Artículo Invitado - UAB...

Miguel Tejedo1, Helder Duarte1, Luis M. Gutiérrez-Pesquera1, Juan Francisco Beltrán2, Marco Katzenberger1, Federico Marangoni3, Carlos A. Navas4, Alfredo G. Nicieza5, Rick A. Relyea6,

Enrico L. Rezende7, Alex Richter-Boix8, Mauro Santos7, Monique Simon4 & Mirco Solé9

El estudio de las tolerancias térmicas para el examen deEl estudio de las tolerancias térmicas para el examen dehipótesis biogeográficas y de la vulnerabilidad de los orgahipótesis biogeográficas y de la vulnerabilidad de los orga--nismos ante el calentamiento global. Ejemplos en anfíbiosnismos ante el calentamiento global. Ejemplos en anfíbios

1 Departmento de Ecología Evolutiva. Estación Biológica de Doñana. CSIC. Avda. Américo Vespucio s/n. 41092 Sevilla. España.C.e.: [email protected]

2 Departamento de Zoología. Facultad de Biología. Universidad de Sevilla. Avda. Reina Mercedes, 6. 41012 Sevilla. España.3 Laboratorio de Genética Evolutiva, FCEQyN-UNaM y Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Cl. Félix deAzara 1552. 6to Piso. 3300 Posadas. Misiones. Argentina.

4 Departamento de Fisiologia. Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo. Rua do Matão, Travessa 14, 321. 05508-900 São Paulo. SP. Brasil.5 Departamento de Biología de Organismos y Sistemas. Universidad de Oviedo. Catedrático Rodrigo Uría s/n. 33006 Asturias. España.6 Department of Biological Sciences. University of Pittsburgh. 101 Clapp Hall. Pittsburgh. Pennsylvania 15260. Estados Unidos.7 Departament de Genètica i de Microbiologia. Grup de Biologia Evolutiva (GBE). Universitat Autònoma de Barcelona. 08193 Bellaterra.Barcelona. España.

8 Department of Population Biology and Conservation Biology. Evolutionary Biology Centre (EBC). Uppsala University. Norbyvägen 18D. SE-752 36 Uppsala. Suecia.

9 Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Zoologia. Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16. 45662-900 lhéus. BA. Brasil.

Fecha de aceptación: 15 de noviembre de 2012.Key words: amphibians, thermal tolerance limits, CTmax, CTmin, global warming, Janzen hypothesis.

La temperatura afecta de manera decisiva alas reacciones químicas que condicionan todoslos procesos fisiológicos (Hochachka & Somero,2002), determinando los patrones de distribu-ción y abundancia de los organismos, así comonumerosas interacciones ecológicas (Andrewartha& Birch, 1954; Dunson & Travis, 1991). Podemos,por tanto, afirmar que la temperatura, comocomponente abiótico fundamental, representaun factor selectivo de primer orden al influir enla supervivencia, crecimiento y dispersión delos organismos (Angiletta, 2009). El estudio de losrangos de tolerancia fisiológicos, especialmentelos rangos térmicos, resulta imprescindible paracomprender numerosos aspectos de la biologíade los organismos, ya que representan las con-

LEONATO: You will never run mad, niece.BEATRICE: No, not till a hot January.

W. Shakespeare Much ado about nothing 1.1.88-89

diciones que limitan su nicho fundamental y,por tanto, su presencia y evolución en un deter-minado hábitat y área geográfica (Hutchinson,1981; Kearney & Porter, 2009; Soberón & Nakamura,2009; Townsend et al., 2011; Seebacher & Franklin,2012). Se espera que las condiciones térmicaslocales dirijan la evolución de los límites detolerancia térmica, de su potencial plástico deaclimatación y en definitiva deriven en adapta-ciones térmicas (Angiletta, 2009; Bozinovic et al.,2011). El interés por el estudio de la evolución yfuncionalidad de estos límites térmicos es fuen-te de numerosas hipótesis biogeográficas yrepresenta un elemento crucial en la determi-nación de la vulnerabilidad de las especies a losimpactos del cambio climático (Figura 1).

Artículo Invitado

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LLOSOS LímITESLímITES DEDE TOLERANCIATOLERANCIA TéRmICATéRmICA

yy SuSu ImPORTANCIAImPORTANCIA ENEN ELEL ExAmENExAmEN DEDE

HIPóTESISHIPóTESIS BIOgEOgRáFICASBIOgEOgRáFICAS

Tradicionalmente, la base funcional delos límites de tolerancia térmica ha sido exa-minada desde la perspectiva de la fisiologíacomparada, mediante estudios intra- ointer-específicos basados en una o pocasespecies (Feder, 1999; Feder & Hofmann, 1999;Rinehart et al., 2000; Hochachka & Somero, 2002;Podrabsky & Somero, 2004; Buckley & Somero,2009). Sin embargo, más recientemente, seestá produciendo un renovado interés por lafisiología térmica y sus límites de toleranciapero, en este caso, la perspectiva de análisisha cambiado, incorporando grandes escalasgeográficas y comparaciones macroespecífi-cas. En particular, el examen de hipótesismacroecológicas y reglas ecogeográficasincluye, implícita o explícitamente, dentrode sus predicciones el análisis de los rangostérmicos y su plasticidad (Vernberg, 1962;Janzen, 1967; Brattstrom, 1968, 1970; Rapoport,1975; Stevens, 1992; Lomolino et al., 2006). Todoesto está estimulando los estudios fisiológi-cos comparados a gran escala, en lo que seha denominado macrofisiología o estudio dela variación en los caracteres fisiológicos a lolargo de macro escalas geográficas y tempo-rales y las implicaciones ecológicas de estavariación (Chown et al., 2004; gaston et al., 2009).Sin embargo, todas estas predicciones nohan sido analizadas en profundidad en susfundamentos fisiológicos (Stevens, 1989;gaston et al., 1998; Chown & gaston, 1999; Clarke& gaston, 2006; ghalambor et al., 2006; millien etal., 2006; Kearney & Porter, 2009). Como ejem-plo podemos tomar el patrón de variaciónlatitudinal en la riqueza de especies. Lamayor biodiversidad de los trópicos en rela-

ción a las zonas templadas se ha explicado,en parte, por la hipótesis de variabilidad cli-mática de Janzen (1967), por la cual los orga-nismos tropicales, expuestos a una menorvariabilidad climática estacional, presentarí-an un menor rango de tolerancia térmica,una mayor especialización y, asociada a estaestenotermia, un menor potencial de disper-sión y mayor nivel de aislamiento geográfi-co. De esta manera, los trópicos tendríanuna mayor posibilidad de especiación que

Figura 1. Curvas de eficacia biológica relativa en rela-ción a la temperatura, para dos especies de organismosectotérmicos hipotéticos, una tropical (línea continua)y otra templada (línea punteada), con los parámetrosdescriptivos esenciales: la temperatura en la cual la efi-cacia es máxima, Topt, los límites de temperatura críti-cos, CTmin y CTmax, que una vez sobrepasados, implica-ría la muerte del organismo. Podemos afirmar, portanto, que el rango de tolerancia (CTmax - CTmin) defini-ría su nicho térmico fundamental. Los límites de tole-rancia térmica permiten examinar hipótesis biogeográ-ficas, (H1) hipótesis de Janzen (1967), que predice quelos rangos de tolerancia térmica serán más estrechos enespecies tropicales, con menor variabilidad térmica, quelas especies templadas. Del mismo modo, estos límitespueden permitir examinar hipótesis en fisiología de laconservación, (H2) el calentamiento global tendrá unmayor impacto en las especies tropicales que en las tem-pladas al estar viviendo ya más cerca de sus Topt y CTmax.El incremento previsto por los modelos en las tempera-turas ambientales (flechas hacia la derecha) implicaríaque muchas especies tropicales pueden sobrepasar susvalores de CTmax, mientras que las especies templadasestarían bastante más alejadas de sus límites críticos,resultando incluso beneficiadas al acercarse a sus tempe-raturas óptimas.

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los ambientes templados. Este mayor nivelde especiación puede producirse por dosmecanismos: a) conservadurismo del nichotérmico, por el cual las especies de unmismo clado o linaje mantienen su similari-dad climática con el transcurso del tiempo,y la formación de barreras climáticas dalugar a una especiación por alopatría (moritzet al., 2000; Wiens & Donoghue, 2004; Wiens &graham, 2005; graham et al., 2009); y b) evolu-ción o divergencia del nicho térmico, por elcual las especies hermanas presentan unadiferenciación fisiológica ante un gradienteclimático y una especiación por divergenciaparapátrica (moritz et al., 2000). Aunque estahipótesis del gradiente latitudinal en biodi-versidad se fundamenta en determinantesfisiológicos, los distintos estudios que hanintentado examinar la relación (Kozak &Wiens, 2007; Hua & Wiens, 2010; Cooper et al.,2011; Cadena et al., 2012) no han medido direc-tamente los rangos de tolerancia fisiológicosde las especies examinadas, sino que simple-mente han comparado, mediante modelosde distribución de especies, gIS y bases dedatos como WorldClim, los rangos climáti-cos y altitudinales de las mismas. Esta apro-ximación, inevitablemente, confunde elnicho térmico fundamental con el nichorealizado u ocupado (véase Figura 1 en Sillero etal., 2010) y, por tanto, infravalora la distribu-ción potencial de las especies. Como afir-man los autores de uno de estos estudioscitados más arriba: “…This work, we hope,will inspire more detailed examination ofthe physiological mechanisms that mightunderlie the patterns we document here”[sic] (Cadena et al., 2012). Se hace necesario,por tanto, un mayor impulso de los estudiosfisiológicos para examinar estas hipótesismacroecológicas.

LLOSOS LímITESLímITES DEDE TOLERANCIATOLERANCIA TéRmICATéRmICA yy SuSu

ImPORTANCIAImPORTANCIA PARAPARA ESTImARESTImAR LALA VuLNERABILIVuLNERABILI--DADDAD DEDE LASLAS ESPECIESESPECIES ALAL CAmBIOCAmBIO CLImáTICOCLImáTICO

En segundo lugar, el análisis de las toleran-cias térmicas tiene una especial relevancia bajoel escenario actual de crisis climática, con uncalentamiento planetario de origen antropo-génico que reviste unas características únicas,como la rápida tasa de calentamiento, sin pre-cedentes en la historia del planeta (mann &Jones, 2003; Pachauri & Reissinger, 2007). Se estimaque el rápido calentamiento global tendrámuy probablemente efectos drásticos sobre labiodiversidad. Recientes evidencias empíricasmuestran que el calentamiento experimenta-do durante el siglo xx, de 0,6ºC en prome-dio, ha causado cambios significativos en elpatrón de distribución, fenología de numero-sas especies y en la estructura y funcionamien-to de los ecosistemas (Root et al., 2003; Parmesan,2006). El incremento en la tasa de calenta-miento en las próximas décadas, que se esperaque sea unas cinco veces superior a la experi-mentada durante el siglo xx (meehl et al., 2007),así como un incremento en el número deeventos climáticos extremos, como olas decalor (Schär et al., 2004; Diffenbaugh & Ashfaq,2010), pueden ser causa de extinción de pobla-ciones (e.g., Sinervo et al., 2010). Tratar de prede-cir, remediar, y tal vez mejorar estos efectos, esun reto importante y urgente que actualmen-te afrontan los biólogos (Schwenk et al., 2009).

La susceptibilidad de una población, espe-cie o comunidad de recibir un impacto nega-tivo debido al cambio climático dependerá dela combinación de dos factores: en primerlugar, la sensibilidad de los organismos, con-trolada por factores intrínsecos como puedenser los límites de tolerancia térmica (CTmax yCTmin, Figura 1); y en segundo lugar, la canti-

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dad y variación en la exposición a factoresambientales extrínsecos potencialmente estre-santes, como pueden ser las temperaturasextremas (Williams et al., 2008). Las inferenciasmás recientes en cuanto a los impactos que elcalentamiento global tendrá sobre la biodiver-sidad se han enfocado mayormente sobre losfactores extrínsecos que potencialmente deter-minan la distribución de las especies, ante dis-tintos escenarios de cambio climático (e.g.,modelos de distribución de especies basadosen modelos de nicho ecológico). Estos mode-los usan una aproximación correlativa basadaen la distribución actual de las especies, quebusca establecer una correspondencia entre losregistros de presencia, presencia / ausencia, oabundancia, con distintas capas ambientales,principalmente temperatura y precipitación.La correspondencia estadística entre la distri-bución actual y el clima presente puedenpotencialmente ser empleados para proyectardistribuciones futuras ante distintos escena-rios (Austin, 2007; Pearman et al., 2008; Thuiller et al.,2008; Austin et al., 2009; Sillero et al., 2010). Sinembargo, estos modelos presentan deficien-cias desde el momento que estas proyeccionesse basan sólo en la distribución presente de laespecie (que puede, por otra parte, ser incom-pleta) y, en el mejor de los casos, reflejaría úni-camente el nicho realizado de la especie, y nola distribución que podría ser, es decir, su dis-tribución potencial. Para modelar la distribu-ción potencial de las especies y obtener infor-mación sobre su nicho fundamental, tendría-mos que analizar las propiedades intrínsecasde las mismas, como, por ejemplo, sus rangosde tolerancia fisiológicos. Esto supone unenorme esfuerzo experimental para determi-nar estos parámetros fisiológicos en un eleva-do número de especies. Por tanto, estas apro-ximaciones mecanicistas, a diferencia de los

modelos correlativos, son muy escasas. Sinembargo, su enorme ventaja es que incorpo-ran la información sobre el nicho fundamen-tal y, en consecuencia, pueden mapear la dis-tribución potencial de la especie que seencuentre dentro de sus límites de tolerancia,y, de esta manera, proyectar la distribuciónfutura ante distintos escenarios de cambio cli-mático. Estos modelos mecanicistas puedenasí hacer predicciones más precisas sobre lasconsecuencias del calentamiento global en laspróximas décadas (Pörtner & Knust, 2007; Deutschet al., 2008; Kearney et al., 2009; Kolbe et al., 2010;Diamond et al., 2012a).

Podemos concluir que el análisis de lastolerancias térmicas y la magnitud de su res-puesta plástica se convierte en una informa-ción crucial tanto para el examen de numero-sas hipótesis biogeográficas, como para eva-luar de manera más precisa el riesgo de lasespecies de sufrir estrés térmico y, por tanto,realizar estimas de su vulnerabilidad ante elcalentamiento global en las próximas décadas.

EELL ExAmENExAmEN DEDE LASLAS TOLERANCIASTOLERANCIAS TéRmICASTéRmICAS ENEN

ANFIBIOSANFIBIOS. S. SISTEmAISTEmA mODELOmODELO PARAPARA EVALuAREVALuAR

HIPóTESISHIPóTESIS BIOgEOgRáFICASBIOgEOgRáFICAS yy VuLNERABILIDADVuLNERABILIDAD

ALAL CALENTAmIENTOCALENTAmIENTO gLOBALgLOBAL

Los anfibios son considerados la clase devertebrados más amenazados, con alrededordel 41% de sus especies clasificadas como enpeligro por la IuCN (Hoffmann et al., 2010).Además de la presión directa de las activida-des humanas (degradación del hábitat, con-taminación), se han sugerido como causasdel declive otros factores indirectos, asocia-dos o reforzados por el calentamiento global,como las enfermedades infecciosas emergen-tes y los cambios en el contenido de hume-dad de los ambientes terrestres (Pounds et al.,


2006). Sin embargo, el efecto directo de estréstérmico asociado al aumento de las tempera-turas máximas no se ha considerado comoun factor causal directo del declive de losanfibios (Collins & Crump, 2009). La actividadnocturna y cavadora de la mayoría de lasespecies durante su etapa terrestre los hacenaparentemente menos susceptibles de sufrirgolpes de calor. Sin embargo, durante suetapa larvaria, los renacuajos viven frecuente-mente en charcas temporales poco profundasdonde la temperatura del agua, si las charcasse encuentran en zonas abiertas y soleadas,puede alcanzar valores muy altos, oscilandoentre 35ºC - 43ºC, especialmente en áreastropicales o subtropicales donde el ángulo deinclinación del Sol alcanza su cenit (Williams,1985; Abe & Neto, 1991; Watson et al., 1995). Estasaltas temperaturas pueden representar unafuente sustancial de estrés fisiológico sobrelos renacuajos y posiblemente constituyanuna presión de selección importante que hafavorecido la evolución adaptativa en sustolerancias térmicas máximas.

Durante los pasados cuatro años hemosvenido realizando una serie de estudios sobrela ecología térmica en distintas comunidadesde larvas de anfibios situadas a lo largo degradientes latitudinales, desde zonas templa-das (Europa y NE de Estados unidos) a sub-tropicales (N de Argentina) y tropicales (esta-do de Bahía, Brasil), donde hemos examina-do distintas aspectos e hipótesis que citamosa continuación:

I. Variación latitudinal en el rango de tole-rancias térmicas. Hipótesis de Janzen.

II. La medición de los límites de toleran-cia térmica. Realismo en las medidas, efectode las tasas de calentamiento.

III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfi-bios ante el calentamiento global:

a) Variaciones latitudinales en la respuestaplástica de aclimatación en las tolerancias tér-micas máximas.

b) Variación de las tolerancias térmicasmáximas. Efectos en la comunidad.

c) Variaciones latitudinales y micro-ambientales en los valores de tolerancias tér-micas máximas y vulnerabilidad al calenta-miento global ¿Están en peligro los anfibiostropicales por el calentamiento global?

I. Variación latitudinal en el rango de toleranciastérmicas en anfibios. Hipótesis de Janzen.

una de las hipótesis macroecológicas másdestacadas por sus connotaciones en distintaspredicciones biogeográficas, es la hipótesis devariabilidad climática de Janzen (Janzen, 1967;ghalambor et al., 2006). Esta hipótesis predice quela variación estacional en la temperatura tieneunas implicaciones en la evolución adaptativa delos límites fisiológicos de tolerancia térmica,especialmente en organismos ectotérmicos quehabitan distintas latitudes y altitudes. Las espe-cies ectotérmicas de latitudes templadas, someti-das a variaciones estacionales en la temperatura yobligadas a soportar mayores extremos térmicos,presentarán rangos de tolerancia más ampliosque los organismos ectotérmicos tropicales queserían especialistas térmicos, adaptados a unrango ambiental de temperaturas más estrecho.La hipótesis de un incremento en los rangos detolerancia térmica con la latitud ha sido exami-nada en una síntesis global, incluyendo biomasterrestres y marinos, por Sunday et al. (2010).Igualmente, se ha examinado particularmentepara distintos grupos taxonómicos: insectos(Addo-Bediako et al., 2000; Kimura, 2004; Calosi et al.,2010; Overgaard et al., 2011), lagartos (van Berkum,1988; Huey et al., 2009; Clusella-Trullas et al., 2011; Hueyet al., 2012) y anfibios adultos (Snyder & Weathers,


1975, reanalizando los datos originales de Brattstrom,1968). Todos estos estudios sugieren que el incre-mento en el rango de tolerancia de los organis-mos ectotérmicos no tropicales se debe básica-mente a la reducción más extrema con la latituden el CTmin que en el CTmax (Snyder & Weathers,1975; van Berkum, 1988; Addo-Bediako et al., 2000;Huey et al., 2009; Sunday et al., 2010; Clusella-Trullas etal., 2011; Overgaard et al., 2011). Probablemente esteresultado general obedece a que las temperaturasmínimas ambientales disminuyen rápidamentecon la latitud, mientras que las temperaturasmáximas son relativamente independientes de lamisma, con excepción de las latitudes extremasdonde las temperaturas máximas desciendenabruptamente (gaston & Chown, 1999; Bradshaw &Holzapfel, 2006; ghalambor et al., 2006; Clusella-Trullaset al., 2011). Debido a los numerosos factores quealteran la determinación de los límites de tole-rancia (véase apartado II), estos estudios compa-rados pueden adolecer de numerosos sesgoscomo señalan Sunday et al. (2010), como pueden

ser diferencias sustanciales entre estudios en lastasas de calentamiento, en el punto final subletalseleccionado, y en el nivel de aclimatación. Estasdisparidades metodológicas pueden incrementarla variabilidad y el error en las comparaciones(Terblanche et al., 2011; Rezende & Santos, 2012).

Examen de los rangos de tolerancia en comuni-dades de anfibios templadas y tropicales.Hipótesis de Janzen.

En este trabajo (L.m. gutiérrez-Pesquera,m. Tejedo, H. Duarte, m. Solé, A.g.Nicieza, datos no publicados) se han determi-nado los rangos de tolerancia térmica en lar-vas de anfibios pertenecientes a dos comuni-dades, una tropical, situada en el estado deBahía en Brasil, y una comunidad templada,en la Península Ibérica, que presentan tempe-raturas ambientales muy divergentes (Figura2). Para ello, se colectaron larvas de distintasespecies directamente en las charcas, siendotrasladadas a los laboratorios de referencia enla universidade Estadual de Santa Cruz-uESC, Ilhéus, Bahía, Brasil y en la EBD-CSIC, Sevilla, España. Las larvas de todas lasespecies fueron aclimatadas durante tres díasa una temperatura uniforme de 20ºC, foto-período 12 L: 12 O y comida ad libitum. Losrangos de tolerancia térmica de cada especiese obtuvieron mediante las estimas, tanto deCTmax como de CTmin, mediante el métododinámico de Hutchison (Hutchison, 1961;Lutterschmidt & Hutchison, 1997). Cada indivi-duo era colocado en un recipiente plástico(0,1 L), a su vez introducido en un bañoHuber K15-cc-NR, que producía un calenta-miento / enfriamiento gradual a una tasaconstante (0,25ºC min-1), hasta que se alcan-zaba un punto final previo a la muerte, queconsistía en la total inmovilidad del renacua-jo y su incapacidad de responder a 10 estímu-

Figura 2. Perfil térmico de una charca en un ambientetropical, localizada dentro del bosque de la mataAtlántica, Bahía, Brasil, y una charca temporal soleadasituada en Córdoba, España. Se puede apreciar la escasavariación diaria y la casi nula variación estacional en latemperatura de la charca de ambiente tropical, compara-da con la charca de ambiente templado.


los táctiles consecutivos. una vez que el indi-viduo alcanzaba este punto final, la tempera-tura del agua circundante era tomada con untermómetro de lectura rápida (miller &Weber, Inc) con una precisión de ± 0,1ºC,tras lo cual el renacuajo era sumergido enagua a 20ºC, para facilitar su reanimación,midiendo su peso húmedo y estimando suestadio de desarrollo (gosner, 1960). Los rena-cuajos que no conseguían reanimarse erandescartados del análisis. Los resultados confir-man la hipótesis de Janzen (1967): el rango detolerancia muestra una correlación positivacon la latitud, una vez corregida la regresiónpor la filogenia. Las especies tropicales situa-das a baja latitud tienen un menor rango detolerancia térmica que las especies templadas(Figura 3). Esta diferenciación en los rangostérmicos se debe, principalmente, a que lasespecies de anfibios de latitudes altas disminu-yen sus valores de CTmin con respecto a lasespecies tropicales, en una proporción mayorque el cambio producido en los valores deCTmax. Esto se demuestra estadísticamente porla heterogeneidad de pendientes entre la lati-tud y los dos límites de tolerancia (ANCOVA:CTm [min / max] x Latitud, P < 0,01).

II. medición de los límites de tolerancia tér-mica. Realismo en las medidas. Efecto de lastasas de calentamiento

El estudio de los fundamentos fisiológicose implicaciones ecológicas de los límites detolerancia son aspectos cruciales, tanto enbiología evolutiva para conocer la evoluciónadaptativa de los mismos, como en biologíade la conservación, o como se ha definidorecientemente, fisiología de la conservación,para que estas estimas de tolerancia sean losuficientemente realistas y permitan estable-

cer una valoración de vulnerabilidad ecológi-ca frente a los impactos del cambio climático(Seebacher & Franklin, 2012 y demás contri-buciones en Conservation physiology: integra-ting physiological mechanisms with ecology andevolution to predict responses of organisms toenvironmental change, PhilosophicalTransactions of the Royal Society B, 367(1596), 2012).

La mayor parte de los organismos ectotér-micos están sujetos a fluctuaciones diarias enla temperatura que se producen de maneragradual en su ambiente natural (Sinclair, 2001).Sin embargo, muchos estudios de fisiologíacomparada, cuyo objetivo pasa por buscarpatrones y mecanismos subyacentes en la res-puesta fisiológica y su evolución, tradicional-mente han venido empleando metodologíasmuy estandarizadas pero que adolecen de unbajo nivel de realismo. Los métodos másempleados son dos: (1) cambios abruptos

Figura 3. Examen de la hipótesis de Janzen (1967) encomunidades de larvas de anfibios tropicales (Bahía,Brasil, triángulos) y templados (España, círculos). Losrangos de tolerancia térmica en especies templadas, conmayor variabilidad en las temperaturas ambientales, sonmayores que los rangos observados en especies tropicales.


desde la temperatura de aclimatación en laque se encuentra el organismo, a la tempera-tura de estrés experimental, que se mantieneconstante, midiéndose el tiempo hasta lamuerte o manteniendo esta temperatura cons-tante en un rango de tiempos crecientes (LT50)(método estático), o (2) incrementando / des-cendiendo experimentalmente esta tempera-tura hasta que se alcanza un punto final, comoinmovilidad, pérdida de equilibrio o apariciónde espasmos musculares (el método dinámico,CTmax ó CTmin, Lutterschmidt & Hutchison, 1997).Este valor de CTmax (y por analogía CTmin) fuedefinido operativamente por Cowles &Bogert (1944) como la temperatura en la cualel organismo presenta una actividad locomo-tora desorganizada perdiendo la habilidad deescapar de esta situación, que en condicionesnaturales le llevaría inmediatamente a lamuerte (Figura 1). Por otro lado, la tasa expe-rimental de cambio en la temperatura en elmétodo dinámico, se suele ajustar en valoresmuy rápidos (e.g., 1ºC min-1) que, en ciertosentido, se justifican para evitar introducir ses-gos en las estimas con procesos compensato-rios de aclimatación rápida (“hardening”) queproduzcan valores de CTmax ó CTmin sobre- osub- estimados, respectivamente (Lutterschmidt& Hutchison, 1997). El empleo de tasas de calen-tamiento lentas (por motivos de brevedad, deaquí en adelante, sólo trataremos el proceso decalentamiento que resulta equivalente enargumentación al proceso de enfriamiento)tiene la ventaja de que puede simular un esce-nario natural de incremento diario de tempe-ratura y, por tanto, estas estimas experimenta-les podrían ser generalizadas en un contextomás ecológico (Terblanche et al., 2011). Sinembargo, este método no resulta ajeno a difi-cultades de interpretación. un calentamientolento lleva asociado, ineludiblemente, una

mayor duración de estos ensayos, lo quepuede provocar efectos colaterales que induci-rían respuestas muy heterogéneas en las esti-mas de tolerancia. En primer lugar, exposicio-nes más prolongadas al calor pueden acumu-lar estrés térmico directo y otros elementos deestrés indirectos, como un aumento en la des-hidratación y una disminución en el nivel derecursos, que simultáneamente pueden redu-cir el CTmax y, por tanto, la respuesta de tole-rancia sería una subestima del CTmax verdade-ro. En segundo lugar, un experimento decalentamiento largo puede, al mismo tiempo,inducir en el organismo respuestas compensa-torias de aclimatación rápida que, contraria-mente al proceso anterior, implicarían unaumento en la tolerancia (Rezende et al., 2011;Santos et al., 2011; Overgaard et al., 2012). Estos dosprocesos concurrentes y de efectos contra-puestos podrían explicar el rango de plastici-dades en las estimas de termo-tolerancia quese ha observado en diferentes estudios.Calentamientos lentos, y ecológicamente másrealistas, determinan una depresión en losvalores de tolerancia en algunas especies depeces (Becker & genoway, 1979), insectos,(Terblanche et al., 2007; Chown et al., 2009; mitchell& Hoffmann, 2010; Allen et al., 2012; Ribeiro et al.,2012), e invertebrados marinos, tanto tropica-les (Nguyen et al., 2011) como antárticos (Peck etal., 2009); mientras que una respuesta contra-ria, de aclimatación beneficiosa, incrementa elvalor de CTmax en algunas especies de pecestropicales (Chung, 1997; mora & maya, 2006) einsectos (Nyamukondiwa & Terblanche, 2010;Chidawanyika & Terblanche, 2011; Allen et al., 2012).Si esta heterogeneidad en la respuesta de tole-rancia responde a variaciones adaptativas, losestudios interespecíficos de las toleranciasdeben de considerar este aspecto y, según lacuestión que nos interese, se debe decidir por


un protocolo de tasas de calentamiento rápi-do, que evite estos efectos distorsionadores,más idóneo en análisis comparativos(Lutterschmidt & Hutchison, 1997; mora & maya,2006) o, por el contrario, nos puede interesaremplear una tasa realista que incorpore estosefectos con el fin de realizar inferencias sobreel efecto real del calentamiento global sobrelos organismos.

Por otro lado, la posibilidad de cruzarmétodos y aproximaciones entre distintos estu-dios y poder, de este modo, comparar especieso tratamientos sometidos a protocolos inde-pendientes, requiere cuantificar la precisión delas medidas de tolerancia térmica, tanto en suscomponentes de validez, es decir, que protoco-los independientes midan el mismo carácter(Hoffmann et al., 1997; Loeschcke & Hoffmann, 2007;Sgrò et al., 2010; Santos et al., 2011; Terblanche et al.,2011; Rezende & Santos, 2012), y como de fiabili-dad, o error de medida asociado a una repetibi-lidad o correlación intra-clase < 1 (Rezende &Santos, 2012; Castañeda et al., 2012). Estos argumen-tos representan un importante motivo de preo-cupación que hasta la fecha ha sido práctica-mente obviado (Terblanche et al., 2011; Rezende &Santos, 2012). Parece necesario que las estimas detolerancia térmica se hagan, por tanto, lo másestandarizadas posibles, empleando el mismoprotocolo de aclimatación previa (Brattstrom,1968), idénticas temperaturas iniciales y de tasasde calentamiento (Terblanche et al., 2007; Rezende etal., 2011), idéntico punto final en la estima(Lutterschmidt & Hutchison, 1997), similares esta-dios de desarrollo (Sherman, 1980), e inclusofotoperíodo y hora del día (mahoney & Hutchison,1969), factores que se ha demostrado que pue-den producir alteraciones en las estimas de tole-rancias térmicas máximas y por extensión a lasestimas de temperaturas de tolerancias míni-mas (Terblanche et al., 2007).

Experimentos de tolerancia térmica en anfibiosa distintas tasas de calentamiento.

En el primer experimento (m. Tejedo, H.Duarte, m. Simon, m. Katzenberger, C.A.Navas, datos no publicados) examinamos elpotencial de plasticidad en los valores deCTmax en renacuajos de Hyla meridionalis.Elegimos la fase larvaria acuática por variasrazones: el medio acuático es más fácil decontrolar de manera experimental, por el altocalor específico y mayor conductividad delagua, lo que determina una mayor homoge-neidad en su variación térmica. Esta variabi-lidad puede ser fácilmente medida, tanto enlaboratorio como en campo, mediante el usode registradores continuos (“dataloggers”).Por otro lado, los anfibios durante su fase lar-varia se reproducen principalmente en char-cas temporales que pueden alcanzar tempera-turas elevadas o incluso, a veces, sufrir conge-lación parcial o total, lo cual supone que laslarvas han de enfrentarse a condiciones extre-mas que la fase terrestre adulta puede, en cier-to modo, evitar, mediante la selección activade micro-hábitats, hábitos nocturnos o inclu-so permanecer inactivos durante estos perio-dos de estrés térmico.

Las larvas fueron colectadas directamenteen el campo, siendo trasladadas al laboratoriode cámaras climáticas de la EBD-CSIC y man-tenidas en condiciones controladas de tempe-ratura, fotoperiodo 12 L: 12 O y comida adlibitum. Los valores de CTmax fueron estimadosmediante el método dinámico de Hutchison(véase apartado I). El diseño del experimentofue de doble vía con dos factores: a) Tasa decalentamiento, con tres niveles: 1,0ºC min-1,0,05ºC min-1, y 0,03ºC min-1; y temperaturainicial del experimento a 20ºC. La primeratasa corresponde a un calentamiento rápido,donde el CTmax se alcanzaría en menos de 20


min. Los dos últimos niveles correspondían atasas de calentamiento naturales de las charcasdonde habita esta especie, seleccionados en los15 días últimos antes de la desecación de lacharca, momento en el que se alcanzan lasmayores temperaturas (véase Figura 6, panelinferior derecho). La duración del calenta-miento a esta tasa lenta sería mucho más larga,alrededor de 6 - 7 h. Este factor, por tanto,examina el efecto de la variación de las tasas decalentamiento y, por extensión, la variación enla duración de la exposición al calor, sobre latolerancia térmica máxima, donde predeciría-mos una disminución en los valores de CTmax auna tasa lenta con respecto a la tasa rápida,suponiendo una mayor acumulación de estréstérmico en un proceso de calentamiento pro-longado; b) Temperatura de aclimatación,15ºC , 20ºC y 25ºC, factor que examina, porun lado, la predicción de una mayor toleran-cia térmica cuando las temperaturas de acli-matación son más altas (aclimatación benefi-ciosa; Leroi et al., 1994), y, por otro, su posibleinteracción con la tasa de calentamiento. Losresultados mostraron, en primer lugar, que latasa de calentamiento reduce el CTmax cuandoeste calentamiento se produce a tasas lentas,lo cual se ajusta a la predicción de una mayoracumulación de estrés térmico bajo tasas decalentamiento naturales. En segundo lugar,este efecto de la reducción de la tolerancia sólose da a temperaturas de aclimatación bajas,desapareciendo a las temperaturas de aclimata-ción más altas (20ºC y 25ºC), (Figura 4).

En el segundo experimento (m. Tejedo,H. Duarte, m. Katzenberger, F. marangoni,E.L. Rezende, m. Santos, datos no publica-dos) examinamos la plasticidad en el CTmax ados tasas de calentamiento: rápida 1,0ºC min-1,y lenta 0,05ºC min-1, en 12 especies de anfi-bios durante su etapa larvaria. Seleccionamos

seis especies que se desarrollan en ambientescálidos, tropicales y subtropicales deSudamérica: Dermatonotus muelleri, Hypsiboasfaber, Pleurodema borellii, Rhinella schneideri yScinax fuscovarius, y SW de Norteamérica(Scaphiopus couchii). Asimismo, se analizaroncinco especies de zona templada de laPenínsula Ibérica que se reproducen en char-cas con temperaturas frescas: Bufo calamita,H. meridionalis, Pelobates cultripes, Pleurodeleswaltl, Pelodytes ibericus (dos poblaciones) yRana iberica. Las larvas fueron colectadasdirectamente en el campo, siendo trasladadasa los laboratorios respectivos en cada área deestudio (Argentina, FCEQyN-uNam,Posadas; España, EBD-CSIC, Sevilla); las lar-vas de S. couchii fueron obtenidas mediantecría en cautividad, (Kulkarni, D. & gómez-mestre, I.). El procedimiento experimentalimplicó el mantenimiento de las larvas detodas las especies al menos cuatro días de acli-matación a una temperatura de 20ºC,siguiéndose posteriormente el mismo proto-colo descrito para los experimentos anteriores(véase más arriba). Los resultados mostraronque el CTmax presentaba una interacción sig-nificativa entre Especie x Tasa de calenta-miento, lo que sugería que el efecto de lastasas de calentamiento no era equivalenteentre especies (Especie x Tasa de calentamien-to, F12, 301 = 27,011, P < 0,000001, Figura 5).En concreto, las especies que presentan tole-rancias más bajas tienden a reducir su CTmax

cuando se calientan a tasas lentas naturales,mientras que las especies con tolerancias másaltas tienden a incrementar su CTmax antecalentamientos lentos y prolongados. Lasespecies con valores intermedios en toleranciano presentan cambios en CTmax . Aunque des-conocemos los mecanismos subyacentes deesta divergencia en la respuesta plástica, lo


Figura 4. Valores de CTmax en renacuajos de ranitameridional, H. meridionalis, mediante el métododinámico de Hutchison. Se compararon una tasade calentamiento rápido (1ºC min-1) frente a dostasas de calentamiento lento (0,05ºC min-1, y0,03ºC min-1) que simulan el calentamiento natu-ral que sufren los renacuajos en sus charcas. Secompararon estas tasas a tres temperaturas de acli-matación.

Figura 6. Distribución de las temperaturas máximas diarias, valores de CTmax y variación estacional en las temperaturas máximasdiarias de las charcas para P. borellii, especie subtropical de ambiente cálido, y P. ibericus, especie templada de ambiente fresco.

Figura 5. Efecto de las tasas de calentamiento sobre losvalores de CTmax para 13 especies/poblaciones de anfibiostemplados (TEm) y subtropicales (TRO). Se puede obser-var una interacción entre Especie x Tasa de calentamiento,lo que implica que las especies con mayores CTmax incre-mentaron sus tolerancias térmicas cuando se producía uncalentamiento lento y gradual, que simulaba un calenta-miento natural, mientras que un efecto contrario de reduc-ción en CTmax se producía en especies menos tolerantes.


que si parece probable es que las especies deanfibios tropicales y subtropicales que ocu-pan charcas cálidas, serían capaces de presen-tar mecanismos de aclimatación rápida que lepermitan una compensación en cuanto a surespuesta de tolerancia. En la Figura 6 apare-ce representada la distribución de las tempe-raturas máximas y su variación estacional endos especies representativas, tanto de ambien-te cálido (P. borellii) como de ambiente fresco(P. ibericus), que presentan unos valores deplasticidad a tasas lentas de magnitud similarpero contrapuestas en su signo. Podemosobservar dos diferencias notables. En primerlugar, la distribución de temperaturas máximasdiarias con respecto a los valores de toleranciacríticos está mucho más próxima en P. borelliique en P. ibericus. En segundo lugar, las tem-peraturas máximas de las charcas no estáncorrelacionadas con la fecha en P. borellii perosí en P. ibericus. Estas diferencias se traducenen que la aparición de eventos de altas tempe-raturas, días con temperaturas máximas pró-ximas (< 5ºC) a los valores de CTmax , apare-cen erráticamente durante todo el desarrollolarvario en P. borelli, lo que determina que, encualquier momento, se pueden producir díasdonde el estrés térmico es intenso. Sin embar-go, estos episodios de estrés térmico aparece-rían sólo al final de la estación en P. ibericus,cuando la mayor parte de la población larva-ria ya ha metamorfoseado y abandonado elagua. Podemos sugerir la hipótesis de que lasespecies tropicales y subtropicales, con unmayor riesgo de sufrir calentamiento intensoy una mayor impredecibilidad en la ocurren-cia de estos picos de calor, han podido evolu-cionar mecanismos fisiológicos de “harde-ning” a corto plazo, mientras que esta posibi-lidad no ocurre en las especies templadas.una explicación similar ha sido sugerida

recientemente en poblaciones de Drosophilamelanogaster y en un conjunto de especiespertenecientes al género Drosophila a lo largode un gradiente latitudinal en Australia,donde las poblaciones / especies tropicalestienen un mayor potencial de repuesta rápidade “hardening” que las situadas en ambientestemplados (Sgrò et al., 2010; Overgaard et al., 2011).Si este patrón observado de divergencia entreespecies tropicales y templadas en su nivel derespuesta rápida de “hardening” está mediadopor un mecanismo fisiológico subyacente,sería interesante examinar en distintas enespecies que difieren en su patrón de plastici-dad las diferencias en la producción deHsp70, tanto en su forma constitutiva(Hsc70) como en su forma inducible(Hsp70) a lo largo de un calentamiento expe-rimental, empleando tasas rápidas y lentas(Tomanek, 2010; madeira et al., 2012 a, b).

III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfibiosante el calentamiento global:

a) Variaciones latitudinales y micro-ambienta-les en la respuesta plástica de aclimatación enlas tolerancias térmicas máximas.

Dentro de las posibilidades fisiológicas deatenuar los efectos del calentamiento globalestaría la expresión de respuestas compensa-torias, como la aclimatación tanto a corto(“hardening”) como a largo plazo (Bowler, 2005;Loeschcke & Sorensen, 2005). Este tipo de respuestade aclimatación a corto plazo ha sido ya sugeri-da en el apartado anterior, donde describíamosla respuesta compensatoria en CTmax de especiesde ambientes cálidos tropicales y subtropicalesbajo calentamientos que siguen tasas lentas natu-rales. Igualmente, la respuesta de aclimataciónpuede basarse en una respuesta a más largo plazo(días o semanas) que produzca respuestas tam-


bién beneficiosas y que permitan el manteni-miento y resistencia de poblaciones y especies alcalentamiento global (Stillman, 2002). Este meca-nismos sería especialmente relevante para aque-llas especies de anfibios tropicales y subtropicalesde micro ambientes cálidos, que pueden ser fir-mes candidatos a sufrir estrés térmico agudo enlas próximas décadas (véase apartado IIIc). Porotro lado, se predice que los organismos queocupan ambientes térmicamente variables pre-sentarán un mayor grado de plasticidad fenotípi-ca, debido a que las señales ambientales son fia-bles y predecibles, mientras que en ambientesestables esta plasticidad sería más limitada oincluso se perdería ya que puede incurrir en cos-tes (Levins, 1968; DeWitt et al., 1998).

Varias aproximaciones parecen mostrar lacapacidad limitada para incrementar el nivelsuperior de tolerancias térmicas en invertebrados(Cavicchi et al., 1995; Kellermann et al., 2009) e inclusola existencia de un compromiso entre el nivel detolerancia máximo y su potencial plástico deaclimatación, observado en cangrejos marealespertenecientes al género Petrolisthes (Stillman &Somero, 2000; Stillman, 2002, 2003), (véase, no obs-tante, un patrón contrario en escarabajos acuáti-cos del género Deronectes, donde las especies mástermo-tolerantes presentan un mayor potencialde aclimatación; Calosi et al., 2008).

Examen del potencial plástico de aclimataciónen CTmax de comunidades de distintas latitudesy microhábitats.

En este trabajo (H. Duarte, m. Tejedo, J.F. Beltrán, J. Hammond, m. Katzenberger, F.marangoni, R.A. Relyea, datos no publica-dos) se ha determinado en distintas comuni-dades de larvas de anfibios el potencial plásti-co del CTmax ante distintas temperaturas deaclimatación. Se estudiaron las diferenciaslatitudinales en la plasticidad de la tolerancia

máxima en dos comunidades templadas(Península Ibérica y NE de Estados unidos) ydos subtropicales (N de Argentina). Las doscomunidades subtropicales corresponden a dosbiomas térmicamente bien diferenciados: elgran Chaco, bioma de bosque abierto con char-cas de temperatura muy alta y variable a lo largodel día; y el bosque atlántico de misiones, biomade bosque tropical con charcas y arroyos contemperaturas diarias muy poco variables, aun-que presentando cierta variabilidad estacional.

Todas las especies analizadas fueron aclima-tadas a temperaturas constantes durante unmínimo de cuatro días. La respuesta plástica seexaminó en un rango de 10ºC, aunque loslímites de este rango variaron para cada comu-nidad: 15ºC - 25ºC, para las comunidadestempladas y 20ºC - 30ºC para las comunidadessubtropicales. Estos límites variables fuerosseleccionados con el propósito de evitar que lastemperaturas experimentales de aclimataciónresultasen estresantes y, para ello, se examina-ron tanto los perfiles térmicos de las charcas, asícomo los valores de CTmax obtenidos para cadacomunidad (véase apartado IIIc). Los valoresde CTmax , para cada temperatura de aclimata-ción, se obtuvieron mediante el método diná-mico de Hutchison a una tasa de calentamien-to de 1ºC min-1. Los resultados (Figura 7) mos-traron, por una parte, que las temperaturas cre-cientes de aclimatación aumentaban el valor deCTmax ; y, en segundo lugar, el potencial de acli-matación no variaba con la comunidad, siendola interacción Aclimatación x Comunidad nosignificativa. Todas las comunidades aumenta-ron su CTmax entre 1,0ºC y 1,5ºC, incluyendola comunidad de charcas de temperaturasmáximas muy altas del gran Chaco, con valo-res basales ya de por sí muy altos. Este resulta-do contrasta con la limitación en el potencialplástico observado en comunidades de cangre-


Figura 7. Respuesta plástica de CTmax para distintascomunidades de larvas de anfibios: dos subtropicales deambientes cálidos y frescos, gran Chaco y bosqueAtlántico, respectivamente, y dos comunidades templadasde la Península Ibérica y NE de Estados unidos.

jos mareales de ambientes muy cálidos (Stillman,2003). Por otro lado, la comunidad subtropicaldel bosque atlántico, con temperaturasambientales muy estables, presentó un incre-mento significativo en el CTmax, mostradoincluso por las especies estrictamente ligadas alinterior del bosque como Crossodactylus schmid-ti, Hypsiboas curupi y Limnomedusa macroglosa.Este incremento fue de similar magnitud almostrado por la comunidad del gran Chacodonde las temperaturas presentan una fuerteoscilación diaria (véase Figura 10). Quizás estepotencial plástico pueda reflejar la posiblevariación térmica estacional, común en estasdos comunidades subtropicales.

b) Variación de las tolerancias térmicas.Efectos en la comunidad.

Las interacciones interespecíficas en lascomunidades pueden ser afectadas por el cam-bio climático, lo que puede inducir alteracio-nes fenológicas en los ciclos de vida, promo-viendo desajustes temporales entre un consu-midor y la disponibilidad de sus recursosnutritivos (Beaugrand et al., 2003; Sanz et al., 2003;

Durant et al., 2007), así como cambios vinculadosa la frecuencia de aparición de taxones especia-listas y generalistas en la comunidad y su gradode dispersión (gilman et al., 2010). Por otro lado,y desde una perspectiva ecofisiológica, las posi-bles diferencias interespecíficas en la sensibili-dad y tolerancias térmicas, principalmente enespecies consideradas relevantes en las interac-ciones tróficas (depredadores o competidores),pueden ser decisivas en el mantenimiento delas comunidades ante escenarios de cambio cli-mático (Sanford, 1999; Pincebourde et al., 2008; Pecket al., 2009). Las charcas temporales que ocupanlos anfibios durante su etapa larvaria puedenser un buen modelo para examinar estos efec-tos ya que son comunidades relativamentesimples, de pequeña escala y no presentanestratificación de la temperatura, con lo cual,la existencia de microambientes térmicosqueda muy reducida. Por otro lado, estascomunidades de charcas temporales, puedenser simuladas y replicadas, mediante mesocos-mos, en diseños experimentales con un impor-tante poder estadístico (e.g., Tejedo & Reques,1994; De meester et al., 2011). Nuestro interés den-tro del contexto de la ecología térmica pasaríapor conocer los parámetros térmicos fisiológi-cos, en particular los límites de toleranciamáximos (CTmax), de la comunidad de larvasde anfibios, de sus competidores (zooplanc-ton) y de sus depredadores.

Análisis de las tolerancias térmicas máximas enuna comunidad de charcas temporales.

En este estudio (H. Duarte, m. Tejedo, J.Hammond, m. Katzenberger, R.A. Relyea,datos no publicados), se examinó el CTmax

de una comunidad de anfibios y sus compe-tidores (zooplancton) y depredadores delNE de Estados unidos (Estación BiológicaPymatuning, NW Pennsylvania, universidad

Figura 8. Valores de CTmax (media e intervalos de confian-za 95%) para distintos grupos tróficos de una comunidadde charcas temporales del NE de Estados unidos: anfibios(11 especies), zooplancton (competidores de anfibios,cuatro especies) y depredadores (cuatro especies).


de Pittsburgh). Los valores de CTmax seobtuvieron para todos los taxones medianteel método dinámico de Hutchison a unatasa de calentamiento de 1ºC min-1. Losresultados (Figura 8) mostraron que, tantolas 11 especies de anfibios como sus poten-ciales competidores (Daphnia magna y tresespecies de anfípodos), tenían toleranciasfisiológicas similares. Sin embargo, las cua-tro especies de insectos predadores más fre-cuentes (pertenecientes a los géneros Anax,Enallagma, Lethocerus y Notonecta) expresa-ron un valor de CTmax promedio muchomás alto (+D 5,5ºC). Esta diferencia tannotable puede ser relevante en un contextode cambio climático. Pensamos que lacomunidad de larvas de anfibios posible-mente no sufrirá estrés térmico agudo, yaque las charcas de esta región deNorteamérica difícilmente llegarán a alcan-zar valores próximos a sus CTmax . Sin embar-go, no podemos descartar que se alcancenvalores que determinen exposiciones crónicasde estrés térmico que reduzcan las tasas decrecimiento y desarrollo de los renacuajos,como también la velocidad de escape de estosante sus depredadores. Estos últimos, muyposiblemente presenten Topt más elevadas,desde el momento que las Topt en ectoter-mos suelen estar fuertemente correlaciona-das con sus valores de CTmax (Huey & Bennett,1987; Huey & Kingsolver, 1993; Huey et al., 2009,2012; Clusella-Trullas et al., 2011). Esto podríaacarrear un incremento en las tasas dedepredación alterando probablemente laestructura de la comunidad de estas charcas.Sería interesante profundizar en la variaciónde los parámetros térmicos (CTmax, CTmin,Topt, y depresión metabólica) en distintosbiomas y nichos tróficos y valorar las posi-bles consecuencias a nivel de comunidad.

c) Variaciones latitudinales y micro-ambien-tales en los valores de tolerancia térmicamáxima y vulnerabilidad al calentamientoglobal ¿Están en peligro los anfibios tropica-les por calentamiento global?

En el contexto alarmante de crisis climáti-ca, con impactos potenciales sobre la biodi-versidad global, es absolutamente prioritario,siendo un imperativo sobre la comunidadcientífica (Schwenk et al., 2009), identificar lascomunidades y especies que están actualmen-te viviendo a unas temperaturas ambientalespróximas a sus límites de tolerancia. Se hademostrado, en distintos taxones, una corre-lación filogenética entre los límites de tole-rancia (CTmax ) y las temperaturas máximasambientales (Tmax ) (Tomanek & Somero, 1999;Stillman & Somero, 2000; Hochachka & Somero,2002; Compton et al., 2007; Sinervo et al., 2010;Duarte et al., 2012). En todos los casos, la pen-diente de la regresión entre CTmax y Tmax esmenor que 1, (b: 0,51, cangrejos Petrolisthes[Stillman & Somero, 2000]; 0,50, varios inverte-brados y peces [Hochachka & Somero, 2002];


Figura 9. Relación entre la tolerancia térmica (CTmax) y latemperatura máxima (Tmax) de las charcas de reproducciónpara 47 especies de larvas de anfibios, pertenecientes acomunidades subtropicales de ambiente cálido de granChaco (rótulos azules) y frescos de bosque Atlántico(morados), y comunidades templadas de la PenínsulaIbérica (rojos) y Suecia (verdes). La regresión filogenética(PgLS) muestra una relación significativa, con una pen-diente de 0,18. La línea de igualdad (Tmax = CTmax) repre-senta un umbral letal, la proximidad de cada especie a estalínea permite estimar su riesgo de muerte por causa deestrés térmico agudo, bajo las condiciones contemporáne-as de su hábitat (modificado de Duarte et al., 2012).

0,70, bivalvos [Compton et al., 2007]; 0,51,lagartos Phrynosomatidae [Sinervo et al., 2010];0,18, larvas de anfibios [Duarte et al., 2012];véase Figura 9). La interpretación de estosresultados puede resumirse de este modo: unasubida en la temperatura ambiental de 1,0ºCsupondría un incremento en el CTmax de sólo0,5ºC en promedio entre taxones. Estoimplica una limitación en la evolución fisio-lógica de las tolerancias que presenta unatasa de evolución media de sólo un 50% conrespecto al incremento en la Tmax ambiental.En el caso de los anfibios durante su etapaacuática, este desfase evolutivo es aúnmucho más drástico (sólo un 20% del incre-mento en Tmax ). Como consecuencia, podría-mos generalizar que dentro de las especies ycomunidades de organismos ectotérmicosque, a priori, podrían sufrir mayores impac-tos por el calentamiento, estarían, entre otras,

las especies que habitan en este momentomicro-hábitats cálidos, ya que muy probable-mente sus valores de tolerancia máxima fisio-lógica no estarán muy por encima de las tem-peraturas máximas de sus hábitats. Sinembargo, dada la enorme diversidad demicro-hábitats térmicos y las capacidadescompensatorias de los organismos, como laaclimatación y la inercia comportamental(Bogert, 1949; Huey et al., 2003), el poder de estageneralización puede quedar reducido. Es porello, que creemos necesario hacer una estima-ción exhaustiva tanto de los valores de CTmax

como de las Tmax , en grupos taxonómicos sen-sibles como en sus microambientes térmicos.

Hasta la fecha existe muy poca informa-ción que aúne las informaciones fisiológicasde los organismos con las temperaturas realesa las que estos se ven expuestos. En la mayo-ría de ocasiones, la información ambiental seinfiere de modo indirecto a partir de bases dedatos climáticas como WorldClim (Hijmans etal., 2005) que no recogen la informaciónmicro-climática. A pesar de estas deficiencias,los resultados están confirmando que lascomunidades más vulnerables se sitúan enambientes tropicales. Es el caso para variosgrupos de ectotermos terrestres: insectos per-tenecientes a diversos órdenes (Deutsch et al.,2008), hormigas (Diamond et al., 2012b) y lagar-tos de bosques tropicales (Huey et al., 2009). Sinembargo, otros análisis en reptiles parecenmostrar mayor vulnerabilidad en comunida-des situadas en latitudes medias (Clusella-Trullaset al., 2011). En organismos ectotérmicos mari-nos, las comunidades con mayor riesgo desufrir choques térmicos son, igualmente, lascomunidades tropicales, tanto en cangrejosmareales del género Petrolisthes (Stillman &Somero, 2000) como en moluscos bivalvos(Compton et al., 2007).


Vulnerabilidad al estrés térmico en comunidades delarvas de anfibios subtropicales y templados. Efectodel microambiente (Duarte et al., 2012).

La predicción fundamental de este estudioes que las especies subtropicales serían más sus-ceptibles a sufrir estrés térmico agudo y, portanto, a la extinción inducida por el calenta-miento global, que las especies templadas, yaque sus valores de CTmax serían sólo ligeramen-te superiores a los valores de Tmax de las charcasque habitan. Por otro lado, las variaciones tér-micas micro-ambientales podrían ser decisivasen la determinación del nivel de vulnerabilidad.

El examen de estas predicciones se realizóen 47 especies de anfibios, durante su etapalarvaria, pertenecientes a tres comunidades:dos comunidades subtropicales del norte deArgentina, con ambientes térmicos muy con-

trastados (Figura 10): la comunidad del granChaco, donde los ambientes larvarios soncharcas temporales de bosque abierto y muysoleadas, con temperaturas diarias muy varia-bles y Tmax muy altas que oscilan entre 34,2ºCy 41,4ºC, y la comunidad del bosqueAtlántico de la provincia de misiones, que sereproducen en charcas y arroyos dentro delbosque, con pocas oscilaciones diarias y tem-peraturas máximas que oscilan entre 21,3ºCy 30,4ºC. Igualmente, se examinó una comu-nidad templada en Europa (Península Ibéricay Suecia) que incluía especies con reproduc-ción invernal, (sur de la Península Ibérica), yespecies con reproducción a principios deverano, (Suecia y montañas ibéricas). Losrangos de temperatura máxima oscilan entre18,8ºC y 35,5ºC. Los valores de CTmax se

Foto m. Tejedo Foto m. Tejedo

Figura 10. Perfiles térmicos de dos micro-ambientes acuáticos del norte de Argentina. Paneles a la izquierda, bosqueabierto del gran Chaco (Teniente Fraga, provincia de Formosa, 23°45'36.33"S / 62°08'6.62"W, 28 Nov 2009 ‐ 10 Feb2010), y del bosque Atlántico (paneles a la derecha), charcas del bosque Atlántico (Cuña Pirú, provincia de misiones:27°03'37.94"S / 54° 49' 39.82" W; 6 Dic 2009 ‐ 15 Ene 2010).

obtuvieron, para todas las especies de las dis-tintas comunidades, siguiendo el métododinámico de Hutchison, a una tasa de calen-tamiento de 1ºC min-1 y cuatro días de acli-matación a 20ºC, en los distintos laborato-rios de referencia (Argentina, CECOAL -CONICET, Corrientes 2009, FCEQyN -uNam, Posadas, 2010; España, EBD-CSIC,Sevilla 2009; Suecia, EBC, universidad deuppsala, 2009). Al mismo tiempo, se consi-guieron los perfiles térmicos y las Tmax de untotal de 34 charcas y arroyos.

Los resultados revelaron que los valores deCTmax de las especies de la comunidad decharcas de elevada temperatura del granChaco fueron claramente superiores, tanto alos de la comunidad templada, como a los dela comunidad subtropical de bosque atlántico

(Figura 9). Paradójicamente, esta comunidadmostró la menor tolerancia al calentamiento(TC) (TC = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008]; Figura 11). Este resultado sugiereque la subida esperada en las Tmax de las char-cas del gran Chaco pronto superarán losvalores de CTmax de las especies de esta comu-nidad y, por tanto, estas especies serán mássusceptibles de sufrir futuras extinciones loca-les debido al incremento en el nivel de expo-sición a episodios de estrés térmico agudo.Las especies del bosque atlántico presentanmayores TCs, al estar protegidas por el doselforestal, y, por tanto, estarían relativamenteprotegidas ante el calentamiento global.Finalmente, las especies templadas estaríanrelativamente seguras de los impactos térmi-cos, excepto aquellas especies poco tolerantes


Figura 11. Valores de tolerancia al calentamiento (“Warning Tolerance” = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008])para 47 especies de larvas de anfibios pertenecientes a dos comunidades subtropicales de ambiente cálido de granChaco (“Subtropical Warm”) y frescos de bosque Atlántico (“Subtropical Cool”), y una comunidad templada deEuropa (“Temperate”). La línea roja muestra los valores de tolerancia al calentamiento, si suponemos un incrementode 3,0ºC por el calentamiento global. Aquellas especies que queden por debajo de la línea sufrirían extinciones porestrés térmico intenso. Las flechas verdes y las dobles líneas moradas, indican el nivel de riesgo corregido una vez quese incluyen mecanismos fisiológicos de mitigación como aclimatación a corto y medio plazo (ver apartados II y IIIa)(modificado de Duarte et al., 2012).


y de reproducción tardía (e.g., P. ibericus, P. waltl,P. cultripes) que pueden sufrir estrés térmicoen las décadas venideras.

Los resultados obtenidos confirman la hipó-tesis de que las comunidades de organismosectotérmicos que están sometidas a altas tempe-raturas ambientales son más susceptibles de reci-bir impactos por el calentamiento global. Porextensión, podríamos considerar que otrascomunidades de anfibios tropicales y subtropica-les, que se reproducen en verano, en charcassoleadas y en biomas no forestales (e.g., forma-ciones de Cerrado, Caatinga y Llanos enSudamérica, sabanas tropicales y subtropicalesde Australia, sabanas tropicales del centro, sur yoeste de áfrica e India), podrían sufrir nivelessimilares de estrés térmico. Por otro lado, se con-firma la predicción de que la variación en elmicro-hábitat térmico resulta determinante en lavulnerabilidad a sufrir estrés por el calentamien-to en comunidades geográficamente próximas.

Este último resultado es destacable desde elmomento en el que el 72% de todas las especiesde anfibios conocidas viven en bosques tropica-les, tanto montanos como de llanura (Chanson etal., 2008). El dosel forestal protege térmicamentelos ambientes acuáticos donde se desarrollan laslarvas y posiblemente también los huevos yembriones terrestres de especies con desarrollodirecto. La deforestación intensa de los bosquestropicales puede determinar la pérdida de estaprotección con la consiguiente disminución dehumedad relativa y subida de temperaturas encharcas, arroyos y suelo del bosque (Ernst &Rödel, 2005; meegaskumbura et al., 2012), lo quepuede promover extinciones locales de aquellasespecies con menor tolerancia térmica. Nuestrosanálisis en el bosque atlántico de misionesmuestran que las temperaturas de charcas yarroyos deforestados sufren un incrementonotable, tanto en la variabilidad diaria, como en

los valores máximos de sus temperaturas, quellegan a sobrepasar los límites de tolerancia dedos especies ligadas al bosque (C. schmidti eH. curupi, Figura 12). Estos cambios en las tem-peraturas, por causa directa de la deforestaciónde origen antrópico, podrían ser una de lascausas de la disminución observada en lariqueza de especies con reproducción acuáti-ca en fragmentos de mata Atlántica del SE deBrasil (Becker et al., 2007, 2009).

El valor promedio de TC para la comunidaddel gran Chaco (3,5ºC), es claramente insufi-ciente para evitar el riesgo de extinción demuchas de las poblaciones de esta comunidad deanfibios, ya que no supera el incremento en lastemperaturas medias y la intensificación de olasde calor esperado en esta área geográfica (Burgos& Fuenzalida-Ponce, 1991; IPCC, 2007; Battisti &Naylor, 2009). Sin embargo, existen mecanismosbiológicos de remediación que pueden minimi-zar la vulnerabilidad extrema de esta comuni-dad. Si tenemos en cuenta que los anfibios pre-sentan un escaso nivel de movilidad y dispersión(véase no obstante, Funk et al., 2004; Phillips et al., 2006),los mecanismos que probablemente puedencompensar los efectos del calentamiento globalvariarán según la intensidad y la temporalidad deeste calentamiento (véase Figura 7 en Huey et al., 2012).En las etapas iniciales del proceso, cuando elnivel de calentamiento es bajo, la compensacióna través de mecanismos de termorregulación, (elefecto Bogert de inercia comportamental; Bogert,1949; Huey et al., 2003; marais & Chown, 2008) y laaclimatación fisiológica serían la respuestas másrápidas. Los renacuajos, aunque pueden termo-rregular de manera efectiva (Hutchison & Dupré,1992), difícilmente pueden hacerlo cuando lastemperaturas de las charcas alcanzan temperatu-ras elevadas, al no existir apenas estratificación,sobre todo en charcas temporales de poca pro-fundidad y expuestas al sol. Si la temperatura


ambiental sigue aumentando y se superan loslímites que permiten estos mecanismos plásti-cos, la compensación se tiene que sustentar enuna respuesta evolutiva mediante cambios gené-ticos compensatorios. Las pruebas empíricasparecen mostrar dificultades en las poblacionesnaturales para adaptarse rápidamente al cambioclimático, debido a una baja heredabilidad en lastolerancias (Kellerman et al., 2009), interaccionesgenéticas entre caracteres y, finalmente, a varia-ciones en la dirección de la selección (Hoffmann &Sgrò, 2011). Además, los anfibios son organismoscon un tiempo de generación relativamentelargo, con lo cual las respuestas evolutivas rápi-das, como mecanismo compensatorio al cambioclimático, pueden ser poco eficaces. un meca-nismo compensatorio alternativo sería un cam-bio fenológico en la reproducción que eludiera

los episodios de calentamiento intenso. Los cam-bios en las fechas de reproducción son factiblesen anfibios (Beebee, 1995) y serían una posibilidadde evitar estrés térmico en aquellas especies tem-pladas que sufren temperaturas altas sólo al finalde la estación, pero no así en las especies tropica-les y subtropicales como las del gran Chacodonde los picos de altas temperaturas puedenocurrir de manera errática y no predecible (apar-tado II, Figura 6). En resumen, pensamos que elmecanismo de mitigación real más efectivo paraesta comunidad sería el de aclimatación fisioló-gica descrito previamente (apartados II y IIIa).En este caso, las especies vulnerables de la comu-nidad del gran Chaco pueden tener una ligerarespuesta compensatoria, tanto por aclimatacióna medio plazo (días) como a corto plazo (horas),que puede incrementar su CTmax como máximo

Figura 12. Comparación de los perfiles térmicos de charcas y arroyos del bosque Atlántico de la provincia demisiones, NE de Argentina. En el panel superior aparece un arroyo con la cubierta forestal intacta, mientras queen los paneles central e inferior aparecen los perfiles de temperatura para un arroyo y charca deforestados, respecti-vamente. Las líneas discontinuas son los valores de CTmax para dos especies de la comunidad, C. schmidti e H. curu-pi. Se puede apreciar que las temperaturas de los dos micro-ambientes deforestados sufren un incremento notable,tanto en la variabilidad diaria como en los valores máximos, con respecto al arroyo intacto, llegando incluso a supe-rar los valores de tolerancia de estas especies.

Hypsiboas curupi

Crossodactylus schmidthii

Foto D. Baldo


unos 2 - 3ºC (ver apartados II y IIIa, Fig. 5 y 7).Por tanto, estas especies podrían tener ciertonivel de seguridad aumentando su tolerancia alcalentamiento (Figura 11), aunque no podemosdescartar un riesgo significativo de sufrir estréstérmico agudo, especialmente ante episodiosextremos de olas de calor. En el caso de las espe-cies templadas esta subida global en CTmax seríainferior ya que los valores de CTmax estimados atasa rápida están sobrevalorados entre 0ºC y1,4ºC (Fig. 4 y 5) lo cual determina una com-pensación inferior a las especies tropicales, locual puede determinar que algunas especies tem-pladas poco tolerantes puedan sufrir igualmenteestrés térmico en las próximas décadas.

CCONCLuSIONESONCLuSIONES

El análisis de parámetros fisiológicos comolas tolerancias térmicas resulta fundamentaltanto para el examen de numerosas hipótesisbiogeográficas como para conseguir estimas rea-listas de la vulnerabilidad de los organismosectotérmicos al calentamiento global. En esteestudio hemos examinado, en primer lugar, lahipótesis de Janzen aplicada a larvas de anfibios,demostrando que en una comunidad tropical losrangos de tolerancia son más estrechos que enuna comunidad templada, gravitando estas dife-rencias en una mayor tolerancia a temperaturasbajas de las especies de climas templados, cuyastemperaturas mínimas ambientales varían demanera estacional. En segundo lugar, hemosexaminado la hipótesis de una mayor vulnerabi-lidad de los anfibios tropicales a sufrir los efectosdel calentamiento global. Nuestros resultadossugieren que las comunidades de larvas de anfi-bios subtropicales que se reproducen en ambien-tes de altas temperaturas, presentan, como predi-ce la hipótesis, una mayor vulnerabilidad a sufrirestrés térmico agudo, a pesar de presentar mayo-

res valores de tolerancia térmica, y un mayornivel de compensación por aclimatación rápida.Igualmente, descubrimos que la variación en losmicro-ambientes térmicos son fundamentales enestas estimas de vulnerabilidad, que, asimismo,pueden alterarse por acción directa del hombre(e.g., deforestación de los bosques tropicales).Proponemos un mayor estímulo en los estudiosde fisiología térmica en dos áreas principales.Primero, en el ámbito de la biología de la conser-vación para promover tanto modelos bioclimáti-cos mecanicistas, que proporcionen estimas devulnerabilidad más realistas, como un conoci-miento más profundo de los impactos globalessobre la comunidad e implicaciones asociadas asinergias con contaminantes como, por ejemplo,la disminución observada en la tolerancia térmica(CTmax ) en renacuajos de Bufo calamita tratadoscon el pesticida glifosato, (C. Cabido, I. garin,x. Rubio, m. Tejedo, datos no publicados). unsegundo ámbito de impulso sería en los estudiosbiogeográficos, en particular en el análisis de losfundamentos fisiológicos del origen y manteni-miento de la extraordinaria biodiversidad exis-tente en las montañas tropicales.

AAgRADECImIENTOSgRADECImIENTOS:: Numerosas personas han ayudadode manera decisiva en este proyecto, tanto en el trabajo decampo como en el soporte logístico. mostramos unespecial reconocimiento a: J.L. Acosta, D. Baldo, R. Cajade,m. Duré, m. garcía, A.I. Kehr, D. martí, Lety monzón, J.J.Neiff, N. Oromí, R. Reques y E. Shaefer en CECOAL-CONICET, uNNE y FCEQyN-uNam//CONICET(Argentina); D. álvarez, m. Benítez, J. Bosch, C. Cabido,m. Chirosa, J. Díaz, D. Donaire, A. Egea, I. garin, I.gómez-mestre, D. Kulkarni, C. maldonado, R. Reques, x.Rubio, S. Tripodi y E. Valdés (España); A. Laurila, g.Orizaola y B. Rogell (EBC, uppsala university, Suecia); W.Brogan, J. Hammond, J. Hua y A. Stoler (PLE, universityPittsburgh); I. Ribeiro, A. Santiago y E. Valdés (uESC,Ilhéus, Brasil). gracias en especial a Z.P. Sousa do Amaral


RREFERENCIASEFERENCIAS

Abe, A.S. & Neto, J.R. 1991. Tolerance to high temperaturesin tadpoles of Leptodactylus fuscus and Hyla fuscovaria intemporary ponds (Amphibia, Leptodactylidae, Hylidae).Zoologischer Anzeiger, 226: 280-284.

Addo-Bediako, A., Chown, S.L. & gaston, K.J. 2000.Thermal tolerance, climatic variability and latitude.Proceedings of the Royal Society, London B, 267: 739–745.

Allen, J.L., Clusella-Trullas, S. & Chown, S.L. 2012. Theeffects of acclimation and rates of temperature change oncritical thermal limits in Tenebrio molitor (Tenebrionidae)and Cyrtobagous salviniae (Curculionidae). Journal ofInsect Physiology, 58: 669-678.

Andrewartha, H.g. & Birch, L.C. 1954. The distribution andabundance of animals. university of Chicago Press. Chicago.

Angilletta, m.J., Jr. 2009. Thermal adaptation: a theoreticaland empirical synthesis. Oxford university Press. Oxford.

Austin, m. 2007. Species distribution models and ecologicaltheory: A critical assessment and some possible newapproaches. Ecological Modelling, 200: 1–19.

Austin, m.P., Smith, T.m., Van Niel, K.P. & Wellington, A.B.2009. Physiological responses and statistical models of theenvironmental niche: a comparative study of two co-occu-rring Eucalyptus species. Journal of Ecology, 97: 496–507.

Battisti, D.S. & Naylor, R.L. 2009. Historical warnings offuture food security with unprecedented seasonal heat.Science, 323: 240–244.

Beaugrand, g., Brander, K., Lindley, J.A., Souissi, S. & ReidP.C. 2003. Plankton effect on cod recruitment in theNorth Sea. Nature, 426: 661–664.

Becker, C.D. & genoway, R.g. 1979. Evaluation of the criticalthermal maximum for determining thermal tolerance offreshwater fish. Environmental Biology of Fishes, 4: 245–256.

Becker, C.g., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B., Batista, R.F. &Prado, P.I. 2007. Habitat split and the global decline ofamphibians. Science, 318: 1775–1777.

Becker, C.g., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B. & Prado, P.I.2009. Habitat split as a mechanism for local populationdeclines of amphibians with aquatic larvae. ConservationBiology, 24: 287-294.

Beebee, T.J.C. 1995. Amphibian breeding and climate.Nature, 374: 219–220.

Bogert, C.m. 1949. Thermoregulation in reptiles, a factor inevolution. Evolution, 3: 195–211.

Bowler, K. 2005. Acclimation, heat shock and hardening.Journal of Thermal Biology, 30: 125–130.

Bozinovic, F., Calosi, P. & Spicer, J.I. 2011. Physiologicalcorrelates of geographic range in animals. Annual reviewof Ecology, Evolution and Systematics, 42: 155–179.

Bradshaw, W.E. & Holzapfel, C.m. 2006. Evolutionary res-ponse to rapid climate change. Science, 312: 1477–1478.

Brattstrom, B.H. 1968. Thermal acclimation in anuranamphibians as a function of latitude and altitude.Comparative and Biochemical Physiology, 24: 93–111.

Brattstrom, B.H. 1970. Thermal acclimation in Australian amphi-bians. Comparative and Biochemical Physiology, 35: 69–103.

Buckley, B.A. & Somero, g.N. 2009. cDNA microarrayanalysis reveals the capacity of the cold-adapted Antarcticfish Trematomus bernacchii to alter gene expression in res-ponse to heat stress. Polar Biology, 32: 403-415.

Burgos, J.J. & Fuenzalida-Ponce, H. 1991. Climate change pre-dictions for South America. Climatic Change, 18: 223–239.

Cadena, C.D., Kozak, K.H., gomez, J.P., Parra, J.L., mcCain,C.m., Bowie, R.C.K., Carnaval, A.C., moritz, C., Rahbek,C., Roberts, T.E., Sanders, N.J., Schneider, C.J., VanDerWal,J., Zamudio, K.R. & graham, C.H. 2012. Latitude, elevatio-nal climatic zonation and speciation in New World vertebra-tes. Proceedings of the Royal Society B, 279: 194–201.

Calosi, P., Bilton, D.T. & Spicer, J.I. 2008. Thermal toleran-ce, acclamatory capacity and vulnerability to global clima-te change. Biology Letters, 4: 99–102.

Calosi, P., Bilton, D.T., Spicer, J.I., Votier, S.C. & Atfield, A.2010. What determines a species’ geographical range?Thermal biology and latitudinal range size relationshipsin European diving beetles (Coleoptera: Dytiscidae).Journal of Animal Ecology, 79: 194–204.

Castañeda, L.E., Calabria, g., Betancourt, L.A., Rezende, E.L.& Santos, m. 2012. measurement error in heat toleranceassays. Journal of Thermal Biology, 37: 432–437.

por introducirnos en el análisis de CTmax en larvas de anfi-bios, y a E. martín-Lorente por el diseño y fabricación delinstrumental. Todas las especies fueron muestreadas y anali-zadas experimentalmente con los permisos del ministerio deEcología de la provincia de misiones (Argentina);Consejería de medio Ambiente de la Junta de Andalucía yConsejería de medio Ambiente del Principado de Asturias(España); Länsstyrelsen uppsala Län (Suecia); “use ofLaboratory Animals in Research and Education, universityof Pittsburgh (Estados unidos). Este proyecto ha sido finan-ciado por la Agencia Española de Cooperación y Desarrollo

(AECID), ayudas A/016892/08, A/023032/09,AP/038788/11 y por el proyecto CgL2009-12767-C02-02del ministerio de Ciencia e Innovación a mT y CgL2008-04814- C02-02 a JFB. ARB fue financiado por una becapostdoctoral del ministerio de Educación y Cultura deEspaña (mEC2007-0944), LmgP fue financiado por unabeca FPI BES-2010-032912 del ministerio de Economía yCompetitividad y mK por una beca de la Fundação para aCiência e Tecnologia (FCT), SFRH/BD/60271/2009.Agradecemos finalmente las sugerencias y comentariossobre el ms del editor, un revisor y m. Piñero.

Cavicchi, S., guerra, D., La Torre, V. & Huey, R.B. 1995.Chromosomal analysis of heatshock tolerance inDrosophila melanogaster evolving at different temperaturesin the laboratory. Evolution, 49: 676–684.

Chanson, J.S., Hoffmannn, m., Cox, N.A. & Stuart, S.N. 2008.The state of the world’s amphibians. 33-44. In: Stuart, S.N.,Hoffmannn, m., Chanson, J.S., Cox, N.A., Berridge, R.J.,Ramani, P & young, B.E. (eds.), Threatened amphibians ofthe world. Lynx editions. Barcelona.

Chidawanyika, F. & Terblanche, J.S. 2011. Rapid thermal res-ponses and thermal tolerance in adult codling moth Cydiapomonella (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of InsectPhysiology, 57: 108-117.

Chown, S.L. & gaston, K.J. 1999. Exploring links betweenphysiology and ecology at macro‐scales: the role of respira-tory metabolism in insects. Biological Reviews, 74: 7–120.

Chown, S.L., gaston, K.J. & Robinson, D. 2004.macrophysiology: large-scale patterns in physiologicaltraits and their ecological implications. FunctionalEcology, 18: 159–167.

Chown, S.L., Jumbam, K.R., Sørenson, J.g. & Terblanche,J.S. 2009. Phenotypic variance, plasticity and heritabilityestimates of critical thermal limits depend on methodolo-gical context. Functional Ecology, 23: 133-140.

Chung, K.S. 1997. Thermic tolerance of the tropical fishCyprinodon dearborni (Atheriniformes : Cyprinodontidae)under several heating and salinity rates. Revista de BiologíaTropical, 45: 1541-1545.

Clarke, A., & gaston, K.J. 2006. Climate, energy and diver-sity. Proceedings of the Royal Society B, 273: 2257–2266.

Clusella-Trullas, S., Blackburn, T.m. & Chown, S.L. 2011.Climatic predictors of temperature performance curveparameters in ectotherms imply complex responses to cli-mate change. American Naturalist, 177: 738–751.

Collins, J.P. & Crump, m.L. 2009. Extinction in Our Times.Global Amphibian Decline. Oxford university Press. Oxford.

Compton, T.J., Rijkenberg, m.J.A., Drent, J. & Piersma, T. 2007.Thermal tolerance ranges and climate variability: a compari-son between bivalves from differing climates. Journal ofExperimental Marine Biology and Ecology, 352: 200–211.

Cooper, N., Freckleton, R.P. & Jetz, W. 2011. Phylogeneticconservatism of environmental niches in mammals.Proceedings of the Royal Society B, 278: 2384–2391.

Cowles, R.B. & Bogert, C.m. 1944. A preliminary study ofthe thermal requirements of desert reptiles. Bulletin of theAmerican Museum of Natural History, 83: 263-296.

De meester, L., van Doorslaer, W., geerts, A., Orsini, L. &Stoks, R. 2011. Thermal genetic adaptation in the water fleaDaphnia and its impact: an evolving metacommunityapproach. Integrative and Comparative Biology, 51: 703–18.

Deutsch, C.A., Tewksbury, J.J., Huey, R.B., Sheldon, K.S.,ghalambor, C.K., Haak, D.C. & martin, P.R. 2008.Impacts of climate warming on terrestrial ectothermsacross latitude. Proceedings of the National Academy ofSciences of United States of America, 105: 6668–6672.

DeWitt, T.J., Sih, A. & Wilson, D.S. 1998. Costs and limits of phe-notypic plasticity. Trends in Ecology and Evolution, 13: 77-81.

Diamond, S.E., Nichols, L.m., mcCoy, N., Hirsch, C., Pelini,S.L., Sanders, N.J., Ellison, A.m., gotelli, N.J. & Dunn,R.R. 2012a. A physiological trait-based approach to pre-dicting the responses of species to experimental climatewarming. Ecology, 93: 2305–2312.

Diamond, S.E., Sorger, D.m., Hulcr, J., Pelini, S.L., del Toro,I., Hirsch, C., Oberg, E. & Dunn, R.R. 2012b. Who likesit hot? A global analysis of the climatic, ecological, andevolutionary determinants of warming tolerance in ants.Global Change Biology, 18: 448–456.

Diffenbaugh, N.S. & Ashfaq, m. 2010. Intensification of hotextremes in the united States. Geophysical Research Letters,37: L15701.

Duarte, H., Tejedo, m., Katzenberger, m., marangoni, F., Baldo,D., Beltrán, J.F., martí, D.A., Richter-Boix, A., gonzalez-Voyer, A. 2012. Can amphibians take the heat? Vulnerability toclimate warming in subtropical and temperate larval amphibiancommunities. Global Change Biology, 18: 412–421.

Dunson, W.A. & Travis, J. 1991. The role of abiotic factors incommunity organization. American Naturalist, 138:1067–1091.

Durant, J.m., Hjermann, D.Ø., geir Ottersen, g. &Stenseth, N.C. 2007. Climate and the match or mis-match between predator requirements and resource avai-lability. Climate Research, 33: 271-283.

Ernst, E. & Rödel, m.O. 2005. Anthropogenically inducedchanges of predictability in tropical anuran assemblages.Ecology, 86: 3111-3118.

Feder, m.E. 1999. Engineering candidate genes in studies ofadaptation: the heat-shock protein HSP70 in Drosophilamelanogaster. American Naturalist (Suppl.), 154: 55–66.

Feder, m.E. & Hofmann, g.E. 1999. Heat-shock proteins,molecular chaperones, and the stress response: evolutio-nary and ecological physiology. Annual Review ofPhysiology, 61: 243-282.

Funk, W.C., greene, A.E., Corn, P.S. & Allendorf, F.W. 2004.High dispersal in a frog species suggests that it is vulnera-ble to habitat fragmentation. Biology Letters, 1: 13-16.

gaston, K.J. & Chown, S.L. 1999. Elevation and climatictolerance: a test using dung beetles. Oikos, 86: 584-590.

gaston, K.J., Blackburn, T.m. & Spicer, J.I. 1998. Rapoport’srule: time for an epitaph? Trends in Ecology & Evolution,13: 70–74.

gaston, K.J., Chown, S.L., Calosi, P., Bernardo, J., Bilton, D.T.,Clarke, A., Clusella‐Trullas, S., ghalambor, C.K.,Konarzewski, m., Peck, L.S., Porter, W.P., Portner, H.O.,Rezende, E.L., Schulte, P.m., Spicer, J.I., Stillman, J.H.,Terblanche, J.S. & van Kleunen, m. 2009. macrophysiology:a conceptual reunification. American Naturalist, 174: 595‐612.

ghalambor, C.K., Huey, R.B., martin, P.R., Tewksbury, J.J. &Wang, g. 2006. Are mountain passes higher in the tro-pics? Janzen’s hypothesis revisited. Integrative andComparative Biology, 46: 5–17.

gilman, S.E., urban, m.C., Tewksbury, J., gilchrist, g.W. &Holt, R.D. 2010. A framework for community interac-tions under climate change. Trends in ecology andEvolution, 25: 325–31.



gosner, K.L. 1960. A simplified table for staging anuranembryos and larvae with notes on identification.Herpetologica, 16: 183–190.

graham, C.H., Parra, J.L., Rahbek, C. & mcguire, J.A. 2009.Phylogenetic structure in tropical hummingbird commu-nities. Proceedings of the National Academy of Sciences ofUnited States of America, 106: 19673–19678.

Hijmans, R.J., Cameron, S.E., Parra, J.L., Jones, P.g. & Jarvis,A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfa-ces for global land areas. International Journal ofClimatology, 25: 1965–1978.

Hochachka, P.W. & Somero, g.N. 2002. BiochemicalAdaptation. Oxford university Press. Oxford.

Hoffmann, A.A. & Sgro, C.m. 2011. Climate change andevolutionary adaptation. Nature, 470: 479–485.

Hoffmann, A.A., Dagher, H., Hercus, m. & Berrigan, D.1997. Comparing different measures of heat resistance inselected lines of Drosophila melanogaster. Journal of InsectPhysiology, 43: 393-405.

Hoffmann, m., Hilton-Taylor, C., Angulo, A., Böhm, m.,Brooks, T.m., Butchart, S.H.m., Carpenter, K.E.,Chanson, J., Collen, B., Cox, N.A. et al. 2010. Theimpact of conservation on the status of the world’s verte-brates. Science, 330: 1503–1509.

Hua, x. & Wiens, J.J. 2010. Latitudinal variation in specia-tion mechanisms in frogs. Evolution, 64: 429–443.

Huey, R.B., Bennett, A.F. 1987. Phylogenetic studies of coa-daptation: preferred temperatures versus optimal perfor-mance temperatures of lizards. Evolution, 41: 1098-1115.

Huey, R.B. & Kingsolver, J.g. 1993. Evolution of resistanceto high-temperature in ectotherms. American Naturalist,142: S21-S46.

Huey, R.B., Hertz, P.E. & Sinervo, B. 2003. Behavioral driveversus behavioral inertia in evolution: a null model appro-ach. American Naturalist, 161: 357–366.

Huey, R.B., Deutsch, C.A., Tewksbury, J.J., Vitt, L.J., Hertz,P.E. & álvarez, H.J. 2009. Why tropical forest lizards arevulnerable to climate warming. Proceedings of the RoyalSociety B, 276: 1939–1948.

Huey, R.B., Kearney, m.R., Krockenberger, A., Holtum,J.A.m., Jess, m. & Williams, S.E. 2012. Predicting orga-nismal vulnerability to climate warming:roles of beha-viour, physiology, and adaptation. PhilosophicalTransactions of the Royal Society B, 367: 1665–1679.

Hutchison, V.H. 1961. Critical thermal maximum in sala-manders. Physiological Zoology, 43: 92-125.

Hutchinson, g.E. 1981. Introducción a la ecología de poblacio-nes. Editorial Blume. Barcelona.

Hutchison, V.H. & Dupré, R.K. 1992. Thermoregulation.206–249. In: Feder, m.E. & Burggren, W.m. (eds.),Environmental Physiology of the Amphibians. Theuniversity of Chicago Press. Chicago.

IPCC. 2007. Climate Change 2007. The Physical Science Basis.Contribution of Working Group 1 to the Fourth AssessmentReport of the Intergovernmental Panel on Climate Change.Cambridge university Press, Cambridge, uK and Newyork. New york.

Janzen, D.H. 1967. Why mountain passes are higher in thetropics. American Naturalist, 101: 233–249.

Kearney, m.R. & Porter, W. 2009. mechanistic niche mode-ling: combining physiological and spatial data to predictspecies ranges. Ecology Letters, 12: 334–350.

Kearney, m., Shine, R. & Porter, W.P. 2009. The potential forbehavioural thermoregulation to buffer ‘cold‐blooded’animals against climate warming. Proceedings of theNational Academy of Sciences of United States of America,106: 3835–3840.

Kolbe, J.J., Kearney, m. & Shine, R. 2010. modeling the con-sequences of thermal trait variation for the cane toad inva-sion of Australia. Ecological Applications, 20: 2273–2285.

Kellermann, V., van Heerwaarden, B., Sgrò, C.m. &Hoffmann, A.A. 2009. Fundamental evolutionary limitsin ecological traits drive Drosophila species distributions.Science, 325: 1244–1246.

Kimura, m.T. 2004. Cold and heat tolerance of drosophilidflies with reference to their latitudinal distributions.Oecologia, 140: 442–449.

Kozak, K.H. & Wiens, J.J. 2007. Climatic zonation driveslatitudinal variation in speciation mechanisms.Proceedings of the Royal Society B, 274: 2995–3003.

Leroi, A.m., Bennett, A.F. & Lenski, R.E. 1994. Temperatureacclimation and competitive fitness: an experimental testof the beneficial acclimation assumption. Proceedings ofthe National Academy of Sciences of United States ofAmerica, 91: 1917–1921.

Levins, R. 1968. Evolution in Changing Environments.Princeton: Princeton university Press. uSA.

Loeschcke, V. & Sørensen, J.g. 2005. Acclimation, heat shockand hardening — a response from evolutionary biology.Journal of Thermal Biology, 30: 255–257.

Loeschcke, V. & Hoffmann, A.A. 2007. Consequences of heathardening on a field fitness component in Drosophiladepend on environmental temperature. AmericanNaturalist, 169: 175-183.

Lomolino, m.V., Riddle, B.R. & Brown, J.H. 2006.Biogeography. 3rd ed. Sinauer. Sunderland, mA.

Lutterschmidt, W.I. & Hutchison, V.H. 1997. The criticalthermal maximum: history and critique. CanadianJournal of Zoology, 75: 1561–1574.

madeira, D., Narciso, L., Cabral, H.N., Diniz, m.S., Vinagre,C. 2012a. Thermal tolerance of the crab Pachygrapsus mar-moratus: intraspecific differences at a physiological(CTmax) and molecular level (Hsp70). Cell Stress andChaperones, en prensa: DOI 10.1007/s12192-012-0345-3

madeira, D., Narciso, L., Cabral, H.N. & Vinagre, C. 2012b.Thermal tolerance and potential impacts of climate chan-ge on coastal and estuarine organisms. Journal of SeaResearch, 73: 137–147.

mahoney, J.J. & Hutchison, V.H. 1969. Photoperiod acclima-tion and 24-h variations in the critical thermal maxima ofa tropical and a temperate frog. Oecologia, 2: 143–161.

mann, m.E. & Jones, P.D. 2003. global surface temperaturesover the past two millennia. Geophysical Research Letters,30: 1820–1823.


marais, E. & Chown, S.L. 2008. Beneficial acclimation andthe Bogert effect. Ecology Letters, 11: 1027–1036.

meegaskumbura, m., meegaskumbura, S., gunatilleke, N.,manamendra-Arachchi, K., Bowatte, g., gunathilaka, T. &Bandara, C. 2012. Conservation and biogeography of threa-tened Amphibians of Eastern Sinharaja. FrogLog, 100: 12-14.

meehl, g.A., Stocker, T.F., Collins, W.D. et al. 2007. global cli-mate projections. 747–845. In: Solomon, S., Qin, D.,manning, m., et al. (eds.), Climate Change 2007: ThePhysical Science Basis. Contribution of Working Group I to theFourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel onClimate Change. Cambridge university Press. Cambridge.

millien, V., Lyons, S.K., Olson, L., Smith, F.A., Wilson, A.B.& yom‐Tov, y. 2006. Ecotypic variation in the context ofglobal climate change: revisiting the rules. Ecology Letters,9: 853–869.

mitchell, K. & Hoffmann, A.A. 2010. Thermal ramping rateinfluences evolutionary potential and species differencesfor upper thermal limits in Drosophila. Functional Ecology,24: 694-700.

mora, C. & maya, m.F. 2006. Effect of the rate of tempera-ture increase of the dynamic method on the heat toleran-ce of fishes. Journal of Thermal Biology, 31: 337–341.

moritz, C., Patton, J.L., Schneider, C.J. & Smith, T.B. 2000.Diversification of rainforest faunas: an integrated molecu-lar approach. Annual Review of Ecology and Systematics,31: 533–563.

Nguyen, K.D.T., morley, S.A., Lai, C.-H., Clark, m.S., Tan,K.S., Bates, A.E. & Peck, L.S. 2011. upper temperaturelimits of tropical marine ectotherms: global warmingimplications. PLoS ONE, 6: e29340.

Nyamukondiwa, C. & Terblanche, J.S. 2010. Within-generationvariation of critical thermal limits in adult mediterranean andNatal fruit flies, Ceratitis capitata (Wiedemann) and Ceratitisrosa, Karsch: thermal history affects short-term responses totemperature. Physiological Entomology, 35: 255-264.

Overgaard, J., Kristensen, T.N., mitchell, K.A. & Hoffmann,A.A. 2011. Thermal tolerance in widespread and tropicalDrosophila species: Does phenotypic plasticity increasewith latitude? American Naturalist, 178: S80–S96.

Overgaard, J., Kristensen, T.N. & Sorensen, J.g. 2012.Validity of thermal ramping assays used to assess thermaltolerance in arthropods. PLoS ONE, 7: e32758.

Pachauri, R.K. & Reisinger, A. 2007. Contribution of workinggroups I, II and III to the Fourth Assessment Report of theIntergovernmental Panel on Climate Change. IPCC. geneva.

Parmesan, C. 2006. Ecological and evolutionary responses torecent climate change. Annual Review of Ecology Evolutionand Systematics, 37: 637–669.

Pearman, P.B., Randin, C.F., Broennimann, O., Vittoz, P., vander Knaap, W.O., Engler, R., Le Lay, g., Zimmermann,N.E. & guisan, A. 2008. Prediction of plant species distri-butions across six millennia. Ecology Letters, 11: 357–69.

Peck, L.S., Clark, m.S., morley, S.A., massey, A.& Rossetti,H. 2009. Animal temperature limits and ecological rele-vance: effects of size, activity and rates of change.Functional Ecology, 23: 248–256.

Peterson, A.T., Soberón, J., Pearson, R.g., Anderson, R.P.,martínez-meyer, E., Nakamura, m. & Araújo, m.B.2011. Ecological Niches and Geographic Distributions.Princeton university Press. Princeton.

Phillips, B.L., Brown, g.P., Webb, J.K. & Shine, R. 2006. Invasionand the evolution of speed in toads. Nature, 439: 803.

Pincebourde, S., Sandford, E. & Helmuth, B. 2008. Bodytemperature during low tide alters the feeding performanceof a top intertidal predator. Limnology and Oceanography,53: 1562–1573.

Podrabsky, J.E. & Somero, g.N. 2004. Changes in gene expres-sion associated with acclimation to constant and fluctuatingdaily temperatures in an annual killfish Austrofundulus lim-naeus. Journal of Experimental Biology, 207: 2237-2254.

Pörtner, H.O. & Knust, R. 2007. Climate change affectsmarine fishes through the oxygen limitation of thermaltolerance. Science, 315: 95–97.

Pounds, L.A., Bustamante, m.R., Coloma, L.A. et al. 2006.Widespread amphibian extinctions from epidemic diseasedriven by global warming. Nature, 439: 161–167.

Rapoport, E.H. 1975. Areografía: Estrategias geográficas de lasespecies. Fondo de Cultura Económica. méxico.

Rezende, E.L. & Santos, m. 2012. Comment on ‘Ecologicallyrelevant measures of tolerance to potentially lethal tempe-ratures’. Journal of Experimental Biology, 215: 702–703.

Rezende, E.L., Tejedo, m. & Santos, m. 2011. Estimating theadaptive potential of critical thermal limits: methodologi-cal problems and evolutionary implications. FunctionalEcology, 25: 111–121.

Ribeiro, P.L., Camacho, A. & Navas, C.A. 2012.Considerations for assessing maximum critical tempera-tures in small ectothermic animals: insights from leaf-cut-ting ants. PLoS ONE, 7: e32083.

Rinehart, J.P., yocum, g.D. & Denlinger, D.L. 2000.Developmental upregulation of inducible hsp70 trans-cripts, but not the cognate form, during pupal diapause inthe flesh fly, Sarcophaga crassipalpis. Insect Biochemistryand Molecular Biology, 30: 515–521.

Root, T.L., Price, J.T., Hall, K.R., Schneider, S.H., Rosenzweig,C. & Pounds, J.L. 2003. Fingerprints of global warming onwild animals and plants. Nature, 421: 37–42.

Sanford, E. 1999. Regulation of keystone predation by smallchanges in ocean temperature. Science, 283: 2095–2097.

Santos, m., Castañeda, L.E. & Rezende, E.L. 2011. makingsense of heat tolerance estimates in ectotherms: lessonsfrom Drosophila. Functional Ecology, 25: 1169–1180.

Sanz, J.J., Potti, J., moreno, J., merino, S. & Frias, O. 2003.Climate change and fitness components of a migratorybird breeding in the mediterranean region. Global ChangeBiology, 9: 461-472.

Schär, C., Vidale, P.L., Lüthi, D., Frei, C., Häberli, C.,Liniger, m.A. & Appenzeller, C. 2004. The role of incre-asing temperature variability in European summer heat-waves. Nature, 427: 332-336.

Schwenk, K., Padilla, D.K., Bakken, g.S. & Full, R.J. 2009.grand challenges in organismal biology. Integrative andComparative Biology, 49: 7–14.


Seebacher, F. & Franklin, C.E. 2012. Determining environ-mental causes of biological effects: the need for a mecha-nistic physiological dimension in conservation biology.Philosophical Transactions of the Royal Society B, 367:1607–1614.

Sgrò, C.m., Overgaard, J., Kristensen, T.N., mitchell, K.A.,Cockerell, F.E. & Hoffmann, A.A. 2010. A comprehensi-ve assessment of geographic variation in heat toleranceand hardening capacity in populations of Drosophilamelanogaster from eastern Australia. Journal ofEvolutionary Biology, 23: 2484-2493.

Sherman, E. 1980. Ontogenetic change in thermal toleranceof the toad Bufo woodhousei fowleri. ComparativeBiochemistry and Physiology, 65A: 227–230.

Sillero, N., márcia Barbosa, A., martínez-Freiría, F. & Real, R.2010. Los modelos de nicho ecológico en la herpetologíaibérica: pasado, presente y futuro. Boletín de la AsociaciónHerpetológica Española, 21: 2-24.

Sinclair, B.J. 2001. Field ecology of freeze tolerance: interan-nual variation in cooling rates, freeze-thaw and thermalstress in the microhabitat of the alpine cockroachCelatoblatta quinquemaculata. Oikos, 93: 286-293.

Sinervo, B., méndez de la Cruz, F., miles, D.B. et al. 2010.Erosion of lizard diversity by climate change and alteredthermal niches. Science, 328: 894–899.

Snyder, g.K. & Weathers, W.W. 1975. Temperature adapta-tions in amphibians. American Naturalist, 109: 93–101.

Soberón, J. & Nakamura, m. 2009. Niches and distributionalareas: concepts, methods and assumptions. Proceedings ofthe National Academy of Sciences of United States ofAmerica, 106(Suppl 2): 19644–19650.

Stevens, g.C. 1989. The latitudinal gradient in geographicrange: how so many species coexist in the tropics.American Naturalist, 133: 240–256.

Stevens, g.C. 1992. The elevational gradient in altitudinalrange: an extension of Rapoport's latitudinal rule to alti-tude. American Naturalist, 140: 893–911.

Stillman, J.H. 2002. Causes and consequences of thermal toleran-ce limits in rocky intertidal porcelain crabs, genus Petrolisthes.Integrative and Comparative Biology, 42: 790–96.

Stillman, J.H. 2003. Acclimation capacity underlies suscepti-bility to climate change. Science, 301: 65.

Stillman, J.H. & Somero, g.N. 2000. A comparative analysisof the upper thermal tolerance limits of eastern Pacificporcelain crabs, genus Petrolisthes: influences of latitude,vertical zonation, acclimation and phylogeny.Physiological and Biochemical Zoology, 73: 200–208.

Sunday, J.m., Bates, A.E. & Dulvy, N.K. 2011. global analy-sis of thermal tolerance and latitude in ectotherms.Proceedings of the Royal Society B, 278: 1823–1830.

Tejedo, m. & Reques, R. 1994. Plasticity in metamorphictraits of natterjack tadpoles. The effect of interaction bet-ween density and pond duration. Oikos, 71: 295-304.

Terblanche, J.S., Deere, J.A., Clusella Trullas, S., Janion, C. &Chown, S.L. 2007. Critical thermal limits depend onmethodological context. Proceedings of the Royal Society B,274: 2935–2942.

Terblanche, J.S., Hoffmann, A.A., mitchell, K.A., Rako, L., leRoux, P.C. & Chown, S.L. 2011. Ecologically relevantmeasures of tolerance to potentially lethal temperatures.Journal of Experimental Biology, 214: 3613–3725.

Thuiller, W., Albert, C., Araujo, m.B., Berry, P.m., Cabeza,m., guisan, A., Hickler, T., midgely, g.F., Paterson, J.,Schurr, F.m., et al. 2008. Predicting global changeimpacts on plant species’ distributions: future challenges.Perspectives in Plant Ecology, 9: 137–52.

Tomanek, L. 2010. Variation in the heat shock response andits implication for predicting the effect of global climatechange on species’ biogeographical distribution rangesand metabolic costs. Journal of Experimental Biology, 213:971–979.

Tomanek, L. & Somero, g.N. 1999. Evolutionary and accli-mation-induced variation in the heat-shock responses ofcongeneric marine snails (genus Tegula) from differentthermal habitats: implications for limits of thermotole-rance and biogeography. Journal of Experimental Biology,202: 2925–2936.

van Berkum, F.H. 1988. Latitudinal patterns of the thermalsensitivity of sprint speed in lizards. American Naturalist,132: 327–343.

Vernberg, F.J. 1962. Comparative physiology: latitudinaleffects on physiological properties of animal populations.Annual Review of Physiology, 24: 517–544.

Watson, g.F., Davies, m. & Tyler, m.J. 1995. Observationson temporary waters in northwestern Australia.Hydrobiologia, 299: 53-73.

Wiens, J.J. & Donoghue, m.J. 2004. Historical biogeography,ecology and species richness. Trends in Ecology and Evolution,19: 639-644.

Wiens, J.J. & graham, C.H. 2005. Niche conservatism: inte-grating evolution, ecology, and conservation biology.Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, 36:519–539.

Williams, S.E., Shoo, L.P., Isaac, J.L., Hoffmann, A.A. &Langham, g. 2008. Towards an integrated framework forassessing the vulnerability of species to climate change.PLoS Biol, 6: e325.

Williams, W.D. 1985. Biotic adaptations in temporary lenticwaters, with special reference to those in semi-arid andarid regions. Hydrobiologia, 125: 85-110.

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