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DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
Ficha Técnica
Marchitez por Verticillium
Verticillium dahliae Klebahn
Créditos: Steven Koike, UCCE; Cornel University; Ellis, 2008.
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DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
CONTENIDO
IDENTIDAD ........................................................................................................................................... 3
Nombre científico .............................................................................................................................. 3
Clasificación taxonómica .................................................................................................................. 3
Nombre común .................................................................................................................................. 3
Código EPPO .................................................................................................................................... 3
Estatus fitosanitario ........................................................................................................................... 3
Situación en México .......................................................................................................................... 3
IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA ................................................................................... 4
Impacto económico ........................................................................................................................... 4
Impacto económico potencial en México ........................................................................................ 4
DISTRIBUCIÓN..................................................................................................................................... 4
HOSPEDANTES ................................................................................................................................... 5
ASPECTOS BIOLÓGICOS .................................................................................................................. 5
Morfología .......................................................................................................................................... 5
Ciclo biológico ................................................................................................................................... 6
Síntomas ............................................................................................................................................ 7
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS .................................................................................................... 11
Dispersión ........................................................................................................................................ 11
MÉTODOS DE DETECCIÓN ............................................................................................................. 12
MUESTREO ........................................................................................................................................ 12
ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL .................................................................................... 13
Control cultural ................................................................................................................................ 13
Control químico ............................................................................................................................... 14
Resistencia genética ....................................................................................................................... 14
BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................................................... 14
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DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
IDENTIDAD
Nombre científico
Verticillium dahliae Klebahn
Clasificación taxonómica
Phylum: Ascomycota
Clase: Sordariomycetes
Orden: Hypocreales
Familia: Hypocreaceae
Género: Hypomyces
Género: Verticillium (género
anamórfico)
Especie: Verticillium
dahliae (EPPO-PQR, 2014)
Nombre común
Marchitez por Verticillium, marchitez por
Verticillium en algodón, encueradera del
algodonero, verticilosis del albaricoquero.
Código EPPO
Verticillium dahliae VERTDA
Estatus fitosanitario
Verticillium dahliae, es un hongo fitopatógeno
que de acuerdo a lo dispuesto en la ISPM 8,
Determination of pest status in an Area (IPPC,
2011d), se encuentra Presente: solo en
algunas áreas en México, sin embargo no se
encuentra bajo control oficial, por lo que no
cumple con la definición de plaga cuarentenaria
establecida en la ISPM No. 5, Glossary of
Phytosanitary Terms (IPPC, 2012).
Situación en México
Verticillium dahliae, se reporta provocando
daños en Solanum cardiophyllum Lindl y
Solanum ehrenbergii (Bitt) Rydb, dos especies
de papa silvestre cultivadas en México
(Rodríguez-Alvarado, 2000). Además, Palomo et
al. (2003) reportan la presencia de V. dahliae en
la localidad de Matamoros, estado de Coahuila,
en cultivo de algodón; Avelar et al. (2001) la
reportaron en las localidades de Calvillo,
Aguascalientes y en Apozol en Zacatecas, en
cultivo de guayaba. Aunque al momento no se
tiene ningún reporte de V. dahliae en frutillas
(arándano, frambuesa, fresa y zarzamora) en el
país.
El SENASICA a través de la Dirección General
de Sanidad Vegetal instrumenta programas y
campañas fitosanitarias para prevenir la
introducción o dispersión de plagas que puedan
afectar a los vegetales, sus productos y
subproductos de la agricultura nacional, así
como para mejorar o conservar los estatus
fitosanitarios en la producción agrícola. El
Programa de Vigilancia Epidemiológica
Fitosanitaria, tiene el objetivo de determinar la
ocurrencia o ausencia de plagas en un área
específica. Mediante su operación se registra la
situación fitosanitaria de las plagas
reglamentadas en campo. Cebe mencionar que
Verticillium dahliae se ha colocado dentro de
este programa, con la finalidad de determinar su
ocurrencia o ausencia en las zonas productoras
de berries, en los estados de Jalisco, Michoacán
y Colima, México (SENASICA-DGSV, 2014).
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IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA
Impacto económico
Se ha reportado que los cultivares de fresa son
muy susceptibles a la infección por V. dahliae;
de tal forma que menos de 2 microesclerocios
por gramo de suelo pueden ocasionar un 100%
de incidencia de la enfermedad. Asimismo se ha
indicado que la marchitez provocada por
Verticillium sp. ocasiona pérdidas del 20-30%
en el rendimiento de fresa (Subbarao et al.,
2007; Subbarao et al., 2000). Por otra parte se
sabe que las frambuesas negras son más
susceptibles que las rojas, aunque no se tienen
cifras exactas de las pérdidas económicas
provocadas por el patógeno en estos cultivos.
Impacto económico potencial en México
En México se cultivan frutillas como son
arándano, frambuesa, zarzamora y fresa. Éstos
cultivos en conjunto ocuparon para el año 2012,
una superficie sembrada de 15536.42 ha, con un
valor de producción de $5, 161,998.21 (SIAP,
2014). Por lo anterior y considerando los daños
provocados por V. dahliae, la presencia de esta
enfermedad en el país ocasionaría importantes
pérdidas en estos cultivos.
DISTRIBUCIÓN
De acuerdo a EPPO-PQR (2014) y CABI (2014),
V. dahliae se encuentra distribuida en:
Africa: Congo, Egipto, Kenia, Madagascar,
Malawi, Marruecos, Mozambique, Nigeria,
Rwanda, Sudáfrica, Tanzania, Tunez, Uganda,
Zambia, Zimbabwe.
América: Argentina, Brasil (Minas Gerais),
Canadá (Columbia Británica, Ontario, Quebec),
Chile, Cuba, México, Perú, Trinidad y Tobago,
USA (California, Illinois, Kansas, Maryland,
Michigan, Nueva Jersey, Nueva York, Ohio,
Oregon, Washington, Wisconsin).
Asia: China (Anhui, Hubei, Hunan, Jiangsu,
Jiangsi, Shaanxi, Xinjiang, Yunnan), India
(Karnataka, Maharashtra, Rajasthan, Tamil
Nadu), Iran, Irak, Israel, Japón, Jordania,
República de Corea, Kyrgyzstan, Paquistán,
Siria, Tajikistan, Turkmenistan, Uzbekistan.
Europa: Albania, Armenia, Austria, Azerbaijan,
Bélgica, Bulgaria, Chipre, República Checa,
Checoslovaquia, Dinamarca, Francia, Alemania,
Grecia, Hungría, Italia, Malta, Moldova,
Montenegro, Países bajos, Portugal, Rumania,
Rusia (Siberia Oriental, Lejano Oriente, Siberia
Occidental), España, Suecia, Suiza, Turquía,
Ucrania, Reino Unido.
Oceanía: Nueva Gales del Sur, Queensland,
Australia del Sur, Tasmania, Victoria, Australia
Occidental, Nueva Zelanda.
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Figura 1. Mapa de distribución mundial de Verticillium dahliae (EPPO-PQR, 2014).
HOSPEDANTES
Verticillium dahliae tiene un amplio rango de
hospedantes, incluyendo plantas anuales y
perennes, herbáceas y leñosas perennes. Se
reporta afectando más de 300 especies de
plantas pertenecientes a diferentes géneros,
entre ellas se reportan a fresa (Fragaria ×
ananassa), frambuesa (Rubus idaeus),
frambuesa americana (Rubus loganobaccus),
frambuesa negra (Rubus occidentalis), zarza de
California (Rubus ursinus), zarzamora (Rubus
fruticosus) (Farr y Rossman, 2014).
ASPECTOS BIOLÓGICOS
Morfología
El micelio vegetativo es hialino, septado y
multinucleado. Los núcleos son haploides. Los
conidios son de forma oval-alargada y
normalmente unicelulares. Estos se producen en
fiálides, que son hifas especializadas producidas
en una espiral alrededor de cada conidióforo
(Figura 2). Cada fiálide contiene una masa de
conidios. La ramificación de los conidióforos se
produce en verticilos (Berlanger y Powelson,
2000; Fradin y Thomma, 2006).
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Figura 2. Fiálides de Verticillium sp. Fuente: http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/
fungi/ascomycetes/Article%20Images/VerticilliumWilt10.jpg. Consultado: 06/06/2014.
Ciclo biológico
La marchitez provocada por V. dahliae se ve
favorecida por suelos húmedos y un rango de
temperatura entre 21-27 °C. Los
microesclerocios son estimulados a germinar por
exudados de las raíces tanto de plantas
hospedantes como no hospedantes, las hifas
producidos por éstos pueden penetrar la raíz a
través de heridas ocasionadas por insectos,
nematodos o directamente. El hongo penetra la
raíz en la zona de alargamiento y coloniza la
corteza. Desde la corteza, las hifas invaden los
vasos del xilema donde forman conidios. La
colonización vascular ocurre cuando los conidios
son transportados con la savia ascendente.
Debido a los materiales fúngicos y productos de
defensa producidos por el hospedante, como
son tilosas (crecimiento de células del
parénquima adyacentes a vasos del xilema) y
goma, el sistema vascular es bloqueado,
evitando que el agua llegue a las partes
superiores de la planta. La obstrucción vascular
ocasiona que tanto hojas como tallos,
comiencen a exhibir síntomas de marchitez y
clorosis (Figura 3). Conforme las plantas
enfermas envejecen, el hongo produce
microesclerocios que son liberados en el suelo
con la descomposición de residuos vegetales. El
hongo sobrevive durante muchos años en esta
forma latente o como micelio o conidios en el
sistema vascular de plantas perennes (Berlanger
y Powelson, 2000; Steffek et al., 2006).
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Figura 3. Ciclo de vida de Verticillium sp. Fuente:
http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/VerticilliumWilt.aspx.
Consultado: 06/06/2014.
Síntomas
En hojas: Los síntomas provocados por V.
dahliae en fresa incluyen marchitez, clorosis,
enanismo, necrosis, o aclaramiento de
nervaduras. Las secciones transversales de los
tejidos del tallo pueden presentar un tejido
vascular color marrón (Frandin y Thomma,
2006). Se observa una coloración marrón en los
márgenes y entre las nervaduras de hojas
exteriores. Las hojas interiores se atrofian, pero
generalmente permanecen verdes y turgentes
hasta que ocurre la muerte de la planta, estas
hojas tienden a enrollarse a lo largo de la
nervadura central y muestran rayas o manchas
de color café negruzco (Figura 4). Este último
síntoma a veces ayuda a diferenciar esta
enfermedad de la pudrición de la corona
provocada por Phytophthora (Zalom et al., 2005;
Steffek et al., 2006). Se puede observar también
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rayas o manchas de color marrón -azul oscuro
en los estolones o pecíolos. Las nuevas raíces
que crecen de la corona generalmente son
pequeñas y con puntas ennegrecidas (Ellis,
2008a).
Los primeros síntomas de marchitez por
Verticillium en nuevas plantaciones de fresa con
frecuencia aparecen en el periodo en que los
estolones empiezan a formarse. En las
plantaciones de mayor edad, los síntomas
suelen aparecer justo antes de la cosecha. Los
síntomas iniciales aparecen a finales de
primavera durante períodos de estrés hídrico
(alta temperatura, alta intensidad de luz, baja
humedad del suelo). Los síntomas tienden a ser
más graves en plantas en fructificación. Algunas
plantas pueden recuperarse del daño por
marchitez, pero nunca podrán recuperar su
productividad económica. Los síntomas pueden
aparecer en plantas individuales o en grupos de
plantas sanas que se encuentran cerca de
plantas infectadas (Figura 6). (Gordon y
Subbarao, 2008).
En hojas de frambuesa, infestadas por V.
dahliae, se observa un color verde pálido u
opaco en comparación con el verde intenso de
las hojas normales. Posteriormente, las hojas se
marchitan, se tornan amarillas y caen. Los
síntomas se inician en la base del tallo y
progresan hacia arriba del mismo (Ellis, 2008b).
En tallos. Los síntomas provocados por V.
dahliae en frambuesa, mora y zarzamora,
aparecen al final de la temporada de
crecimiento, los tallos se doblan y toman un
color azulado. Debido a esta sintomatología, la
enfermedad se conoce comúnmente como tallo
azul (Figura 5). Se ha reportado que las
frambuesas negras son más susceptibles que
las rojas (Kenneth, 2013). Los tallos infestados
generalmente mueren antes que los frutos
maduren, lo que ocasiona frutos pequeños y sin
sabor (Ellis, 2008b).
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Figura 4. Síntomas en hojas de frambuesa (A) y fresa (B y C), provocados por V. dahliae. Los síntomas
de marchitez inician en las hojas exteriores con mayor desarrollo mientras que las más jóvenes (interior)
permanecen aparentemente sanas. Fuente: Jerry Weiland (USDA-ARS); Cornell University, Steven
Koike, UCCE. En: http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=11047.Consultado: 9/06/2014.
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Figura 5. Coloración azul en tallos de frambuesa, síntoma provocado por V. dahliae. Créditos: Ellis, 2008;
http://www.fruit.cornell.edu/tfabp/Dom/dec11.htm. Consultado: 12/06/2014.
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Figura 6. A) Cultivo de fresa y B) Cultivo de frambuesa con síntomas de marchitez en plantas causados
por la infección de Verticilllium dahliae. Fuente: http://www.ipm.ucdavis.edu/PMG/V/D-CB-VESP-
FO.001.html; http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=5296. Consultado: 12/06/2014.
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS
Después de que el hospedante muere o la
temporada de crecimiento termina, V. dahliae
sobrevive como micelio, el cual inverna en
residuos vegetales muertos que se encuentran
en el suelo; el hongo también puede vivir
saprófitamente, exista o no un hospedante
disponible. La supervivencia puede ocurrir en
raíces de especies no hospedantes en las
cuales no se produce infección sistémica.
Los días fríos y nublados intercalados con días
cálidos y luminosos son más propicios para el
desarrollo de la marchitez por V. dahliae. La
infección y el desarrollo de la enfermedad
ocurren cuando las temperaturas del suelo están
entre 12 y 30 °C, con un óptimo entre 21-24 °C.
La marchitez por Verticillium se presenta
principalmente en zonas de clima templado. En
Illinois, USA, la enfermedad es particularmente
grave durante las estaciones frías (Report on
Plant Disease, 2001)
Dispersión
Los microesclerocios son capaces de sobrevivir
a largo plazo (hasta 15 años), sin contacto con
una planta hospedante. Ellos pueden ser
introducidos a nuevas áreas por el viento o el
agua donde sirven como inóculo. El patógeno
también puede diseminarse por semilla
contaminada, esquejes vegetativos, trasplantes,
tubérculos, brotes, plantas de vivero, cepellones,
o raíces desnudas de árboles infectados.
Además, el micelio y microesclerocios pueden
ser transportados por las operaciones normales
de labranza, herramientas, o maquinaria
agrícola. Una vez que establece contacto con un
nuevo hospedante, el hongo infecta nuevamente
el sistema radical, se desplaza hacia arriba, y se
repite el ciclo (Ward y Kaiser, 2013).
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MÉTODOS DE DETECCIÓN
Actualmente, se utilizan diversas técnicas
moleculares para la detección, monitoreo,
cuantificación y estimación de la densidad de
propágulos de Verticillium spp., tanto en el suelo
como en la planta. Tales técnicas se refieren al
uso de la Reacción en Cadena de la Polimerasa
(PCR), Restricción de Fragmentos de Longitud
Polimórfica (RFLP), Amplificación Aleatoria de
Fragmentos de ADN Polimórfico (RAPD) y la
Secuenciación de Espacios Intergénicos (IGS)
(Collado-Romero et al., 2006; Fradin y Thomma,
2006).
Se ha reportado que el método de PCR resulta
ser más sensible que el de aislamiento en medio
de cultivo tanto en muestras sintomáticas como
en asintomáticas, para la detección de V.
dahliae (Karajeh y Masoud, 2006; Morera et al.,
2005).
MUESTREO
El muestreo de V. dahliae en berries se realizará
bajo la siguiente metodología de búsqueda en
forma de zig-zag con nueve puntos (Figura 7),
considerando una superficie de 1 ha. En cada
punto se deben tomar 5 muestras para un total
de 45 muestras por zig-zag; en cada lote de
producción se realizará el mismo procedimiento;
al momento del muestreo el personal encargado
debe de considerar los síntomas o daños típicos,
ocasionados por el patógeno. Los muestreos se
deberán realizar cada dos semanas, desde la
siembra hasta la cosecha, esto con la finalidad
de detectar oportunamente la enfermedad.
La distribución de los nueve puntos de muestreo
dentro del zig-zag, deberán estar asociados a
zonas con los siguientes factores: zonas con
humedad alta o inundada, dirección de
corrientes de viento, dirección de lámina de
riego, prácticas culturales recientes, aplicación
de residuos vegetales.
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Figura 7. Esquema de muestreo en zigzag para Verticillium dahliae en una superficie de 1 ha.
ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL
Control cultural
• Fertilización adecuada para promover el
crecimiento vigoroso y mantener un balance de
nitrógeno, fósforo y potasio. La fertilización
puede ayudar a reducir los síntomas en el vivero
y campo.
• Evitar campos utilizados anteriormente con
cultivos susceptibles por ejemplo, tomate,
pimiento, papa, berenjena, melón, okra, menta,
zarzas, frutales de hueso, crisantemos, rosas,
entre otros.
• Eliminar malezas que puedan servir como
reservorios de inóculo en los alrededores de los
sitios de plantación (Report on Plant Disease,
1997; Berlanger y Powelson, 2000).
• Desinfestar todas las herramientas utilizadas
durante las actividades de poda con una
solución de alcohol al 70%.
• Esterilizar el suelo utilizado para plantas en
macetas o para cultivos en bancales en
invernadero y vivero, a 82 °C durante 30
minutos o a 71 °C durante una hora también es
recomendado.
• La solarización del suelo es una técnica de
desinfección que emplea la radiación solar
durante los meses de verano para aumentar la
temperatura del suelo en un campo, el cual es
cubierto con polietileno, y en el que el contenido
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de agua del suelo se lleva a la capacidad de
campo. Esta metodología ha mostrado ser eficaz
en el control de patógenos, tales como V.
dahliae. Para una solarización exitosa se
requiere de 30-45 días y temperaturas del suelo
superiores a 50 °C (Ajwa et al., 2003).
• La rotación de cultivos con brócoli y col de
Bruselas ha demostrado ser un buen método
para reducir el inóculo de V. dahliae en el suelo
(Subbarao et al., 2007; Zalom et al., 2005).
Control químico
Los cultivares de fresa susceptibles a V. dahliae
pueden cultivarse en campos infestados siempre
y cuando se aplique un tratamiento de
fumigación al suelo, antes de la siembra. La
fumigación del suelo no es una opción
recomendable en cultivos de traspatio. El
fumigante del suelo más eficaz consiste en una
mezcla de cloropicrina (gas lacrimógeno) al 33%
y bromuro de metilo 66% (Ellis, 2008a), cabe
mencionar que en la actualidad ya no se
recomienda el uso de Bromuro de metilo, por su
efecto negativo a l ambiente.
Resistencia genética
El uso de variedades resistentes es uno de los
métodos de control más importantes para esta
enfermedad. Para el caso de fresa, varios
cultivares han mostrado resistencia natural a V.
dahliae, tales como: Allstar; Catskill; Delite;
Earliglow; Guardián; Lester; Rechief; De Scott;
Sunrise; Surecrop y Tennessee. Las variedades
Homenaje y Tristar, también son reportadas
como resistentes (Ellis, 2008a).
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Forma recomendada de citar:
DGSV-CNRF. 2014. Marchitez por Verticillium,
Verticillium dahliae. Dirección General de
Sanidad Vegetal- Centro Nacional de Referencia
Fitosanitaria. Ficha Técnica. México, Distrito
Federal. 16 p.
Elaborada por:
Grupo Especialista Fitosanitario
M.C. Lázaro-Dzul M.O.
Dr. Quezada-Salinas A.
Dr. García-Avila C. J.