversidad de insectos en relación con laedad de regeneración de las parcelas corrobora nues-tras hipótesis iniciales, pese a la ausencia de diferen-cias significativas en la heterogeneidad espacial delhabitat entre parcelas de diferente edad.

La movilidad de los insectos y su directa relacióncon la habilidad de dispersión (o habilidad paravolar), ha sido asociada al grado de permanenciadel hábitat. Así, Brown (1986) observó que laabundancia de especies fitófagas voladoras decre-ció en un gradiente sucesional de 1a 11 años. Nues-tros resultados confirman ésta observación; ladiversidad de insectos, principalmente voladores,fue máxima en las parcelas jóvenes y disminuyóprogresivamente con la edad sucesional hasta lasparcelas de más de 10 años. Sin embargo esta in-terpretación hay que tomarla con cautela, puestoque nuestro muestreo con trampas malaise capturaprincipalmente especies buenas voladoras, comodípteros e hymenópteros, las cuales pueden ocuparotros estratos de la vegetación a medida que se in-crementa la distancia entre el dosel y las capas in-feriores con la edad del bosque.

COMPOSICIÓNy DIVERSIDADDELAAVIFAUNA.La abun-dancia y diversidad de aves de sotobosque encon-tradas en el Río Tatabro en este estudio, soncomparables a aquellas observadas en gradientesde perturbación antropogénica en la selva lluviosade la amazonia por Andrade & Rubio- Torgler(1994). Con base en los resultados de estos autores,calculamos índices de captura de 0.20 aves/ red/hora y e .023 especies/red/hora, mientras que nues-tros datos del Río Tatabro produjeron índices de0.21 aves/red/hora y 0.021 especies/red/hora. Sinembargo, la distribución taxonómica de la avifaunade Tatabro difiere de la encontrada por Andrade &Rubio- Torgler (1994). Por ejemplo, mientras en laAmazonia colombiana estos autores encontraronque el grupo dominante en cuanto a número deespecies capturadas en desarrollo secundario fue lafamilia Formicariidae con 21.6% del total de espe-

cies, este mismo grupo de aves en Tatabro fue elsegundo en número de especies (después de la fa-milia Trochilidae) con apenas 17.5% del total.

Este tipo de diferencias explica, al menos parcial-mente, la disimilitud en las relaciones tróficas deambos ensamblajes. Sin embargo es importanteanotar que cuando se tienen en cuenta solamentelas especies de estratos bajos que incluyen insectosen su dieta, el grupo tanto taxonómico como tróficodominante en ambos conjuntos es el de los Formi-cariidae, aunque con proporciones aún mas dife-rentes (17.7% en el Amazonas vs. 24.2% en el RíoTatabro).

La ausencia de una relación entre los índices dediversidad aviar y la heterogeneidad vertical de lavegetación (FHD) en cierta forma era de esperarse,pues como ha sido señalado por varios autores (e.g.Karr 1980, MacArthur 1964, Pearson 1975), estacorrelación no se presenta para cualquier tipo dehabitat ni con cualquier conjunto de aves. Sin em-bargo, es igualmente notable la ausencia de 'corre-laciones entre estos índices y otras variablesestructurales de la vegetación. En este sentido so-bresale la ausencia de una tendencia en relacióncon el volumen de la vegetación el cual, como fuéplanteado por Mills et al. (1991), puede ser un pre-dictor adecuado de la diversidad de especies deaves. El alejamiento entre nuestros resultados y laspredicciones derivadas de la teoría ecológica es, sinlugar a dudas, el resultado de nuestro muestreo par-cial de la avifauna dentro del plano vertical delbosque, lo mismo que de la obtención de la infor-mación únicamente a partir de capturas con redesde niebla. Este último aspecto, puesto de relieverecientemente (Remsen & Good 1996, Stiles &Rosselli MS), impone una interpretación muy cau-telosa de nuestros resultados.

Las relaciones entre los índices ecológicos calcu-lados para la entomofauna y los de aves insectívo-ras apoyan nuestra tercera hipótesis, puesto que lavariación en la abundancia y la riqueza de aves fueadecuadamente explicada por las diferencias en ladisponibilidad de alimento potencial entre parcelasde diferente edad. Aunque podría pensarse que la

516 Caldasia Vol. 19, No. 3, 1997

dominancia numérica de las capturas de insectosvoladores con las trampas Malaise en nuestro estudiono representa adecuadamente la,disponibilidad de ali-mento para la mayoría de las aves incluídas en nues-tros análisis, cabe mencionar que los números deinsectos capturados por este método se correlaciona-ron significativamente con la abundancia de estosanimales derivada de los muestreos manuales (Cha-cón de Ulloa & Naranjo 1996).

De otro lado, es importante resaltar la correlaciónnegativa y significativa entre las diversidades deinsectos y aves insectívoras. Aunque en un sentidocontrario a lo que fuera predicho originalmente enel diseño de este trabajo, esta relación puede expli-carse biológicamente como la respuesta a distintasposibilidades de superposición de dietas para lasaves. De esta forma, los habitats con una baja di-versidad de insectos podrían ofrecer un conjuntode presas con altas densidades, lo cual permitiría lacoexistencia de una avifauna insectívora diversautilizando al menos en parte el mismo recurso ali-menticio.

La ordenación de las parcelas con base en la abun-dancia y composición de la avifauna insectívorasugiere un gradiente de madurez del habitat, lo quecorresponde a las diferentes fases de desarrollo dela vegetación secundaria de selva lluviosa recono-cidas por Walschburger & von Hildebrand (1990).Dichos autores, trabajando en la Amazonia colom-biana, identificaron el "crecimiento secundariotemprano" desde el abandono de parcelas interve-nidas hasta los cinco años y el "crecimiento secun-dario avanzado" desde los cinco hasta cerca de 20años de abandono.

A pesar de la ausencia de diferencias significativasen las variables estructurales de los dos grupos, lafisionomía de la selva en sucesión temprana y tar-día es suficientemente distintiva como para ofreceruna base discriminatoria para algunas especies deaves con hábitos alimentarios especializados.Como lo planteó Pearson (1975), las especies in-sectívoras que buscan su alimento en la corteza delos árboles o entre el follaje, requieren una tasa deretorno energético suficientemente alta como para

compensar el esfuerzo de búsqueda. Si bien las par-celas jóvenes fueron particularmente diversas en suentomofauna, dicha diversidad corresponde al en-samblaje de especies voladoras, normalmente fue-ra del alcance de aves como los Formicariidae,Furnariidae, Dendrocolaptidae y Troglodytidae,grupos que presentaron especies exclusivas al gru-po de parcelas maduras (ver Apéndice 11para especiesexclusivas). De esta forma, puede afirmarse tentati-vamente que el ensamblaje de aves insectívoras desotobosque y piso en la selva lluviosa del Pacíficocolombiano, contiene especies que pueden ser indi-cadores confiables de calidad de habitat.

Agradecimientos

Queremos destacar la dedicación, ayuda y hospita-lidad de los coinvestigadores locales Héctor FabioValencia y José Castañeda, de nuestros anfitrionesCirilo, Rosa, Teófilo y Colombia, de los asistentesde campo Jorge Aldana, Javier Bustos, Joaquín Na-via y Víctor Hugo Serrano y de los asistentes delaboratorio Inge Armbrecht, Gloria Guevara yRaúl Leonardo Rocha. La realización de este estu-dio fué posible gracias al apoyo de la New YorkZoological Society, Wildlife Conservation Inter-national, Biopacífico y la Vicerrectoría de Investi-gaciones de la Universidad del Valle. La ColoniaAgrícola del Río Tatabro (COAGRITA) permitiórealizar nuestro trabajo de campo en inmejorablescondiciones y la Fundación Herencia Verde facili-tó sus confortables instalaciones. Con sus comen-tarios y críticas constructivas, F. Gary Stiles yHumberto Alvarez contribuyeron significativa-mente a mejorar versiones preliminares de nuestromanuscrito. A todos ellos, muchas gracias.

Literatura Citada

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Naranjo & Chacón: Insectos y aves insectivoras 519

Apéndice 1. Número de morfoespecies de insectos en las distintas parcelas discriminados porOrden.

PARCELAS

ORDEN lA 2A 3A 4A lB 2B 3B 4B

Diptera 170 106 68 95 77 122 86 60

Hymenoptera 106 77 64 98 70 89 58 62

Coleoptera 60 35 25 36 52 34 26 41

Homoptera 27 12 6 12 23 16 9 8

Orthoptera 25 16 13 4 21 11 9 16

Lepidoptera 26 7 9 11 9 9 12 10

Hemiptera 4 6 5 6 6 3 2 9

Dyctioptera 2 3 6 3 4 3 3 'lTrichoptera 5 2 O 3 9 2 O

Odonata 6 O O O O O O

Dermaptera O O O O O O 4

Psocoptera O O O

Isoptera O O O O

Phasmatodea O O O O

Neuroptera O O O O O O O

CollemboIa O O O O O O O

Total de capturas 747 752 483 725 515 734 627 669

No. Morfoespecies 431 271 198 266 267 299 208 214

520 Caldasia Vol. 19, No. 3, 1997

Apéndice 11.Capturas de aves incluidas en los análisis (ver texto para una explicación del criteriode selección)

PARCELASESPECIE lA 2A 3A 4A lB 2B 3B 4B Total

Malacoptila panamensis O O O 1 O O O 4 5

Micromonacha lanceolata O 1 1 O 1 O O O 3

Dendrocincla fuliginosa 1 O O 1 O O 1 O 3

Glyphorhynchus spirurus 3 2 1 4 O 6 6 3 25

Xiphorhynchus erythropygius O O O 1 O O 1 O 2

Hyloctistes subulatus O O O 2 O O O O 2

Mymotherula fulviventris O O O O O 2 2 I 5

Gymnopithys bicolor 11 2 O 1 1 2 4 4 15

Hylopezus fulvtventris O O 1 O O I O O 2

Hylopezus perspicillatus O O O O O O O 2 2

Microrhopias quixensis O O O 2 O O O O 2

Myrmeciza exsul O O 2 2 1 O 2 1 8

Myrmeciza immaculata O 1 O 2 O O 1 I 5

Myrmeciza nigricauda O 2 2 O 1 O O O 5

Mionectes olivaceus 3 2 6 5 2 3 1 4 26

Myiobius villosus O 1 O O O I 2 I 5

Myiornis ecaudatus 3 O O O O O O O 3

Rhynchocyc/us brevirostris O 1 O O O O O I 2

Terenotriccus erythrurus O 1 2 2 O O O I 5

Chloropipo holochlora O 6 O O 3 I I O 1

Manacus vitellinus 1 9 4 6 3 21 3 3 50

Pipra coronata O 3 5 20 3 II 4 4 50

Microcerculus marginatus O O O 1 O O 3 O 4

Thryothorus nigricapillus 1 6 3 O 3 3 O 1 17

Microbates cinereiventris O O O I O I 2 3 7

Catharus ustulatus O O 1 O O I O O 2

Basileuterus fulvicauda 1 O O O O O O I 2

Chlorothraupis olivacea O 1 O I O O O O 2

Chlorothraupis stolzmanni O O O O O I I O 2

Euphonia xanthogastra 1 3 O O 1 O O 1 6

Mitrospingus cassini 2 4 O 1 6 I O 6 20

Tachyphonus delatrii 11 22 3 4 21 25 5 23 114

Tangara johannae 1 O O 2 O O O O 3

Tangara lavinia 2 O O O I O 2 O 5

Arremon aurantiirostris 1 1 O O I 2 O I 6

Totall'.orparcela 32 68 30 59 48 80 39 65 421